Immune alterations in children with autism spectrum disorders

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Autism spectrum disorders (ASD) are a heterogeneous group of mental and nervous system disorders. Patients with ASD are characterized by communication and cognitive impairments and obsessive behavior. The pathogenesis and etiology of ASD are still unclear. According to the literature, patients suffering from ASD have not only mental, but also somatic disorders, including changes in the immune system. The aim of this work was to study the concentration of cytokines in the blood plasma of children with ASD and the level of expression of proinflammatory genes in peripheral blood mononuclear cells. The clinical group included 71 children aged 4-12 years with a diagnosis of ASD (F84.02). Patients scored more than 36 on the Childhood Autism Rating Scale (CARS). The control sample included 27 apparently healthy children of the same age. The following methods were used in this study: isolation of mononuclear cells from heparinized peripheral blood, Ficoll-Verografin density gradient centrifugation, evaluation of cytokine blocks using commercially available enzyme immunoassay kits, isolation of random total RNA, reverse transcription using hexaprimers, and real-time polymerase chain reaction using intercalating dye SYBR Green. The concentration of proinflammatory cytokines IL-1β, IL-8, and IL-17A in the peripheral blood plasma of children with ASD was statistically significantly increased compared to the control sample. Moreover, the concentration of the anti-inflammatory cytokine IL-10 in patients with ASD was 3.6 times lower compared to the control sample (p < 0.001). The level of expression of the NF-κB1, IL1β, IL8 and TNFα genes at the RNA level in peripheral blood mononuclear cells was increased by 2.8, 2.5, 4.8 and 4.2 times in patients with ASD compared to the control sample (all p < 0.01). The results obtained indicate an increase in the concentration of proinflammatory cytokines (IL-1β, IL-8, IL-17A) in the blood plasma and a decrease in the concentration of anti-inflammatory cytokines (IL-10) in patients with ASD compared to the control sequence.

About the authors

Yu. M. Chudakova

Research Centre For Medical Genetics

Author for correspondence.
Email: julia.chudakova@yandex.ru

PhD (Biology), Research Associate, Laboratory of Molecular Biology

Russian Federation, 1 Moskvorechye St, Moscow, 115478

S. G. Nikitina

Mental Health Research Center

Email: julia.chudakova@yandex.ru

PhD (Medicine), Senior Research Associate, Department of Child Psychiatry

Russian Federation, Moscow

E. E. Balakireva

Mental Health Research Center

Email: julia.chudakova@yandex.ru

PhD (Medicine), Acting Head of Department, Leading Research Associate, Department of Child Psychiatry

Russian Federation, Moscow

V. V. Shmarin

Research Centre For Medical Genetics; I. Sechenov First Moscow State Medical University (Sechenov University)

Email: julia.chudakova@yandex.ru

Research Assistant, Laboratory of Molecular Biology, Research Centre For Medical Genetics; 5th year Student, I. Sechenov First Moscow State Medical University (Sechenov University)

Russian Federation, 1 Moskvorechye St, Moscow, 115478; Moscow

T. A. Salimova

Research Centre For Medical Genetics; MIREA – Russian Technological University

Email: julia.chudakova@yandex.ru

Research Assistant, Laboratory of Molecular Biology, Research Centre For Medical Genetics; Student, MIREA – Russian Technological University

Russian Federation, 1 Moskvorechye St, Moscow, 115478; Moscow

A. V. Martynov

Research Centre For Medical Genetics

Email: julia.chudakova@yandex.ru

PhD (Biology), Senior Research Associate, Laboratory of Molecular Biology

Russian Federation, 1 Moskvorechye St, Moscow, 115478

G. V. Shmarina

Research Centre For Medical Genetics; P. Lumumba Peoples’ Friendship University of Russia

Email: julia.chudakova@yandex.ru

PhD (Medicine), Associate Professor, Leading Research Associate, Laboratory of Molecular Biology, Research Centre For Medical Genetics; Associate Professor, Department of Biology, Faculty of Medicine, P. Lumumba Peoples’ Friendship University of Russia

