The role of bacterial biofilms in the development of chronic pathological processes in the vagina and endometrium

Cover Page


Cite item

Full Text

Abstract

Microbial biofilms are a problem in many areas of medicine. When the vaginal ecological system is disturbed, well-structured polymicrobial biofilm, covering the vaginal epithelium and consisting of anaerobic bacteria, is formed, which may lead to the development of recurrent bacterial vaginosis. During an ascending infection and the development of chronic endometritis, bacterial biofilms are detected in the endometrium. Biofilms formed by bacteria residing in the urogenital tract of woman, may result in dysfunctions of the reproductive system, in-vitro fertilization failures, complications of pregnancy, adverse pregnancy outcomes. In the paper, literature data regarding causes of of biofilm formation, methods of detection and treatment of biofilm infections are reviewed.

About the authors

Kira V. Shalepo

D. O. Ott Research Institute of Obstetrics and Gynecology, RAMS

Author for correspondence.
Email: 2474151@mail.ru
PhD, Senior Researcher, Laboratory of Microbiology Russian Federation

Tatiana G. Mihailenko

D. O. Ott Research Institute of Obstetrics and Gynecology, RAMS

Email: iagmail@ott.ru
Bacteriologist, Laboratory of microbiology Russian Federation

Alevtina M. Savicheva

D. O. Ott Research Institute of Obstetrics and Gynecology, RAMS

Email: savitcheva@mail.ru
MD, Professor, Head of Laboratory of Microbiology Russian Federation

