Use of strain Pseudomonas sp. OBA 2.4.1 for pre-sowing treatment of pea seeds (Pisum sativum L.) in the presence of heavy metals and glyphosphate

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

The effect of the PGPB strain of bacteria Pseudomonas sp. was studied. OBA 2.4.1, resistant to NiCl2 (up to 3 mM), Pb(CH3COO)2 (up to 5 mM) and glyphosate (up to 8 mg/ml), on Pisum sativum L. plants at different concentrations of HMs and herbicide. It was found that the strain under study had a positive effect on the length of the roots of pea plant seedlings in the presence of HM, which indicates an increase in the plant’s resistance to stress caused by exposure to nickel and lead. However, this effect was not recorded in the experimental version with the addition of glyphosate, which confirmed its high toxicity. The results obtained indicate that the strain Pseudomonas sp. OBA 2.4.1 promoted the growth of Pisum sativum L. under stress exposure to nickel and lead, which can be used in the development of complex-action biological products intended both to protect agricultural plants from the effects of heavy metals and to reclaim contaminated soils.

Full Text

В эпоху глобальной индустриализации происходит быстрое и значительное загрязнение окружающей среды, в том числе сельскохозяйственных угодий [1]. Наиболее опасными отходами для человека являются ксенобиотики и тяжелые металлы (ТМ). К наиболее распространенным и токсичным относят свинец (Pb), никель (Ni), хром (Cr) и другие [2]. Многие из этих загрязнителей окружающей среды канцерогенны как для человека, так и для всей экосистемы. По мере поглощения организмом ТМ, они способны накапливаться в мозге, печени и почках человека [3]. Металлы необходимы для биологических процессов в организме, но их избыточное количество токсично. Угнетение роста растений происходит в результате снижения фотосинтеза, минерального питания и активности жизненно важных ферментов, что наносит огромный ущерб сельскому хозяйству, так как происходит снижение урожайности растений. Токсическое действие металлов влияет на развитие, обмен веществ, ингибируя цитоплазматические ферменты в растительных клетках и вызывая окислительный стресс в клеточных структурах. Обнаружено, что вредные металлы накапливаются в почве, ингибируют рост популяций бактерий, препятствуют их симбиозу с растениями и значительно снижают урожайность растений [3]. Решением этой проблемы может стать использование ростостимулирующих бактерий (PGPВ, Рlant Growth Promoting Bacteria), которые не теряют свои свойства даже в присутствии токсинов. Биопрепараты на основе таких PGPВ могут стать эффективным решением в переходе к органическому сельскому хозяйству [1].

Давно известно, что бактерии рода Pseudomonas имеют высокую PGPВ активность, но, кроме того, имеют и повышенный биоремедиационный потенциал. Например, Pseudomonas sp. S2–3 значительно увеличивал физиологические характеристики растений сорго (Sorghum bicolor L.) в присутствии Cu и Zn [4]. P. citronellolis KM594397 показал высокую толерантность к As (V), при этом стимулировал рост растений нута (Cicer arietinum L.) [5]. Pseudomonas sp. NT27 увеличивал сухую массу побегов и корней Medicago sativa L. в присутствии Cr(VI) по сравнению с неинокулированными контрольными растениями. При этом значительно увеличивалось содержание хлорофилла, и снижался уровень маркеров стресса (малонового диальдегида, перекиси водорода и пролина) в растениях [6]. Таким образом, PGPВ могут увеличивать рост и продуктивность растений через уменьшение токсического воздействия ТМ, и напрямую, через продукцию фитогормонов и факторов роста. Действительно, такие бактерии участвуют в стимулировании роста растений и снижении степени токсического воздействия ТМ на них [7].

