Репродуктивная экология бесхвостых амфибий: влияние внутренних и внешних факторов

Полный текст

ВВЕДЕНИЕ

Особенности репродуктивной экологии бесхвостых амфибий относятся к ключевым параметрам, необходимым для понимания современного состояния и научно обоснованного прогнозирования краткосрочных и среднесрочных перспектив их популяций. Исследование данных аспектов представляется важным, поскольку бесхвостые амфибии относят к животным наиболее уязвимым к трансформации климата (Alford, 2010). Со второй половины XX в. и в начале XXI в. наблюдаются существенные отрицательные изменения состояния их популяций, в том числе у широко распространенных и массовых видов (Stuart et al., 2004; Reading, 2007; Brannely et al., 2021; Reading, Jofre, 2021; Rowland et al., 2022; Womack et al., 2022).

Репродуктивные параметры бесхвостых амфибий широко варьируют в пределах ареала и могут определяться как размерно-весовыми особенностями самок, так и особенностями среды обитания (Reading, 2007). Поэтому изучение репродуктивной экологии (временные закономерности нерестовых миграций, условия зимовки, размерная и половая структура популяций, репродуктивные параметры самок и т.д.) бесхвостых амфибий представляется в современных условиях весьма актуальным и необходимым для разработки основополагающих принципов стратегии сохранения их популяций.

Влияние размерно-весовых параметров и упитанности особей на репродуктивные показатели самок бесхвостых амфибий

Репродуктивные параметры самок большинства видов бесхвостых амфибий (число яиц в кладке, вес половых продуктов и т.д.) – это ключевые биологические особенности, способные, наряду с другими факторами, определять динамику численности, перспективы состояния и развития их популяций. Основными предикторами, от которых зависит этот комплекс параметров, считаются размерные и весовые характеристики особей (Kuramoto, 1978; Cummins, 1986; Gibbons, McCarthy, 1986; Reading, 1986; Jaafar et al., 1999; Gunzburger, 2006; Hartmann et al., 2010; Liedtke et al., 2014; Mitchell, Pague, 2014).

Отсутствие отчетливой связи репродуктивных параметров с размерно-весовыми характеристиками самок бесхвостых амфибий встречается скорее как исключение из общей закономерности. В таких случаях значительно в большей степени оказывают влияние факторы окружающей среды, действующие в период овогенеза, а также ответная реакция организма на их воздействие, реализованная в виде специфической репродуктивной страте-гии, например, у квакши Hyla calypsa (Lips, 2001) и у многих видов Leptodactylus (Prado, Haddad, 2005).

Вероятно, в наибольшей степени отсутствие таких связей характерно именно у видов с преобладающим в течение годового цикла наземным образом жизни. Например, в отличие от амфибиотических лягушек, у некоторых видов, обитающих на суше часто вдали от водоемов (Rana dalmatina и R. temporaria), число яиц в кладке может не иметь статистически значимой корреляции с длиной тела (SVL) (Weddeling et al., 2005). Репродуктивные параметры (число яиц в кладке, вес одного яйца) у таких видов подвергаются также влиянию продолжительности периода активности, варьирующего в связи с метеорологическими условиями обитания конкретных локальных популяций (Liao et al., 2016).

Некоторые виды бесхвостых амфибий в качестве репродуктивной стратегии используют способ синтеза половых продуктов, учитывающий баланс вклада вещества и энергии в рост и размножение. В локальных популяциях R. temporaria, размножающихся в прудах с нестабильным гидрологическим режимом с пересыханием до завершения развития головастиков при сравнении с постоянными водоемами, установлено сокращение числа яиц в кладке почти на 25% при сохранении размерных параметров яиц (Loman, 2001).

Вклад вещества и энергии в репродукцию у самок бесхвостых амфибий обычно характеризуется долей половых продуктов от сухого веса тела. У многих видов этот показатель составляет около 30% (Ермохин, Табачишин, 2011; Ляпков, 2021; Boyd, Goodyear, 1971; Ryser, 1989; Jahn, 1998; Lyapkov et al., 2002). Сходный уровень вклада в репродукцию установлен при выражении его в энергетическом эквиваленте (около 29% от объема ассимилированного вещества) у некоторых тропических видов, самки которых имеют до 9 кладок за год (Grafe et al., 1992).

Несколько меньший вклад в вещества в размножение характерен для представителей рода Bombina (B. bombina – в среднем 20.6% и B. variegata – 26.3%) (Rafińska, 1991). Близкие значения этого параметра обнаружены в локальных популяциях жерлянки краснобрюхой на юго-востоке европейской части России (в среднем 23.8%: Ермохин и др., 2016). Для этих видов характерно неполное выметывание самками половых продуктов при нересте, составляющее 40 – 60% от веса овариев в момент прибытия в нерестовый водоем (Cogălniceanu, Miaud, 2004) и последующая резорбция неотложенных яиц. В данном случае, очевидно, также можно предполагать наличие специфической репродуктивной стратегии, учитывающей баланс трат на репродукцию и рост при широко распространенном нересте даже в относительно небольших водоемах с потенциально нестабильным гидрологическим режимом в период развития головастиков. Самки травяной лягушки (R. temporaria) также имеют несколько меньший вклад вещества в половые продукты относительно веса тела около 15 – 16% (Smith, 1950), как и самки лягушки озёрной (Pelophylax ridibundus) – 19.2% (Ермохин и др., 2016).