References

  1. Wilson JD, Ralph SG, Rutherford AJ. Rates of bacterial vaginosis in women undergoing in vitro fertilisation for different types of infertility. BJOG. 2002;109:714-7. doi: 10.1111/j.1471-0528.2002.01297.x.
  2. Oakeshott P, Hay P, Hay S, et al. Association between bacterial vaginosis or chlamydial infection and miscarriage before 16 weeks’ gestation: prospective community based cohort study. BMJ.2002;325:1334.
  3. Leitich H, Kiss H. Asymptomatic bacterial vaginosis and intermediate flora as risk factors for adverse pregnancy outcome. Best Pract Res Clin Obstet Gynaecol. 2007;21:375-90. doi: 10.1016/j.bpobgyn.2006.12.005.
  4. Ralph SG, Rutherford AJ, Wilson JD. Influence of bacterial vaginosis on conception and miscarriage in the first trimester: cohort study. BMJ. 1999;319:220-3 doi: 10.1136/bmj.319.7204.220.
  5. Swidsinski A, Mendling W, Loening-Baucke V, et al. Adherent biofilms in bacterial vaginosis. Obstet Gynecol. 2005;106:1013-23. doi: 10.1097/01.AOG.0000183594.
  6. d2.
  7. Swidsinski A, Mendling W, Loening-Baucke V, et al. An adherent Gardnerella vaginalis biofilm persists on the vaginal epithelium after standard therapy with oral metronidazole. Am J Obstet Gynecol.2008;198: 97.e1-6.1. doi: 10.1016/j.ajog.2007.06.039.
  8. Swidsinski A, Doerffel Y, Loening-Baucke V, et al. Response of Gardnerella vaginalis bioflm to 5 days of moxifoxacin treatment. FEMS Immunol Med Microbiol. 2010 Sep 27. doi: 10.1111/j.1574–695X.2010.00743.x.
  9. Hall-Stoodley L, Stoodley P, Kathju S, et al. Towards diagnostic guidelines for biofilm-associated infections. FEMS Immunol Med Microbiol. 2012;65:127-145. doi: 10.1111/j.1574-695X.2012.00968.x
  10. Lebeaux D, Chauhan A, Rendueles O, Beloin C. From in vitro to in vivo models of bacterial biofilm-related infections. Pathogens. 2013;2(2):288-356. doi: 10.3390/pathogens2020288.
  11. Bjarnsholt T, Ciofu O, Molin S, et al. Applying insights from biofilm biology to drug development — can a new approach be developed? Nat Rev Drug Discov. 2013;Okt;12(10):791-808. doi: 10.1038/nrd4000.
  12. Swidsinski A, Loening-Baucke V, Kirsch S, Doerffel Y. Functional biostructure of colonic microbiota (central fermenting area, germinal stock area and separating mucus layer) in healthy subjects and patients with diarrhea treated with Saccharomyces boulardii Gastroentérologie Clinique et Biologique. Gastroentérologie Clinique et Biologique. 2010;34;Sup1:S79-S92. doi: 10.1016/S0399-8320(10)70025-7.
  13. Swidsinski A, Loening-Baucke V, Shulz S, et al. Functional anatomy of the colonic bioreactor: Impact of antibiotics and Saccharomyces boulardii on bacterial composition in human fecal cylinders. Systematic and Applied Microbiologigy. 2016;39(1):67-75. doi: 10.1016/j.syapm.2015.11.002.
  14. Taj Y, Essa F, Aziz F, Kazmi S. Study on biofilm-forming properties of clinical isolates of Staphylococcus aureus. J Infect Dev Ctries. 2012;14;6(5):403-9.
  15. Чеботарь И.В. Биопленки Staphylococcus aureus: структурно-функциональные характеристики и вза¬имо¬отношения с нейтрофилами: дис. … д-ра мед. наук. — М., 2013. [Chebotar’ IV. BioplenkiStaphylococcus aureus: strukturno-funkcional’nye harakteristiki i vzaimo¬otnoshenija s nejtrofilami. [dissertation] Moscow; 2013. (In Russ).]
  16. Рыбальченко О.В, Бондаренко В.М, Орлова О.Г. Структура и функции бактериальных биопленок симбиотический и условно-патогенных бактерий // Верхневолжский медицинский журнал. — 2013. — Т. 11. — № 4. — С. 37–42. [Rybal’chenko OV, Bondarenko VM, Orlova OG. Structure and functions of bacterial biofilms of symbiotic and opportunistic bacteria. Upper Volga Medical Journal.2013;11(4):37-42. (In Russ)]
  17. Geoghegan JA, Corrigan RM, Gruszka DT, et al. Role of surface protein SasG in biofilm formation by Staphylococcus aureus. J Bacteriol. 2010 Nov;192(21):5663-73. doi: 10.1128/JB.00628–10.