Большой вред оказывают не только ТМ, но и ксенобиотики, к которым относится и гербицид глифосат. Глифосат (N-(фосфонометил) глицин) является наиболее эффективным и широко используемым гербицидом во всем мире [8, 9]. Благодаря низкой стоимости и высокой эффективности, его производство и использование растет с каждым годом, составляя около 25% мирового рынка гербицидов [10]. Из-за повсеместного применения глифосата в борьбе с сорняками в сельском хозяйстве, его часто обнаруживают в воде, почве, воздухе и грунтовых водах, а также в продуктах питания [11]. Токсическое воздействие глифосата связывают с его влиянием на репродуктивную систему крыс, появлением врожденных дефектов и повышением риска метаболических патологий печени животных [12]. Кроме того, было установлено, что он существенно влияет на встречаемость патологий у крыс поколений F2 и F3, на которых не оказывалось постоянного прямого воздействия этого гербицида. Все это указывает на то, что глифосат является токсичным экополлютантом в пролонгированном периоде [13]. Также показано, что глифосат и продукты его разложения могут нарушать микробиоту кишечника млекопитающих, домашних птиц, рептилий, а также медоносных пчел [14–16].

Наиболее перспективной и экологичной стратегией удаления ксенобиотиков из окружающей среды является микробная деградация глифосата [17]. К микроорганизмам, способным эффективно разлагать глифосат, относятся и бактерии рода Pseudomonas [18, 19]. Показана возможность Pseudomonas sp. QJX-1 [20] и других штаммов псевдомонад (GA07, GA09 и GC04) использовать глифосат в качестве источников питания для роста [21]. У Pseudomonas sp. HA-09 описан ген устойчивости к глифосату aroA [22]. Все это дает возможность считать, что использование псевдомонад для биодеградации глифосата может быть эффективным методом утилизации токсичных соединений, присутствующих в окружающей среде.

Цель исследований – оценка влияния штамма Pseudomonas sp. OBA 2.4.1 на рост растений гороха посевного при разных концентрациях NiCl2, Pb(CH3COO)2 и глифосата.

Методика

Бактериальная обработка корней проростков гороха. Для визуализации способности Pseudomonas sp. OBA 2.4.1 колонизировать корневые волоски растений гороха штамм трансформировали плазмидой pJN105TurboRFP. Для удобства детектирования бактерий штамм содержал ген флуоресцентного белка RFP (red fluorescent protein) [23]. Стерильные семена проращивали в течение 1 недели на влажной фильтровальной бумаге в чашках Петри. Затем проростки выдерживали при покачивании (25 об./мин) в бактериальной суспензии в 50 мМ фосфатном буфере (PBS, рН 7.2, “Merck”, Германия). Для приготовления суспензии использовали односуточные культуры бактерий, выращенные в жидкой среде LB (бактотриптон – 1%, дрожжевой экстракт – 0.5%, NaCl – 0.5%, агар-агар – 1%) и отмытые от PBS. Суспензию бактерий разбавляли до концентрации 105 КОЕ/мл. Растения выращивали в стерильных условиях 3 сут при 25°C. Затем проростки однократно отмывали стерильным PBS (5 мин при 25 об./мин) и нарезали корни на фрагменты длиной 10–15 мм для микроскопирования [24]. Далее флуоресцентно окрашенные бактерии наблюдали в флуоресцентном микроскопе AxioImager M1 (“CarlZeiss”, Германия). Для детекции RFP использовали набор светофильтров № 15 (возбуждение BP 546/12, испускание LP 590).

Выращивание штамма Pseudomonas sp. OBA 2.4.1. на питательных средах с ТМ и глифосатом. Для определения минимальной ингибирующей концентрации ТМ и глифосата для исследуемого штамма был поставлен in vitro эксперимент на твердой среде LB. Исходные растворы ТМ – NiCl2 и Pb(CH3COO)2 готовили в дистиллированной воде и стерилизовали. Глифосат готовили из гербицида “Торнадо-500” (“Август”, Россия), в качестве исходного раствора использовали 50%-ный стерильный разведенный препарат. Далее культуру клеток выращивали в течение 24 ч на чашках Петри со средой LB с добавлениями NiCl2 (1, 3 и 5 мМ), Pb(CH3COO)2 (1, 3, 5 и 8мМ) и глифосата (3.0, 6.0, 8.0, 10.0 мг/мл) по отдельности. После инкубации в термостате в течение 24 ч при 28°C исследовали рост клеток. При таких же условиях был исследован рост Pseudomonas sp. OBA 2.4.1+ pJN105TurboRFP.