На примере многих видов было показано, что мелкие самки амфибий вкладывают в потомство меньше энергии, чем более крупные особи (Castellano et al., 2004; Camargo et al., 2005). Увеличение репродуктивного вклада (доли веса овариев от веса тела живых особей) при увеличении размеров тела самки от 13 до 22% отмечено, например, для Bufo bufo (Reading, 1986).

Абиотические факторы среды, например,  свойства субстрата, лежащего в основе формирования почвы, могут оказывать опосредованное влияние на размер кладки и вес яиц у бесхвостых амфибий с преобладающим в тече-ние годового цикла наземным образом жизни (например, Bufo calamita и Pelobates cultripes: GomezMestre et al., 2008). Очевидно, такое воздействие происходит через отличия в микроклимате биотопов, сокращение размеров тела и формирование иного ритма активности в течение теплого сезона.

На формирование определенного уровня плодовитости некоторых видов бесхвостых амфибий может также оказывать влияние численность локальной популяции вида. В периоды высокого обилия возможно преобладание относительно мелких молодых самок, что ведет к снижению популяционной плодовитости и может считаться одним из механизмов регуляции численности популяции (Green, Middleton, 2013; Green, 2015). Трофические условия в течение года, предшествующего нересту, могут оказывать существенное положительное влияние как на рост особей бесхвостых амфибий, так и на репродуктивные параметры (число яиц в кладке, вес одного яйца). Экспериментально показано, что при усиленном питании Rana temporaria происходит увеличение числа откладываемых яиц, а также среднего веса яйца (Lardner, Loman, 2003). Увеличение упитанности самок в период, предшествующий нересту, в том числе при зимовке с более низкой температурой среды, ведет к увеличению размерно-весовых параметров откладываемых яиц (Tomavsević et al., 2007).

Вес яйца, наряду с трофическими факторами, во многом определяется температурой среды в период овогенеза. Так, у Bombina orientalis в условиях достаточного количества пищевых ресурсов, но при более высокой температуре, вес формирующихся яиц оказывается значительно меньше, чем в условиях недостатка пищи, но при более низкой температуре. Показано также, что уменьшение веса яйца этого вида амфибий может оказывать существенное негативное влияние на выживаемость личинок (Kaplan, 1987). Лабораторные исследования на примере Hyla intermedia показали негативное влияние числа яиц в кладке на рост и развитие головастиков, но положительное влияние размера яйца на эти показатели (Caddedu, Castellano, 2012).

Больший вес яйца (вклад самок в репродукцию) имеет особенно важное адаптивное значение в условия стрессового воздействия среды в период развития головастиков, например при ацидификации водоёмов (Räsänen et al., 2005, 2008). Бóльший стартовый запас питательных веществ и энергии в яйце позволяет ускорить темпы роста и развития, что обеспечивает более раннее завершение цикла развития в водоеме до стадии метаморфоза и большую дистанцию расселения метаморфов. В условиях пересыхающих водоемов больший родительский вклад в размножение существенно повышает выживаемость потомства.

Варьирование веса одного яйца может быть сопряжено с фенологическими особенностями конкретных локальных популяций. Например, откладка более крупных яиц в условиях Англии происходила обычно в популяциях с более ранними датами нереста (Beattie, 1985). Данную закономерность, вероятно, не следует считать однозначной, поскольку по результатам других исследователей этого вида более крупные яйца могут быть отложены при более позднем нересте или в популяциях более северных или восточных (Koskela, Pasanen, 1975).

Повышение температуры среды в течение различных периодов годового цикла может оказывать существенное влияние на уровень плодовитости многих видов амфибий. Так, повышение температуры воды в период размножения на 8°С у видов с порционным нерестом (например, Lissotriton helveticus) вдвое снижает количество откладываемых яиц, что в условиях глобального потепления существенно при оценке перспектив выживания популяций таких видов (Galloy, Denoël, 2010).

Смягчение условий зимовки, связанное с глобальным потеплением климата, двумя путями снижает приспособленность бесхвостых амфибий. С одной стороны, зимовка при более высокой температуре среды увеличивает траты на обмен веществ и снижает уровень упитанности особей, а следовательно, выживаемость в этот период. С другой – в таких условиях формируются самки с относительно меньшими размерами тела и весом, что в дальнейшем значительно уменьшает их плодовитость (Reading, 2007).

Уровень упитанности, достигнутый за период, предшествующий нересту, может определять дифференциацию поведенческой стратегии самцов некоторых видов бесхвостых амфибий в период нереста (например, Bufo woodhousii и B. cognatus). Более упитанные особи становятся активно вокализирующими, тогда как менее упитанные – реализуют менее энергозатратную стратегию самцов-«сателлитов» (Leary et al., 2004).