Russian Federation, 1 Moskvorechye St, Moscow, 115478; Moscow

S. V. Kostyuk

Research Centre For Medical Genetics

Email: julia.chudakova@yandex.ru

PhD, MD (Biology), Associate Professor, Head, Laboratory of Molecular Biology

Russian Federation, 1 Moskvorechye St, Moscow, 115478

References

  1. Никитина С.Г., Ершова Е.С., Чудакова Ю.М., Шмарина Г.В., Вейко Н.Н., Мартынов А.В., Костюк С.Э., Модестов А.А., Рожнова Н.М., Ижевская В.Л., Костюк С.В., Симашкова Н.В. Окислительные повреждения ДНК клеток периферической крови и внеклеточной ДНК плазмы крови как показатель тяжести окислительного стресса при расстройствах аутистического спектра и шизофрении у детей // Психиатрия, 2021. Т. 19. С. 15-25. [Nikitina S.G., Ershova E.S., Chudakova J.M., Shmarina G.V., Veiko N.N., Martynov A.V., Kostuk S.E., Modestov A.А., Rozhnova T.M., Izhevskaya V.L., Kostuk S.V., Simashkova N.V. Oxidative DNA damage of peripheral blood cells and blood plasma сell-free DNA as an indicator of the oxidative stress level in children with autism spectrum disorders and schizophrenia. Psikhiatriya = Psychiatry, 2021, Vol. 19, no. 4, pp. 15-25. (In Russ.)]
  2. American Psychiatric Association. Diagnostic and Statistical Manual of Mental Disorders (DSM-5), Fifth Edition. Amer. Psychiatric Pub. Inc., 2022. 50 p. Available at: https://www.psychiatry.org/psychiatrists/practice/dsm.
  3. Arenella M., Matuleviciute R., Tamouza R., Leboyer M., McAlonan G., Bralten J., Murphy D. Immunogenetics of autism spectrum disorder: A systematic literature review. Brain. Behav. Immun., 2023, Vol. 114, pp. 488-499.
  4. Cheng Y., Desse S., Martinez A., Worthen R.J., Jope R.S., Beurel E. TNFα disrupts blood brain barrier integrity to maintain prolonged depressive-like behavior in mice. Brain. Behav. Immun., 2018, Vol. 69, pp. 556-567.
  5. Chiarotti F., Venerosi A. Epidemiology of autism spectrum disorders: a review of worldwide prevalence estimates since 2014. Brain Sci., 2020, Vol. 10, 274. doi: 10.3390/brainsci10050274.
  6. Hallmayer J., Cleveland S., Torres A., Phillips J., Cohen B., Torigoe T., Miller J., Fedele A., Collins J., Smith K., Lotspeich L., Croen L.A., Ozonoff S., Lajonchere C., Grether J.K., Risch N. Genetic heritability and shared environmental factors among twin pairs with autism. Arch. Gen. Psychiatry, 2011, Vol. 68, pp. 1095-102.
  7. Lee A.S., Azmitia E.C., Whitaker-Azmitia P.M. Developmental microglial priming in postmortem autism spectrum disorder temporal cortex. Brain. Behav. Immun., 2017, Vol. 62, pp. 193-202.
  8. Masi A., Glozier N., Dale R., Guastella A.J. The immune system, cytokines, and biomarkers in autism spectrum disorder. Neurosci. Bull., 2017, Vol. 33, pp. 194-204.
  9. Moody E.J., Reyes N., Ledbetter C., Wiggins L., DiGuiseppi C., Alexander A., Jackson S., Lee L.-C., Levy S.E., Rosenberg S.A. Screening for Autism with the SRS and SCQ: Variations across Demographic, Developmental and Behavioral Factors in Preschool Children. J. Autism Dev. Disord., 2017, Vol. 47, pp. 3550-3561.
  10. Mulero M.C., Huxford T., Ghosh G. NF-κB, IκB, and IKK: Integral Components of Immune System Signaling. Adv. Exp. Med. Biol., 2019, Vol. 1172, pp. 207-226.
  11. Scholper E., van Bourgondien M.E., Wellman G.J., Love S.R. (CARS-2) Childhood Autism Rating Scale. Pro Ed, 2010.
  12. Siniscalco D., Schultz S., Brigida A.L., Antonucci N. Inflammation and neuro-immune dysregulations in autism spectrum disorders. Pharmaceuticals (Basel), 2018, Vol. 11, pp. 1-14.
  13. Takada R., Toritsuka M., Yamauchi T., Ishida R., Kayashima Y., Nishi Y., Ishikawa M., Yamamuro K., Ikehara M., Komori T., Noriyama Y., Kamikawa K., Saito Y., Okano H., Makinodan M. Granulocyte macrophage colony-stimulating factor-induced macrophages of individuals with autism spectrum disorder adversely affect neuronal dendrites through the secretion of pro-inflammatory cytokines. Mol. Autism, 2024, Vol. 15, 10. doi: 10.1186/s13229-024-00589-2.
  14. Velmeshev D., Schirmer L., Jung D., Haeussler M., Perez Y., Mayer S., Bhaduri A., Goyal N., Rowitch D.H., Kriegstein A.R. Single-cell genomics identifies cell type-specific molecular changes in autism. Science, 2019, Vol. 364, pp. 685-689.
  15. Xu G., Snetselaar L.G., Jing J., Liu B., Strathearn L., Bao W. Association of food allergy and other allergic conditions with autism spectrum disorder in children. JAMA Netw. Open, 2018, Vol. 1, pp. e180279. doi: 10.1001/jamanetworkopen.2018.0279.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
2. Figure 1. Cytokine concentrations in plasma of healthy controls and ASD patients Note. *, p < 0.005 according to the Mann–Whitney test. Data are presented as mean ± standard deviation.

Download (199KB)
3. Figure 2. Expression of NF-κB1 and pro-inflammatory cytokines IL-1β, IL-8 and TNFα in peripheral blood mononuclear cells of healthy controls and children with ASD Note. *, p < 0.01 according to the Mann–Whitney test. Data are presented as mean ± standard deviation.

Download (152KB)

Copyright (c) 2024 Chudakova Y.M., Nikitina S.G., Balakireva E.E., Shmarin V.V., Salimova T.A., Martynov A.V., Shmarina G.V., Kostyuk S.V.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».