Обработка растений штаммом Pseudomonas sp. OBA 2.4.1. Семена растений гороха сорта Памяти Попова (Чишминский селекционный центр БНИИСХ УФИЦ РАН) стерилизовали в течение 1 мин в 70%-ном спирте и затем 15 мин в 15%-ном растворе гипохлорита натрия (“Содовая компания”, Россия) с добавлением нескольких капель Tвин-20 [24]. Далее семена обрабатывали штаммом Pseudomonas sp. OBA 2.4.1/Pseudomonas sp. OBA 2.4.1 + pJN105TurboRFP и проращивали на фильтровальной бумаге в стерильной воде (контроль) и в различных концентрациях NiCl2 (1 и 2 мМ), Pb(CH3COO)2 (1 и 2 мМ) и глифосата (3 и 6 мг/мл). Для инокуляции суспензию бактерий разбавляли до 105 КОЕ/мл стерильной жидкой средой LB. Для определения ростостимулирующего эффекта штамма у обработанных и необработанных (контрольных) растений измеряли длину корней через 7 сут культивирования. Для анализа было использовано по 50 растений в каждом варианте опыта при трехкратной повторности.

Статистическая обработка результатов. Данные представлены в виде средних арифметических значений ростовых (n = 50) параметров с доверительными интервалами. При сравнении групп растений, различающихся условиями выращивания, выявляли статистически значимые отличия изученных параметров по сравнению с контролем с учетом t-критерия Стьюдента для 95%-ного уровня значимости. Критический уровень значимости при проверке статистических гипотез в исследовании принимался равным 0,05. Результаты исследований были обработаны с использованием пакета прикладных программ Microsoft Exсel 2010.

Результаты и их обсуждение

Описание штамма Pseudomonas sp. OBA 2.4.1. Защитный и ростостимулирующий эффекты достигались благодаря продукции целого ряда активных соединений, стимулирующих рост растений, например, фитогормонов и сидерофоров [1]. Ранее для штамма Pseudomonas sp. OBA 2.4.1 были описаны выделение, идентификация с помощью секвенирования нуклеотидных последовательностей фрагментов консервативного гена 16S рРНК и гена rpoD, кодирующего бактериальный фактор инициации транскрипции [25]. Также была описана способность штамма синтезировать сидерофоры и ИУК, способность расти при концентрации 1мМ CdCl2 в среде, а также улучшение энергии прорастания семян и рост растений Medicago sativa L. и Pisum sativum L. при стрессовом воздействии 0.5 мМ кадмия в среде [23, 25–27].

Для исследования способности штамма к поверхностной колонизации корней растений гороха, бактерии были трансформированы вектором pJN105TurboRFP для их визуализации с помощью флуоресцентного микроскопа [23]. Анализ уровня колонизации после 3 сут совместного культивирования показал формирование на поверхности корневых волосков проростков гороха бактериальных агломераций, микроколоний и биопленок (рис. 1).

 

Рис. 1. Адгезия меченых RFP бактериальных клеток на поверхности корневых волосков проросших семян гороха под флуоресцентным микроскопом AxioImager M1 (“CarlZeiss”, Германия).

 

Рост штамма Pseudomonas sp. OBA 2.4.1. на питательных средах с ТМ и глифосатом. Микроорганизмы могут по-разному переносить токсичность металлов [3]. Устойчивые к воздействию ТМ штаммы бактерий, обладающие ростостимулирующим действием, имеют особую ценность. В рамках нашего исследования был изучен рост штамма Pseudomonas sp. OBA 2.4.1 на средах с добавлением различных концентраций ТМ и гербицида. Показано, что на средах с добавлением NiCl2 до 3 мМ он способен активно расти, а при концентрации 5 мМ роста не было (рис. 2а). При посеве штамма на среды с различными концентрациями Pb(CH3COO)2 было показано, что он был способен расти на среде LB с добавлением 3 мМ Pb(CH3COO)2, а при внесении 5 мМ было заметно значительное угнетение роста бактерий, а при 8 мМ роста уже практически не наблюдалось (рис. 2б). На средах с добавлением глифосата Pseudomonas sp. OBA 2.4.1 рос при концентрации до 6 мг/мл, ингибировался при 8 мг/мл, при 10 мг/мл роста бактерий не было (рис. 2в).

 

Рис. 2. Рост штамма Pseudomonas sp. OBA 2.4.1 при различных концентрациях NiCl2 (а) и Pb(CH3COO)2 (б) и на глифосате (в).