Количество липидов, депонированных у бесхвостых амфибий в основном в жировых телах, достаточно содержательно характеризует упитанность особей, которая оказывает значительное влияние на количественные аспекты протекания цикла гонад этих животных и, как следствие, репродуктивные параметры (Ермохин и др., 2014; Fitzpatrick, 1976; Iela et al., 1979; Pramoda, Saidapur, 1984; Kanamadi et al., 1989; Loumbourdis, Kyriakopoulou-Sklavounou, 1991; Méndez-Tepepa et al., 2023). Степень упитанности самок амфибий определяет до 41% дисперсии их плодовитости, а совокупность двух параметров – веса тела и упитанности – объясняет до 85% индивидуальной вариации плодовитости.

Причем на содержание жира в теле оказывают существенное влияние температурные условия зимовки в наземных условиях (Reading, Clarke, 1995). Сходные тенденции были показаны при анализе влияния широты размещения локальной популяции Rana temporaria (т.е. температуры и продолжительности периода активности) на вес жировых тел и печени у особей данного вида (Jönsson et al., 2009), а также для Rana chensinensis, формирующей бóльшие запасы энергии в предзимовочный период при обитании в условиях более низкой температуры среды (Chen et al., 2011). Размеры особей амфибий и уровень их упитанности существенно увеличиваются в связи с проявлениями сезонности климата, большей выраженностью холодного периода и продолжительностью стадии зимовки в годовом цикле этих животных (Valenzuela-Sánchez et al., 2015).

Установленная для многих видов бесхвостых амфибий возможность влияния размерновозрастных параметров, а также факторов окружающей среды (в том числе действующих в период зимовки) на репродуктивные характеристики самок требует детального количественного исследования такого воздействия на примере конкретных видов. Определение степени такого воздействия приобретает особую актуальность при трансформации локального климата на фоне глобального потепления.

Влияние трансформации климата на фенологию и репродуктивную экологию бесхвостых амфибий

Температура среды – ключевой экзогенный фактор, определяющий время наступления основных фаз годового цикла бесхвостых амфибий в умеренных широтах, приобретает особое значение для инициации их репродуктивного поведения (Brizzi, Corti, 2006). Температура в течение достаточно длительного периода, предшествующего началу нерестовых миграций, может оказывать существенное влияние на дату начала этого фенологического явления в годовом цикле бесхвостых амфибий. Так, ранее в условиях южной Англии Редингом и Кларком (Reading, Clarke, 1995) на примере Bufo bufo было показано влияние средней температуры воздуха в течение месяца до начала нереста на календарную дату откладки первых яиц самками данного вида. Сходные эффекты температуры воздуха были отмечены в Румынии для Rana dalmatina (Hartel, 2008).

Особое значение имеют пороговые значения температуры среды при ее понижении после окончания периода зимовки (в течение предрепроуктивного и репродуктивного периодов). Температура ниже 4°С, действующая в течение длительного периода времени, может оказаться летальной для многих видов бесхвостых амфибий, особенно для представителей рода Rana, многие из которых зимуют в водоемах (Berger, 1988). Близкие пороговые значения выживаемости личинок получены, в том числе для тропических видов Rana (4.9°С), обитающих в высокогорье (Lai et al., 2003). Однако, учитывая, что зимовка особей таких видов происходит, как правило, в водотоках в условиях наличия ледового покрова, температура воды крайне редко и на очень непродолжительное время достигает подобных пороговых значений. Температурный режим водоемов, обусловленный физическими свойствами среды, обеспечивает стабильные условия зимовки и выживание значительной части популяции в этот период. Экстремальные погодные события, учащающиеся в связи с глобальным потеплением климата, часто могут служить основной причиной снижения плодовитости самок и выживаемости метаморфов амфибий (Cayuela et al., 2016).

Дата начала нерестовых миграций многих видов жаб определяется не столько динамикой температуры воздуха или наличием атмосферных осадков в предшествующий этому явлению период, сколько фазами лунного цикла. Например, миграции жабы серой (Bufo bufo) в нерестовые водоемы начинаются при растущей луне (Grant et al., 2009; Arnfield et al., 2012; Kusano et al., 2015). В то же время у прочих видов амфибий (лягушек, квакш, саламандр) динамика освещенности открытых (необлесенных) биотопов, обусловленная сменой фаз луны, оказывает влияние в основном на общую активность (трофическое поведение, защита от контактов с хищниками), но не регулирует репродуктивные циклы (Vignoli et al., 2014).

На дату начала нерестовых миграций некоторых видов оказывает существенное влияние высота местности, где обитает локальная популяция. Например, сроки начала этого явления у травяной лягушки откладываются на 6 сут. с увеличением высоты над уровнем моря на каждые 100 м. Кроме того, для этого вида существенно достижение некоторой пороговой суммы положительных температур, в среднем 106 градусодней. Кульминация нерестового поведения происходит при достижении пороговой температуры воды 7°С, хотя отдельные особи способны откладывать яйца при 3.1°С (Beattie, 1985).