  18. Swidsinski A, Loening-Baucke V, Swidsinski S, Verstraelen H. Polymicrobial Gardnerella biofilm resists repeated intravaginal antiseptic treatment in a subset of women with bacterial vaginosis: a preliminary report. Arch Gynecol Obstet. 2015 Mar;291(3):605-9. doi: 10.1007/s00404-014-3484-1.
  19. Guidelines for the management of adults with hospital-acquired, ventilator-associated, and healthcare-associated pneumonia. Am J Respir Crit Care Med. 2005; 171:388-416. doi: 10.1164/rccm.200405-644ST.
  20. Stickler DJ. Bacterial biofilms in patients with indwelling urinary catheters. Nat Clin Pract Urol. 2008;5:598-608. doi: 10.1038/ncpuro1231.
  21. Hola V, Ruzicka F. The formation of poly-microbial biofilms on urinary catheters. in: P. Teneke (Ed.) Urinary tract infections. InTech. 2011:153-172.
  22. Verstraelen H, Swidsinski A. The biofilm in bacterial vaginosis: implications for epidemiology, diagnosis and treatment. Curr Opin Infect Dis. 2013;Feb;26(1):86-9. doi: 10.1097/QCO.0b013e32835c20cd.
  23. Swidsinski A, Verstraelen H, Loening-Baucke V, et al. Presence of a polymicrobial endometrial biofilm in patient with bacterial vaginosis. PLoS One. 2013;8(1). doi: 10.1371/journal.pone.0053997.
  24. Watnick P, Kolter R. Biofilm, city of microbes. J Bacteriol. 2000 May;182(10):2675-9.
  25. Swidsinski A, Loening-Baucke V, Mendling W, et al. Positive effects of local therapy with a vaginal lactic acid gel on dysuria and E.coli bacteriuria question our current views on recurrent cystitis. Arch Gynecol Obstet. 2012 Jan:5. doi: 10.1007/s00404-011-2196-z.
  26. Høiby N. A personal history of research on microbial biofilms and biofilm infections. Pathog Dis. 2014; 70:205-211. doi: 10.1111/2049-632X.12165.
  27. Christensen GD, Simpson WA, Younger JJ, et al. Adherence of coagulase-negative staphylococci to plastic tissue culture plates: a quantitative model for the adherence of staphylococci to medical devices. J Clin Microbiology. 1985;22(6):996-1006.
  28. Swidsinski A, Loening-Baucke V, Herber A. Mucosal flora in Crohn’s disease and ulcerative colitis — an overview. J Physiol Pharmacol. 2009 Dec;60Suppl 6:61-71.
  29. Dörffel Y, Swidsinski A, Loening-Baucke V, et al. Common biostructure of the colonic microbiota in neuroendocrine tumors and Crohn’s disease and the effect of therapy. Inflamm Bowel Dis. 2012 Sep;18(9):1663-71. doi: 10.1002/ibd.21923.
  30. Subramanian P, Shanmugam N, Sivaraman U, et al. Antiobiotic resistance pattern of biofilm-forming uropathogens isolated from catheterised patients in Pondicherry. India Australas Med J. 2012;5(7):344-8. doi: 10.4066/AMJ.2012.1193.
  31. Swidsinski A, Doerffel Y, Loening-Baucke V, et al. Gardnerella biofilm involves females and males and is transmitted sexually. Gynecol Obstet Invest. 2010; 70:256-263. doi: 10.1159/000314015.
  32. Hale LP, Swidsinski A, Mendling W. Bacteria associated with bacterial vaginosis. N Engl J Med. 2006;Jan 12;354(2):202-3. doi: 10.1056/NEJMc053336.
  33. Høiby N, Bjarnsholt T, Moser C, Bassi GL, et al.
  34. ESCMID guideline for the diagnosis and treatment of biofilm infections. Ed by F. Allerberger. 2014; January 14, 2015.
  35. Gristina AG, Costerton JW. Bacterial adherence to biomaterials and tissue. The significance of its role in clinical sepsis. J Bone Joint Surg Am. 1985;67: 264-273.
  36. Кира Е.Ф. Бактериальный вагиноз. — М.: МИА, 2012. — 472 с. [Kira EF. Bakterial’nyj vaginoz. Moscow: MIA; 2012. (In Russ).]
  37. Назарова В.В., Шалепо К.В., Менухова Ю.Н., Савичева А.М. Микрофлора влагалища женщин репродуктивного возраста при бактериальном вагинозе — соответствие критериям Amsel // Журнал акушерства и женских болезней. — 2016. — № 1. — С. 48–53. [Nazarova VV, Shalepo KV, Menuchova YN, Savicheva AM. Vaginal flora in bacterial vaginosis — the criteria Amsel. Journal of Obstetrics and Women’s Diseases. 2016;1:48-53. (In Russ).]
  38. Patterson JL, Stull-Lane A, Girerd PH, Jefferson KK. Analysis of adherence, biofilm formation and cytotoxicity suggests a greater virulence potential of Gardnerella vaginalis relative to other bacterial-vaginosis-associated anaerobes. Microbiology. 2010;156:392-9. doi: 10.1099/mic.0.034280–0ю