 

Результаты показали достаточно высокую устойчивость исследуемого штамма к токсическому воздействию ТМ и глифосата. Наибольшую токсичность при меньшей концентрации показал NiCl2.

Таким же образом была проведена оценка устойчивости к ТМ и глифосату модифицированного штамма Pseudomonas sp. OBA 2.4.1 с плазмидой pJN105TurboRFP, который имел яркую розовую окраску при росте на среде. На рис. 3 показано, что полученный трансформированный штамм не терял своей устойчивости к исследуемым токсинам и показал такие же результаты, как и нетрансформированный штамм.

 

Рис. 3. Рост штамма Pseudomonas sp. OBA 2.4.1, трансформированного вектором pJN105TurboRFP при различных концентрациях NiCl2 (а) на Pb(CH3COO)2 (б) и глифосата (в).

 

Бактерии могут сорбировать, поглощать либо окислять в более мобильную соль ТМ из окружающей среды. Например, устойчивый к свинцу психротрофный штамм Pseudomonas sp. I3 служил биосорбентом для удаления Pb(II) из сточных вод, при этом минимальная ингибирующая концентрация ТМ составила 7.5 мМ [28]. Другие исследования показали, что фосфатмобилизующий штамм P. rhodesiae HP-7 имел высокую эффективность при рекультивации почв, загрязненных свинцом [29]. Описаны исследования, где штамм P. hibiscicola L1 одновременно удалял нитраты и Ni(II) из сточных вод [30]. Псевдомонады показывали самую высокую способность к поглощению никеля из среды по сравнению с бактериями – представителями других родов [31], а изоляты, выделенные из ила и сточных вод, имели множественную устойчивость к ТМ, в том числе к никелю в концентрации до 160 мкг/мл [32]. Фосфатмобилизующие изоляты, принадлежащие к роду Pseudomonas sp., показали высокую устойчивость к глифосату и способность метаболизировать данный гербицид [33].

Анализ влияния Pseudomonas sp. OBA 2.4.1 на рост растений гороха в присутствии ТМ и глифосата. Для анализа влияния штамма Pseudomonas sp. OBA 2.4.1/Pseudomonas sp. OBA 2.4.1+pJN105TurboRFP на рост и развитие растений гороха, была проведена обработка семян бактериями и измерение длины корней проростков гороха в процессе роста при воздействии стресса. Обработка семян растений гороха исходным и трансформированным штаммами показала увеличение длины корней на 32.3%. Присутствие NiCl2 оказало негативное влияние на рост растений, длина корней проростков уменьшалась относительно контроля в присутствии 1 и 2 мМ NiCl2 на 62.7 и 67.6% соответственно. У инокулированных псевдомонадами растений длина корней уменьшалась на 49.9 и 54.9% соответственно относительно контроля (рис. 4). Штамм Pseudomonas sp. OBA 2.4.1, также как и рекомбинантный, сохраняли свои ростостимулирующие свойства даже при токсическом влиянии ТМ на семена гороха, что может свидетельствовать о защитном действии бактерий на растения при стрессе на начальном этапе своего роста.

 

Рис. 4. Растения гороха (а) и длина корней проростков (б) при стрессовом воздействии NiCl2: 1 – необработанные семена; 2 – обработанные псевдомонадами семена; 3 – необработанные семена в присутствии 1 мМ NiCl2; 4 – обработанные псевдомонадами семена в присутствии 1 мМ NiCl2; 5 – необработанные семена в присутствии 2 мМ NiCl2; 6 – обработанные псевдомонадами семена в присутствии 2 мМ NiCl2.

* Статистически значимые отличия от контроля (р < 0.05).

 

По литературным данным известно, что применение ростостимулирующих бактерий P. fluorescens 20, P. fluorescens 21 и P. putida 23 в присутствии никеля (300 мг/кг в почве) значительно уменьшало токсическое воздействие на растения яровой пшеницы (Triticum aestivum L.) [34]. Бактериальные штаммы рода Pseudomonas увеличивали биомассу растений нута (Cicer arietinum L.) в вегетационном опыте при концентрации никеля до 2 мM [35]. Применение Pseudomonas sp. SRI2 также значительно увеличило биомассу горчицы сарептской (Brassica juncea L.) при выращивании на загрязненных никелем почвах [36].