Фенология начала нерестовых миграций в конкретных популяциях определяется также действием целого ряда ландшафтно-географических факторов (широта, долгота, удаленность от берега моря – степень океанического влияния на климат) (Sparks et al., 2007). Например, дата начала нерестовых миграций камышовой жабы откладывается на 2.5 дня при перемещении с запада на восток на 1° долготы, т.е. наблюдается обратная зависимость даты от степени континентальности локального климата, степени смягчающего действия близости моря (Beebee, 1985). В целом      влияние увеличения высоты местности над уровнем моря и географической широты на репродуктивную экологию бесхвостых амфибий можно свести к следующим основным проявлениям (Morrison, Hero, 2003):

1. Сокращение продолжительности периода активности, в том числе периода размножения;
2. Удлинение периода личиночного развития;
3. Укрупнение размеров тела всех стадий развития головастиков, а также метаморфов при метаморфозе;
4. Увеличение размеров тела половозрелых особей в популяциях;
5. Более позднее по возрасту половое созревание;
6. Уменьшение количества кладок за сезон размножения (у видов с порционным нерестом);
7. Увеличение веса кладки, но меньший вес половых продуктов самок относительно веса их тела;
8. Продуцирование более крупных яиц.

В условиях глобального потепления климата во второй половине XX – начале XXI в. происходят существенные изменения в состоянии популяций многих позвоночных животных (Бобрецов и др., 2022; Parmesan, 2006; Lavergne et al., 2010; Cahill et al., 2012; Pacifici et al., 2015). Амфибии считаются одной из таксономических групп животных наиболее чувствительных к действию комплекса метеорологических факторов, возникающих в связи с трансформацией климата (Alford, 2010). В этих условиях установлено, что у 60% видов бесхвостых амфибий наблюдаются сдвиги в фенологии размножения на более ранние сроки, сокращение продолжительности зимовки (Gibbs, Breisch, 2001; Blaustein et al., 2004).

К числу ключевых параметров, претерпевающих наибольшие изменения при потеплении климата, относят температуру и количество осадков. Первый фактор оказывает наибольшее воздействие на фенологические аспекты биологии бесхвостых амфибий, тогда как второй фактор – на уровень выживаемости взрослых особей и, особенно, метаморфов, структуру их локальных популяций. Причем для популяций конкретных видов действие этих факторов может быть разнонаправленным и обычно требует специального исследования для выявления характера и последствий такого воздействия (Ficetola, Maiorano, 2016). Установлено также, что значительно бóльшую угрозу для выживания локальных популяций бесхвостых амфибий представляет не столько увеличение средней температуры среды, связанное с глобальным потеплением, сколько усиление контрастности температурных условий (перепадов температур, их изменения до экстремальных значений) в течение периода активности этих животных (Vasseur et al., 2014).

Кроме того, повышается чувствительность к действию некоторых внешних факторов, способных оказать влияние на смертность этих животных, например к коротковолновому ультрафиолетовому излучению на различных стадиях развития; возникают условия для распространения но-вых для конкретных географических регионов инфекционных заболеваний (Blaustein et al., 2002, 2004, 2011; Cummins, 2003; Corn, 2005;

Crucitti, 2012). Действие физических факторов и инфекционных агентов на эмбриональные стадии развития амфибий усиливается в условиях прогрессирующего снижения водности нерестовых водоёмов, обусловленной, в свою очередь, уменьшением высоты снежного покрова и запасов воды в нём (Corn, Muths, 2002; Corn, 2003). Для некоторых видов бесхвостых амфибий в результате комплексного воздействия климатических изменений в течение последних 100 лет документировано существенное сокращение площади ареала. Например, у Pelobates fuscus на Балканах оно составило около 13% (Džukić et al., 2005).

Виды бесхвостых амфибий с более ранними сроками нереста оказываются более чувствительными к изменениям климата, причем на стадии личиночного развития их ответная реакция включает как временные сдвиги начала этого периода на более ранние даты (Walpole et al., 2012), так и из-менение продолжительности развития головастиков (Diaz-Paniagua, 1992). В то же время у видов с более поздними сроками начала нереста не наблюдается фенологического сдвига даты его начала (Walpole et al., 2012).