  39. Stanley NR, Lazazzera BA. Environmental signals and regulatory pathways that influence biofilm formation. Mol Microbiol. 2004;52:917-24. doi: 10.1111/j.1365-2958.2004.04036.x.
  40. Alves P, Castro J, Sousa C, et al. Gardnerella vaginalis outcompetes 29 other bacterial species isolated from patients with bacterial vaginosis, using in an in vitro biofilm formation model. J Infect Dis. 2014 Aug 15;210(4):593-6. doi: 10.1093/infdis/jiu131.
  41. Alves P, Sousa C, Cereija T, et al. Using an in vitro biofilm model to assess the virulence potential of Bacterial Vaginosis or non-Bacterial Vaginosis Gardnerella vaginalis isolates. Sci Rep. 2015;5:11640. doi: 10.1038/srep11640.
  42. Aroutcheva AA, Simoes JA, Behbakht K, Faro S. Gardnerella vaginalis isolated from patients with bacterial vaginosis and from patients with healthy vaginal ecosystems. Clin Infect Dis. 2001;33:1022-1027. doi: 10.1086/323030.
  43. Hickey RJ, Forney LJ. Gardnerella vaginalis does not always cause bacterial vaginosis. J Infect Dis. 2014; 210:1682-1683. doi: 10.1093/infdis/jiu303.
  44. Benito R, Vazquez J, Berron S, et al. A modified scheme for biotyping Gardnerella vaginalis. J Med Microbiol. 1986;21,357-359. doi: 10.1099/00222615-21-4-357.
  45. Piot P, et al. Biotypes of Gardnerella vaginalis. J Clin Microbiol. 1984;20,677-679.
  46. Machado A, Jefferson K, Cerca N. Interactions between Lactobacillus crispatusand bacterial vaginosis (BV)-associated bacterial species in initial attachment and biofilm formation. Int J Mol Sci.2013;14:12004-12. doi: 10.3390/ijms140612004.
  47. Alves P, Castro J, et al. Gardnerella vaginalis outcompetes 29 other bacterial species Isolated from patients with bacterial vaginosis, using in an In Vitro biofilm formation model. J Infect Dis.2014;210(4):593-596. doi: 10.1093/infdis/jiu131.
  48. Do T, Devine D, Marsh PD. Oral biofilms: molecular analysis, challenges, and future prospects in dental diagnostics. Clin Cosmet Investig Dent. 2013;5:11. doi: 10.2147/CCIDE.S31005.
  49. Jeanne M. Marrazzo, et al. Bacterial vaginosis: identifying research gaps proceedings of a workshop sponsored by DHHS/NIH/NIAID. Sex Transm Dis. 2010;37(12):734. doi: 10.1097/OLQ.0b013e3181fbbc95.
  50. El Aila NA, Tency I, Saerens B, et al. Strong correspondence in bacterial loads between the vagina and rectum of pregnant women. Res Microbiol. 2011;162: 506-13. doi: 10.1016/j.resmic.2011.04.004.
  51. Andrews WW, Hauth JC, Cliver SP, et al. Association of asymptomatic bacterial vaginosis with endometrial microbial colonization and plasma cell endometritis in nonpregnant women. Am J Obstet Gynecol. 2006; 195:1611-6. doi: 10.1016/j.ajog.2014.11.043.
  52. Piette A, Fraipont C, Den Blaauwen T, et al. Structural determinants required to target penicillin-binding protein 3 to the septum of Escherichia coli. J Bacteriol. 2004;186:6110-6117. doi: 10.1128/JB.186.18.6110-6117.2004.
  53. Duff P, Gibbs RS, Blanco JD, St Clair PJ. Endometrial culture techniques in puerperal patients. Obstet Gynecol. 1983;61:217-22.
  54. Zervomanolakis I, Ott HW, Hadziomerovic D, et al. Physiology of upward transport in the human female genital tract. Annals of the New York Academy of Sciences. 2007 Apr;1101:1-20. doi: 10.1196/annals.1389.032.
  55. Mitchell CM, Haick A, Nkworpara E, et al. Colonization of the upper genital tract by vaginal bacterial species in non-pregnant women. Am J Obstet Gynecol. 2015 May; 212(5):611.e1-11.e9. doi: 10.1016/j.ajog.2014.11.043.
  56. Cicinelli E, De Ziegler D, Nicoletti R, et al Chronic endometritis: correlation among hysteroscopic, histologic, and bacteriologic findings in a prospective trial with 2190 consecutive office hysteroscopies. J Fertility and Sterility. 2008;89(3):677-684. doi: 10.1016/j.fertnstert.2007.03.074

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2016 Shalepo K.V., Mihailenko T.G., Savicheva A.M.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».