Анализ влияния штамма Pseudomonas sp. OBA 2.4.1/Pseudomonas sp. OBA 2.4.1 + pJN105TurboRFP на рост и развитие растений гороха при стрессовом воздействии Pb(CH3COO)2 показал, что при концентрации 1 и 2 мМ этого ТМ длина корней проростков уменьшалась относительно необработанных контрольных растений на 53.5 и 60.5%, а у инокулированных псевдомонадами растений длина корней уменьшалась на 13.9 и 36.5% соответственно (рис. 5).

 

Рис. 5. Растения гороха (а) и длина корней проростков (б) при стрессовом воздействии Pb(CH3COO)2: 1 – необработанные семена; 2 – обработанные штаммом Pseudomonas sp. OBA 2.4.1 семена; 3 – необработанные семена в присутствии 1мМ Pb(CH3COO)2; 4 – обработанные псевдомонадами семена в присутствии 1 мМ Pb(CH3COO)2; 5 – необработанные семена в присутствии 2 мМ Pb(CH3COO)2; 6 – обработанные псевдомонадами семена в присутствии 2 мМ Pb(CH3COO)2.

* Статистически значимые отличия от контроля (р < 0.05).

 

Полученные результаты показали, что инокуляция псевдомонадами семян гороха оказывала положительное влияние на рост корней проростков, что может указывать на защитные свойства бактерий.

Установлено, что инокуляция ростостимулирующим штаммом P. otitidis SMHMP23, способным мобилизовать Ni и Pb в почве, значительно увеличивала рост Brassica juncea L. [37]. Ростостимулирующий штамм Pseudolabrys taiwanensis WRS8 увеличивал биомассу растений кориандра (Coriandrum sativum L.) на 25–48%, при этом снижал содержание свинца и кадмия в съедобных частях на 40–59% по сравнению с контролем [38].

Учитывая широкий метаболический потенциал Pseudomonas sp., актуально изучение их взаимодействия и с гербицидами. Применение глифосата под разными коммерческими названиями привело к практически повсеместному присутствию его остатков в окружающей среде.

В работе установлено, что штамм Pseudomonas sp. OBA 2.4.1 был способен расти на питательной среде с добавлением глифосата в концентрации до 6 мг/мл, значительно тормозился при 8 мг/мл, а при 10 мг/мл роста бактерий не наблюдалось. Для изучения влияния штамма Pseudomonas sp. OBA 2.4.1 на рост и развитие растений гороха, была проведена обработка семян при стрессовом воздействии глифосата.

Глифосат значительно ингибировал рост и энергию прорастания семян гороха. Так, в присутствии глифосата 3 и 6 мг/мл длина корней проростков уменьшалась относительно контроля на 83 и 84.6%, а у инокулированных бактериями растений длина корней уменьшилась на 74.4 и 76.7%, соответственно (рис. 6).

 

Рис. 6. Рост растений гороха (а) и длина корней проростков (б) при стрессовом воздействии глифосата: 1 – необработанные семена; 2 – обработанные штаммом Pseudomonas sp. OBA 2.4.1 семена; 3 – необработанные семена в присутствии 3 мг/мл глифосата; 4 – обработанные псевдомонадами семена в присутствии 3 мг/мл глифосата; 5 – необработанные семена в присутствии 6 мг/мл глифосата; 6 – обработанные псевдомонадами семена в присутствии 6 мг/мл глифосата.

* Статистически значимые отличия от контроля (р < 0.05).

 

Даже визуально глифосат показал самое сильное ингибирование роста семян гороха по сравнению с ТМ, при этом обработка исследуемым штаммом бактерий, устойчивым к таким концентрациям гербицида, не оказывала значительного положительного эффекта на рост растений. Полученные результаты показывают, что штамм Pseudomonas sp. OBA 2.4.1, несмотря на устойчивость к токсическому действию глифосата, не способен нейтрализовать негативное действие гербицида на растения.

Во всех исследованиях показано, что рекомбинантный штамм имел такие же свойства, как и исходный, полученные данные не имели достоверных различий от результатов, показанных нетрансформированным штаммом.