Количественные оценки параметров фенологических сдвигов, связанных с потеплением климата, выполненные многими исследователями на основании анализа протяженных временных серий наблюдений, существенно различаются в различных частях умеренного пояса по степени выраженности, по интенсивности происходящих изменений и специфичны применительно к конкретным видам бесхвостых амфибий. Например, в конце XX в. на востоке США наблюдался сдвиг даты начала вокализации большинства видов лягушек на 10 – 13 сут. по сравнению с началом этого века (Gibbs, Breisch, 2001). В течение последних 40 лет у половины видов бесхвостых амфибий южной части Канады подобные сдвиги составили от 19 до 37 сут. (Klaus, Lougheed, 2013). В тот же период времени (1978 – 2002 гг.) в Польше наблюдалось смещение даты начала нереста Bufo bufo на 8 – 9 сут. за 25 лет (Tryjanowski et al., 2003). В различных популяциях Rana temporaria в Финляндии за 150 лет (1846 – 1986 гг.) дата начала нерестовых миграций сместилась на относительно небольшой промежуток времени (наступает на 2 – 13 сут. раньше) (Terhivuo, 1988). В Англии за более короткий период времени (12 лет) в конце XX – начале XXI в. произошло более резкое смещение фенологических дат начала ключевых событий репродуктивного цикла R. temporaria. Наибольшие изменения произошли по дате образования нерестовых скоплений этих амфибий (более 17 сут.), менее выражены они применительно к началу нереста (около 10 сут.) и откладке яиц (7 сут.), причем отмечается удлинение периода между прибытием в нерестовый водоем и началом откладки яиц (10 сут.) (Scott et al., 2008). Для популяций P. ridibundus и Pelobates vespertinus, широко распространенных в Саратовской области (Tabachishin, Yermokhin, 2021), также установлены внутривековые смещения даты начала нерестовых миграций на более ранние строки в среднем 6 – 7 сут. (Ермохин, Табачишин, 2022а; Yermokhin, Tabachishin, 2022a). Для четырех из 10 исследованных североамериканских видов амфибий были показаны значимые скорости смещения даты начала нерестовых миграций на более ранние сроки в течение 30 лет, составившие от 6 до 37 сут. за десятилетие (Todd et al., 2011).

Смещение даты начала нерестовых миграций на более ранние сроки ведет к возникновению явления ложного нереста (Ермохин, Табачишин, 2021, 2022б), которое связано с асинхронностью прибытия на нерестилище самцов и самок. Основной причиной феномена так называемой ложной весны считается формирование возвратных холодов. Существенное похолодание ведет к снижению температуры воды на нерестилищах и возвращению уже пришедших самцов в наземные биотопы. В течение последних 30 лет (1990 – 2020 гг.) частота подобного хода весенних процессов в популяциях чесночницы Палласа (Pelobates vespertinus) увеличилась втрое по сравнению с предыдущим столетием (Yermokhin, Tabachishin, 2022a, b). Сдвиг соотношения полов в период истинного нереста в сторону преобладания самок может оказать потенциальное влияние на эффективность репродукции бесхвостых амфибий.

Продолжительность гидропериода и водность водоёмов – один из ключевых факторов, определяющих успешность их использования для нереста некоторыми видами бесхвостых амфибий (Paton, Crouch, 2002; Jakob et al., 2003; Richter-Boix et al., 2006a; Hartel et al., 2007; Hocking et al., 2008). Для амфибий, использующих для нереста постоянные водоемы, бóльшее значение имеет температура в период развития, тогда как для видов, размножающихся во временных водоёмах, – количество осадков в период размножения и личиночного развития (Richter-Boix et al., 2006b).

У видов бесхвостых амфибий, для которых характерно наиболее раннее прибытие на нерест весной, при аномально ранней откладке яиц повышается риск гибели кладки при замерзании водоема. Однако ранний нерест не ведет к сопоставимо более раннему метаморфозу: головастики, развивающиеся из рано отложенных яиц, имеют более продолжительный период развития и проходят метаморфоз при более крупных размерах тела. Данные особенности могут повышать приспособленность и выживаемость метаморфов по сравнению с особями, начавшими развитие позднее (Loman, 2009). Фенологический сдвиг нереста северных популяций бесхвостых амфибий на более ранние даты, обусловленный потеплением климата, кроме того, ведет к необходимости выработки специфической стратегии противодействия хищникам (повышение подвижности головастиков, сокращение продолжительности личиночного развития и более ранний метаморфоз при меньших размерах тела) (Orizaola et al., 2012). Реализация подобных стратегий, очевидно, определяет увеличение приспособленности и выживаемости в течение личиночной стадии развития, но может уменьшать этих параметры в течение первого года жизни метаморфов в наземных условиях.

Одна из основных причин деградации и исчезновения популяций амфибий при изменении климата – потеря мест размножения, обусловленная как пересыханием нерестовых водоемов, так и их трансформацией, вызванной появлением инвазионных видов растений и животных (Middleton, Green, 2015). Прогрессирующее на фоне аридизации климата севера Нижнего Поволжья пересыхание пойменных озёр в поймах средних и малых рек левобережной части бассейна Дона определяет необходимость уделять более пристальное внимание половой и размерно-весовой структуре популяций бесхвостых амфибий для принятия научно обоснованных природоохранных решений, основанных на многолетнем мониторинге в данном регионе.

Влияние репродуктивных параметров самок и экологических факторов на выживаемость метаморфов бесхвостых амфибий

Выживаемость метаморфов бесхвостых амфибий может быть прямо зависимой от размеров яиц в момент откладки (Ficetola, Bernardi, 2009). Размеры отложенных яиц оказывают существенное влияние на размерно-весовые параметры, развивающихся из них метаморфов: например, из крупных яиц Rana arvalis формируются метаморфы большего веса, из мелких – меньшего (Черданцева и др., 2007). Один из аспектов выживаемости метаморфов – стратегия противодействия хищничеству в период личиночного развития – значимо увеличивается у потомства более крупных самок, способных производить большее количество (размер кладки) более крупных яиц, что находит экспериментальное подтверждение на примере представителей семейства Ranidae (Bennet, Murray, 2014). Второй фактор, определяющий уровень выживаемости метаморфов амфибий в первый год жизни в наземных условиях – уровень упитанности (накопленный в период личиночного развития запас липидов) (Scott et al., 2007).