Таким образом, устойчивость растений к токсическому действию ТМ могла быть обусловлена более эффективным ростом корней обработанных растений за счет положительного действия веществ, выделяемых PGPВ, и снижению концентраций и накопления ТМ в корневой системе растений. По-видимому, способность бактерий колонизировать поверхность корней имела большое значение для снижения токсичности ТМ для растений и окружающей среды.

Бактерии имеют ряд преимуществ перед традиционными методами восстановления окружающей среды, включая улучшение качества почвы, ускорение развития растений и т. д. [3]. Полученные в настоящем исследовании результаты подтвердили способность штамма Pseudomonas sp. OBA 2.4.1 как PGPВ, способствовать росту и развитию семян гороха Pisum sativum L. при стрессовом воздействии ТМ, что может быть использовано для создания биопрепаратов комплексного действия, предназначенных как для защиты культурных растений от воздействия ТМ, так и для рекультивации сельскохозяйственных загрязненных почв.

Работа была выполнена с привлечением приборного парка ЦКП “Биомика” (Отделение биохимических методов исследований и нанобиотехнологии РЦКП “Агидель”) и УНУ “КОДИНК”.

ФИНАНСИРОВАНИЕ. Работа была выполнена в рамках госзадания (тема № 122041400162-3).

×

About the authors

L. R. Khakimova

Ufa Federal Research Centre of the Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: lili-nigmatullina@bk.ru

Institute of Biochemistry and Genetics

Russian Federation, Ufa, 450054

O. V. Chubukova

Ufa Federal Research Centre of the Russian Academy of Sciences

Email: lili-nigmatullina@bk.ru

Institute of Biochemistry and Genetics

Russian Federation, Ufa, 450054

Z. R. Vershinina

Ufa Federal Research Centre of the Russian Academy of Sciences; Ufa State Petroleum Technological University (USPTU)

Email: lili-nigmatullina@bk.ru

Institute of Biochemistry and Genetics

Russian Federation, Ufa, 450054; Ufa, 450064

References

  1. Коршунова Т.Ю., Бакаева М.Д., Кузина Е.В., Рафикова Г.Ф., Четвериков С.П., Четверикова Д.В., Логинов О.Н. // Прикл. биохимия и микробиология. 2021. V. 57. № 3. P. 211–227. https://doi.org/10.31857/S0555109921030089
  2. Ojuederie O.B., Babalola O.O. // Int. J. Environ. Res. Public Health. 2017. V. 14. № 12. P. 1504. https://doi.org/10.3390/ijerph14121504
  3. Saharan B.S., Chaudhary T., Mandal B.S., Kumar D., Kumar R., Sadh P.K., Duhan J.S. // J. Xenobiot. 2023. V. 13. № 2. P. 252–269. https://doi.org/10.3390/jox13020019.
  4. Wu Z., Kong Z., Lu S., Huang C., Huang S., He Y., Wu L. // J. Gen. Appl. Microbiol. 2019. V. 65. № 5. P. 254–264. https://doi.org/10.2323/jgam.2018.11.004.
  5. Adhikary A., Kumar R., Pandir R., Bhardwaj P., Wusirika R., Kumar S. // Plant Physiol. Biochem. 2019. V. 142. P. 179–192. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2019.07.006.
  6. Tirry N., Kouchou A., El Omari B., Ferioun M., El Ghachtouli N. // J. Genet. Eng. Biotechnol. 2021. V. 19. № 1. P. 149. https://doi.org/10.1186/s43141-021-00254-8.
  7. Tahri Joutey N., Tirry N., Bahafid W., Sayel H., El Ghachtouli N. Bioremediation. Plant Growth Promoting Bacteria in Heavy Metals Bioremediation // Ed. M. Kuddus. Adv. Res. Appl. Nov. Sci. Publ, 2018. 185–211 p.
  8. Maggi F., la Cecilia D., Tang F.H.M., McBratney A. // Sci. Total Environ. 2020. V. 717. P. 137167. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2020.137167
  9. Tang F.H.M., Lenzen M., McBratney A., Maggi F. // Nat. Geosci. V. 2021. № 14. 206–210. https://doi.org/10.1038/s41561-021-00712-5
  10. Wang L., Deng Q., Hu H., Liu M., Gong Z., Zhang S. et al. // J. Hematol. Oncol. 2019. V. 12. № 70. https://doi.org/10.1186/s13045-019-0767-9
  11. Zoller O., Rhyn P., Rupp H., Zarn J.A., Geiser C. // Food Addit. Contam: Part B. 2018. V. 11. № 2. P. 83–91. https://doi.org/10.1080/19393210.2017.1419509
  12. Li J., Chen W. J., Zhang W., Zhang Y., Lei Q., Wu S. et al. // J. Agric. Food Chem. 2022. V. 70. № 43. Р. 13945–13958. https://doi.org/10.1021/acs.jafc.2c05612
  13. Kubsad D., Nilsson E.E., King S.E., Sadler-Riggleman I., Beck D., Skinner M.K. // Sci. Rep. 2019. V. 9. № 1. P. 6372. https://doi.org/10.1038/s41598-019-42860-0
  14. Aitbali Y., Ba-M’hamed S., Elhidar N., Nafis A., Soraa N., Bennis M. // Neurotoxicol. Teratol. 2018. V. 67. P. 44–49. https://doi.org/10.1016/j.ntt.2018.04.002
  15. Kittle R.P., McDermid K.J., Muehlstein L., Balazs G.H. // Mar. Pollut. Bull. 2018. V. 127. P. 170–174. https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2017.11.030
  16. Blot N., Veillat L., Rouz R., Delatte H. // PLoS One. 2019. V. 14. № 4. e0215466. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0215466
  17. Castrejón-Godínez M.L., Tovar-Sánchez E., Valencia-Cuevas L., Rosas-Ramírez M.E., Rodríguez A., Mussali-Galante P. // Microorganisms. 2021. V. 9. № 11. P. 2322. https://doi.org/10.3390/microorganisms9112322
  18. Rossi F., Carles L., Donnadieu F., Batisson I., Artigas J. // J. Hazard. Mater. 2021. V. 420. P. 126651 https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2021.126651
  19. Masotti F., Garavaglia B.S., Piazza A., Burdisso P., Altabe S., Gottig N., Ottado J. // Sci. Total Environ. 2021. V. 774. P. 145761. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2021.145761
  20. Yu J., Jin B., Ji Q., Wang H. // J. Hazard Mater. 2023. V. 448. P. 130902. https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2023.130902
  21. Zhao H., Tao K., Zhu J., Liu S., Gao H., Zhou X. // J. Gen. Appl. Microbiol. 2015. V. 61. № 5. P. 165–170. https://doi.org/10.2323/jgam.61.165
  22. Ghaderitabar H., Mousavi A., Hatef Salmanian A., Hadi F. // Iran J. Biotechnol. 2020. V. 18. № 3. e2597. https://doi.org/10.30498/IJB.2020.204133.2597
  23. Khakimova L., Chubukova O., Vershinina Z., Maslennikova D. // BioTech. 2023. V. 12. № 5. https://doi.org/10.3390/biotech12010005
  24. Вершинина З.Р., Чубукова О.В., Никоноров Ю.М., Хакимова Л.Р., Лавина А.М., Каримова Л.Р. и др. // Микробиология. 2021. V. 90. № 2. P. 191–203. https://doi.org/10.31857/S0026365621020154
  25. Чубукова О.В., Хакимова Л.Р., Акимова Е.С., Вершинина З.Р. // Микробиология. 2022. V. 91. № 5. P. 537–546. https://doi.org/10.31857/S0026365622100196
  26. Хакимова Л.Р., Чубукова О.В., Мурясова А.Р., Симороз Е.В., Чумакова А.К., Вершинина З.Р. // Таврический вестник аграрной науки. 2022. № 2(30). P. 155–163.
  27. Хакимова Л.Р., Чубукова О.В., Мурясова А.Р., Вершинина З.Р. // Биомика. 2022. V. 14. № 2. P. 101–110. https://doi.org/10.31301/2221-6197.bmcs.2022-7.
  28. Li D., Xu X., Yu H., Han X. // J. Environ. Manage. 2017. V. 196. P. 8–15. https://doi.org/10.1016/j.jenvman.2017.02.076
  29. Li J., Bai R., Chen W., Ren C., Yang F., Tian X., Xiao X., Zhao F. // J. Hazard Mater. 2023. V. 447. P. 130772. https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2023.130772
  30. An Q., Deng S., Liu M., Li Z., Wu D., Wang T., Chen X. // J. Environ. Manage. 2021. V. 299. P. 113641. https://doi.org/10.1016/j.jenvman.2021.113641
  31. Knuutinen J., Bomberg M., Kemell M., Lusa M. // Front Microbiol. 2019. V. 10. P. 2677. https://doi.org/10.3389/fmicb.2019.02677
  32. Fawwaz Alfarras A., Hamid Al-Fahdawi M. // Arch. Razi Inst. 2022. V. 77. № 3. P. 1041–1047. https://doi.org/10.22092/ARI.2022.357399.2036
  33. Михайловская Н.А., Барашенко Т.Б., Погирницкая Т.В., Дюсова С.В. // Почвоведение и агрохимия. 2022. № 2. P. 110–120.
  34. Шабаев В.П., Остроумов В.Е. // Агрохимия. 2021. № 11. P. 87–94. https://doi.org/10.31857/S0002188121090106
  35. Tank N.M., Saraf М. // J. Basic Microbiology. 2009. V. 49. № 2. P. 195–204. https://doi.org/10.1002/jobm.200800090
  36. Ma Y., Rajkumar M., Freitas H. // Chemosphere. 2009. V. 75. № 6. P. 719–725. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2009.01.056
  37. Sharma S., Saraf M. // Biol. Futur. 2023. V. 74. P. 3309–3325 https://doi.org/10.1007/s42977-023-00179-y
  38. Ge Y., Wen Z., He L., Sheng X. // Environ. Sci. Pollut Res. Int. 2023. V. 30. № 31. P. 76911–76922. https://doi.org/10.1007/s11356-023-27967-2