Пересыхание водоемов до завершения метаморфоза головастиков амфибий может быть одним из ключевых факторов, определяющих уровень их смертности, существенно превышающим по значению влияние хищничества на их популяции в пределах водоема (Mirabile et al., 2009). Кроме того, выживание головастиков до стадии метаморфоза и размеры метаморфов отрицательно коррелируют с количеством отложенных при нересте яиц (Berven, 1990). После расселения из нерестовых водоемов к ключевым факторам смертности метаморфов бесхвостых амфибий относятся потеря организмом воды, хищничество птиц и млекопитающих, гибель от автотранспорта (Bull, 2009).

Кроме репродуктивных параметров, наблюдаемых в начале нерестового периода (количество и вес откладываемых яиц), на выживаемость когорты метаморфов оказывают существенное влияние условия среды в водоеме в период личиночного развития. Одним из ключевых внешних факторов, определяющих перспективы выживания когорты метаморфов, считается температура воды в период развития головастиков. Температурный режим в нерестовом водоеме во многом определяет уровень упитанности метаморфов в период метаморфоза и их жизнеспособность. Так, на примере двух локальных популяций травяной лягушки (Rana temporaria) было показано, что развитие при более низкой температуре среды (15°С) значимо увеличивает упитанность метаморфов, что, очевидно, повышает вероятность переживания ими первой зимовки; с другой стороны, в популяциях другого региона (Хорватия) развитие при более высокой температуре (20°С) увеличивает подвижность особей (способность к прыжковым движениям), что также снижает риск смертности при хищничестве и вероятность выживания метаморфов в период после прохождения метаморфоза (Drakulić et al., 2016).

Половая дифференциация головастиков бесхвостых амфибий устанавливается анатомически по строению гонад. У видов рода Rana она происходит относительно рано, уже на 28 – 31-й стадии развития по Гесснеру (подвижность и самостоятельное питание начинается у них на 25-й стадии) (Ogielska, Kotusz, 2004; Buchholz et al., 2002).

Большие размеры метаморфов преимущественно наземных видов амфибий, развивающихся из кладок, отложенных более крупными самками, позволяют им использовать большую площадь территории вокруг нерестового водоема, которая определяется дистанцией их расселения после прохождения метаморфоза (Ponsero, Joly, 1998).

Второй вариант адаптивной стратегии, сопровождающейся увеличением размеров особей при метаморфозе, реализуется у Rana ridibunda, обитающих в техногенно подогреваемых водоемах-охладителях, и также ведет к увеличению выживаемости более крупных метаморфов, покидающих нерестовый водоем после переживания периода зимовки на личиночной стадии (Фоминых, Ляпков, 2011). Приведенные авторами данного исследования результаты позволяют предполагать возможные в будущем изменения репродуктивной стратегии вида в условиях существенной трансформации температурного режима водоемов при потеплении климата.

Около половины энергии, затрачиваемой организмом бесхвостой амфибии в течение периода покоя (зимовки или эстивации), поступает из жировых тел (Seymour, 1973; Fitzpatrick, 1976). Упитанность метаморфов бесхвостых амфибий и количество энергии, запасаемой в жировых телах (начинают формироваться с 25-й стадии развития по Гёсснеру), зависят от продолжительности личиночного развития: у короткоцикличных видов (например, род Bufo) эти придатки гонад практически не сформированы, тогда как у имеющих более длительное развитие головастиков лягушек из семейства Ranidae они могут иметь весьма существенный вес, достигающий до 2 – 7% от веса тела (Gramapurohit et al., 1998). В отдельных популяциях P. vespertinus, завершающих метаморфоз в постоянных водоемах при относительно более крупных размерах тела, относительный вес жировых тел может достигать 10% от веса тела, а у относительно мелких метаморфов в пересыхающих – только 1.9 – 2.5% (Ермохин и др., 2014). Эти данные хорошо согласуются с ранее установленными фактами влияния гидропериода водоема, опосредованно определяющего продолжительность развития головастиков, на размерно-весовые параметры и упитанность (Morey, 1998).

У половозрелых особей R. temporaria развитие жировых тел относительно менее выражено: от 0.68 – 1.24% (Кутенков, 1991, 2009; Smith, 1950; Koskela, Pasanen, 1975; Jørgensen, 1981). Причем установлено, что у видов лягушек, зимующих в наземных условиях, относительный вес жировых тел меньше, чем у таковых зимующих в воде, но для относительного веса печени показаны противоположные тенденции (Кутенков, 1991).

Размеры тела при метаморфозе считаются одним из наиболее устойчивых и качественных предикторов приспособленности метаморфов бесхвостых амфибий (по сравнению с продолжительностью развития головастиков), причем качество оценки данного параметра оказывается более высоким у видов с относительно бόльшим промежутком времени от метаморфоза до полового созревания (Earl, Whiteman, 2015).