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Adhesion of RFP-labeled bacterial cells on the surface of root hairs of germinated pea seeds under an AxioImager M1 fluorescence microscope (“CarlZeiss”, Germany)

Download (84KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Growth of Pseudomonas sp. OBA 2.4.1 strain at different concentrations of NiCl2 (a) and Pb(CH3COO)2 (b) and on glyphosate (c)

Download (303KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Growth of Pseudomonas sp. OBA 2.4.1 strain transformed with pJN105TurboRFP vector at different concentrations of NiCl2 (a) on Pb(CH3COO)2 (b) and glyphosate (c)

Download (309KB)
Indexing metadata
5. Fig. 4. Pea plants (a) and seedling root length (b) under NiCl2 stress: 1 – untreated seeds; 2 – pseudomonad-treated seeds; 3 – untreated seeds in the presence of 1 mM NiCl2; 4 – pseudomonad-treated seeds in the presence of 1 mM NiCl2; 5 – untreated seeds in the presence of 2 mM NiCl2; 6 – pseudomonad-treated seeds in the presence of 2 mM NiCl2. * Statistically significant differences from the control (p < 0.05)

Download (193KB)
Indexing metadata
6. Fig. 5. Pea plants (a) and seedling root length (b) under stress exposure to Pb(CH3COO)2: 1 – untreated seeds; 2 – seeds treated with Pseudomonas sp. OBA 2.4.1 strain; 3 – untreated seeds in the presence of 1 mM Pb(CH3COO)2; 4 – seeds treated with pseudomonads in the presence of 1 mM Pb(CH3COO)2; 5 – untreated seeds in the presence of 2 mM Pb(CH3COO)2; 6 – seeds treated with pseudomonads in the presence of 2 mM Pb(CH3COO)2. * Statistically significant differences from the control (p < 0.05)

Download (204KB)
Indexing metadata
7. Fig. 6. Growth of pea plants (a) and root length of seedlings (b) under the stress of glyphosate: 1 – untreated seeds; 2 – seeds treated with Pseudomonas sp. OBA 2.4.1 strain; 3 – untreated seeds in the presence of 3 mg/ml of glyphosate; 4 – pseudomonas-treated seeds in the presence of 3 mg/mlml of glyphosate; 5 – untreated seeds in the presence of 6 mg/ml of glyphosate; 6 – pseudomonas-treated seeds in the presence of 6 mg/ml of glyphosate. * Statistically significant differences from the control (p < 0.05)

Download (200KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».