Действие естественного отбора в период метаморфоза и расселения метаморфов направлено на более быстрый рост головастиков и прохождение метаморфоза при более крупных размерах тела. Реализация этих двух особенностей развития обеспечивает большую вероятность выживания метаморфов в постметаморфозный период: дифференциально выживают более крупные метаморфы, а также особи, прошедшие метаморфоз раньше (Smith, 1987; Berven, 1990; Goater, 1994; Chelgren et al., 2006). Причем, меньшие размеры тела при метаморфозе иногда не могут компенсироваться ростом особи перед наступлением первой зимовки (Altwegg, Reyer, 2003). У некоторых видов Ranidae преимущество в приспособленности крупных и рано метаморфизировавших особей проявляются только в течение первого года жизни, а в течение второго года соотношение различных размерных и «временных» по прохождению метаморфоза групп в когорте выравнивается за счет повышенной смертности относительно более крупных особей (Smith, 1987).

Повышенная жизнеспособность крупных метаморфов обусловлена, как правило, большими возможностями перемещения в равной мере и в водной и в наземной среде, а также более высокой вероятностью поимки и потребления пищевых объектов (Cabrera-Guzmán et al., 2013). Следует так-же отметить, что в умеренных широтах наибольшая доля вариации дожития молодых особей бесхвостых амфибий до половозрелости обусловлена уровнем смертности в период личиночного развития в нерестовом водоеме, а уровень выживаемости метаморфов после прохождения метаморфоза, например, у Ranidae, сохраняется относительно постоянным в течение многих лет (Berven, 1990). В то же время имеются примеры отдаленного влияния условий развития головастиков при различной плотности населения в нерестовом водоеме на выживаемость молодых особей. Так, среди метаморфов Bufo bufo, развивающихся в условиях низкой плотности головастиков, смертность в течение 18 недель после начала развития составляет только 3.2%, тогда как при высокой плотности – 33.3% (Goater, 1994).

На размерно-весовые параметры метаморфов бесхвостых амфибий может оказывать существенное влияние антропогенная трансформация территории водосбора вокруг нерестовых водоемов. Так, восстановление задернованности пашни вокруг таких водоемов может увеличивать их гидропериод, а также повышать размеры метаморфов различных видов Pelobatidae на 148%, что, очевидно, увеличивает вероятность их выживания и достижения половозрелости (Gray, Smith, 2005).

Численность метаморфов в большей степени определяется плотностью населения головастиков в нерестовом водоеме по сравнению с плотностью прошедших метаморфоз особей, причем при большей плотности головастиков формируются, как правило, метаморфы, имеющие значительно меньшие размеры тела. Следует также отметить, что уровень выживаемости головастиков в нерестовом водоеме не имеет существенных отличий при низкой и высокой плотности их населения (Altwegg, 2003). Хотя на примере головастиков Bufo bufo spinosa установлено, что фактор большой плотности негативно влияет на размеры метаморфов только в условиях высокой температуры воды (Indermaur et al., 2010).

В то же время у видов с коротким циклом развития головастиков (54 – 63 сут.) (например, Bufo terrestris) и особями, проходящими метаморфоз при относительно малой длине (7.5 мм) и весе тела (0.049 г), дифференциальная выживаемость более крупных особей наиболее значима в течение первых двух недель жизни в наземных условиях. Затем (в течение двух месяцев после метаморфоза) размерно-весовые характеристики оказывают значимое, но менее существенное воздействие на выживание особей (Beck, Congdon, 1999).

Закономерности формирования параметров развития метаморфов бесхвостых амфибий (продолжительность личиночной фазы развития, размеры при метаморфозе) могут определяться альтернативными механизмами в различных условиях среды. Степень генетической наследуемости и канализации продолжительности развития головастиков и размеров особей при метаморфозе наиболее велика в жестких природных условиях. Так, в тундре отбор направлен на выживание особей с наиболее коротким периодом личиночного развития и прохождение метаморфоза при мономорфно крупных размерах (Berven, Gill, 1983). В популяциях, обитающих в условиях гор, генетически плейотропно канализированы как продолжительность развития, так и размеры метаморфов. В относительно более мягких погодно-климатических условиях равнин умеренных широт размеры метаморфов бесхвостых амфибий варьируют в наиболее широких пределах (низкий уровень наследования), но наблюдается большее значение условий среды в течение конкретного года, определяющих дифференциальную выживаемость более крупных особей (Berven, Gill, 1983).

У видов Pelobatidae параметры личиночного развития в большей степени определяются филогенетической принадлежностью к определенном роду, чем условиями среды в нерестовом водоёме. При этом в пределах данного семейства в различных родах реализованы все возможные вариан-ты стратегий развития (короткий цикл, мелкие метаморфы – Scaphiopus; длинный цикл, мелкие метаморфы – Pelodytes; короткий цикл, крупные метаморф – Spea; длинный цикл, крупные метаморфы – Pelobates) (Buchholz et al., 2002). Уровень упитанности (вес печени и жировых тел) и размерно-весовые параметры метаморфов многих видов бесхвостых амфибий определяются также плотностью их населения в нерестовом водоеме (Loman, 1999, 2002): при более высокой плотности формируются относительно мелкие особи с низким запасом питательных веществ (Crump, 1981; Richter-Boix et al., 2006c; Bouchard et al., 2016). Так, например, вес тела метаморфов Bufo bufo при одиночном содержании головастиков из прудов с низкой плотностью их популяций может быть на 11 – 35% выше, чем при высокой плотности головастиков в водоеме (Goater, 1994). Причем в отдельных случаях малые размеры могут быть компенсированы более быстрым ростом уже в наземных условиях после прохождения метаморфоза и расселения метаморфов (Bouchard et al., 2016).

Большое значение для выживания головастиков до стадии метаморфоза имеет температурный режим нерестового водоема. У представителей Pelobates при длительном действии температуры воды 32°С наблюдается смертность 20 – 40%, а у выживших особей останавливается рост, возникает состояние, близкое к летаргии, и избыточное обводнение организма (Buchholz et al., 2002). Повышение температуры в период развития головастиков на 5°С у некоторых видов может укорачивать продолжительность метаморфоза и даже несколько сокращать абсолютные (но не относительные) потери вещества на этой стадии развития (Orizaola, Laurila, 2009).

Пересыхание нерестового водоема по результатам большинства исследований может ускорять прохождение метаморфоза бесхвостых амфибий, причем у отдельных видов оно не оказывает значимого воздействия на размеры особей и их выживаемость в этот период (Ryan, Winne, 2001).

Исследование влияния хищничества на продолжительность развития, дату наступления метаморфоза и размерно-весовые характеристики метаморфов бесхвостых амфибий показало противоречивые результаты. В присутствии хищных клопов метаморфы могут завершать развитие раньше и при меньшем весе тела, тогда как наличие хищных пауков ведет к отложенному метаморфозу и к увеличению массы тела при метаморфозе, но только в присутствии клопов (Vonesh, Warkentin, 2006).

Выживаемость метаморфов некоторых видов рода Rana также может находиться в обратной зависимости от их численности (Harper, Semlitsch, 2007; Berven, 2009). Высокий уровень выживаемости метаморфов лягушки лесной в наземных условиях при низкой численности, очевидно, обусловлен уже состоявшимся действием отбора на стадии личиночного развития, ко-торое проявляется особенно сильно в субоптимальных или даже пессимальных условиях в период существования водной фазы развития этих животных. Возможно, низкий уровень выживаемости метаморфов амфибий при высоком уровне их численности определяется меньшими их размерами (Harper, Semlitsch, 2007).

Ежегодное пополнение популяций амфибий происходит в основном в результате формирования огромной численности когорты метаморфов, что характерно как для хвостатых, так и для бесхвостых амфибий (пополнение составляет 76 и 79% от численности родительской популяции (Salvidio, 2011)). Выживаемость самок молодых амфибий в течение наземной фазы их существования носит бимодальный характер: вдвое более низкий уровень этого показателя характерен для особей первого года жизни и для самок, впервые участвующих в размножении (Schmidt, Anholt, 1999). Причем увеличение смертности самок амфибий в течение первых лет участия в размножении, вероятно, следует считать особенностью, характерной для популя-ций многих их видов (Shirose, Brooks, 1995), особенно обитающих преимущественно в наземных условиях. Повышенный уровень смертности в нерестовых водоёмах в течение репродуктивного периода по сравнению с наземной фазой их годового цикла отмечен для многих видов амфибий (Unglaub et al., 2015). Расселение метаморфов амфибий происходит в основном в радиусе до 1 км от нерестового водоёма, поэтому состояние наземных экосистем именно в этих биотопах может оказывать наиболее существенное влияние на статус и перспективы сохранения их локальных популяций (Semlitch, 2008).

Таким образом, для формирования научно обоснованного подхода к сохранению популяций бесхвостых амфибий, оценки перспективы их воспроизводства в условиях деградации нерестовых водоёмов в долинах рек требуется комплексное исследование временных закономерностей репродуктивной экологии, а также размерно-весовой структуры их популяций и количественной характеристики репродуктивных параметров широко распространенных видов.

Об авторах

Г. А. Иванов

Саратовский национальный исследовательский государственный университет имени Н. Г. Чернышевского

Автор, ответственный за переписку.
Email: yermokhinmv@yandex.ru
Россия, 410012, г. Саратов, ул. Астраханская, д. 83

М. В. Ермохин

Саратовский национальный исследовательский государственный университет имени Н. Г. Чернышевского

Email: yermokhinmv@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0001-6377-6816
Россия, 410012, г. Саратов, ул. Астраханская, д. 83

В. В. Табачишин

Саратовский национальный исследовательский государственный университет имени Н. Г. Чернышевского

Email: tabachishinvg@sevin.ru
Россия, 410012, г. Саратов, ул. Астраханская, д. 83

В. Г. Табачишин

Саратовский филиал Института проблем экологии и эволюции им. А. Н. Северцова РАН

Email: tabachishinvg@sevin.ru
ORCID iD: 0000-0002-9001-1488
Россия, 410028, г. Саратов, ул. Рабочая, д. 24

Список литературы

Дополнительные файлы