Адаптация галофитов литорали к условиям приморских территорий Белого моря: участие жирнокислотного состава липидов

Толық мәтін

Сокращения: ПОЦ – приливно-отливной цикл; ЖК-состав – жирнокислотный состав; НЖК – насыщенные жирные кислоты; ННЖК – ненасыщенные жирные кислоты; ДЦЖК – жирные кислоты с длинной цепью (С20–24); ИДС – индекс двойных связей; SDR – стеароил-десатуразное отношение; ODR – олеил-десатуразное отношение; LDR – линолеил-десатуразное отношение; ИФ – интенсивность фотосинтеза.

 

ВВЕДЕНИЕ

Галофиты, произрастающие на приморских экотопах, являются важнейшим компонентом прибрежных морских экосистем в разных климатических зонах [1, 2]. На приморской территории Белого моря флора насчитывает около 100 видов, из которых в условиях действия приливно-отливного цикла (ПОЦ) на средней литорали произрастают порядка 10 видов [3, 4].

Условия литорали характеризуются сложным сочетанием природно-климатических условий, которые формируются под влиянием циркадной и лунной ритмики и рассматриваются как экстремальные [5]. ПОЦ на литорали обуславливает смену водной (полное затопление) и воздушной (полное осушение территории) сред дважды в сутки, что влечет за собой изменение жизненно важных факторов среды: глубины затопления, интенсивности и спектрального состава света, температуры, влажности, механического давления, уровня засоления, содержания доступного кислорода, углекислого газа и др. [6–8]. Растительность приморских территорий в условиях ПОЦ высокоспецифична и адаптирована к суточному и сезонному варьированию факторов среды [6, 8]. Эти отличия связаны с особенностями морфолого-анатомических, физиолого-биохимических и молекулярно-генетических механизмов адаптации, которые в известной нам литературе для северных Голарктических морей остаются слабо изученными.

Считается, что в условиях приморских территорий наиболее экстремальными факторами для произрастания растений на литорали в условиях ПОЦ являются засоление и гипоксия. Имеется большое количество работ по механизмам солеустойчивости галофитов [1, 7, 9], но исследования устойчивости растений в условиях ПОЦ единичны. Солеустойчивость галофитов рассматривается как комбинированное свойство, которое формируется только в условиях соленой воды и обеспечивает устойчивость к гипоксии [10]. Большое внимание уделяется негативному влиянию гипоксии и постгипоксического синдрома на рост, продуктивность и распространение растений в естественных условиях действия ПОЦ на литорали. Резкая смена факторов среды во время динамики ПОЦ приводит к изменению газового состава тканей растений (увеличение содержания этилена, оксида азота) и увеличению образования АФК [11]. Этилен координирует сигнальные пути для облегчения морфологических и анатомических изменений, включая образование аэренхимы [12], и препятствует закрытию устьиц в присутствии АБК [13], что обеспечивает поддержание подводного фотосинтеза. Наличие открытых устьиц у галофитов литорали Белого моря при затоплении во время ПОЦ в условиях круглосуточной освещенности показано в работе [14].

Из метаболических систем особый интерес вызывают липиды, которые повсеместно участвуют в регуляции реакции растений на гипоксию и постгипоксическую реоксигенацию [15]. Жизненно важным компонентом метаболома растений галофитов является ЖК-состав липидов как структурная основа мембран и энергетический резерв растительных клеток [5]. Липиды рассматриваются как участники передачи сигналов в реакции растений на биотический и абиотический стрессы [15–17]. Так, в реакции растений на действие ПОЦ активируются липидоопосредованные сигнальные каскады, обеспечивающие поддержание устойчивости в нестабильных условиях среды. Работы по ЖК-составу липидов и их функциональной активности у высших сосудистых растений приморских территорий северных Голарктических морей отсутствуют.

Цель работы – выявление ЖК-состава общих липидов и исследование его вклада в адаптацию доминантных облигатных галофитов Белого моря по градиенту затопления к условиям литорали эстуарной части р. Кереть.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Район исследования. Работы проводились в 2019 – 2020 гг. на Карельском берегу Кандалакшского залива Белого моря в окрестностях поселка Кереть в приливном эстуарии реки Кереть (66°17ʹ33ʺ с. ш., 33°35ʹ28ʺ в. д.), представляющем собой бухту ковшового типа. Это характерная для Белого моря акватория со сложным рельефом дна и усиленным гидродинамическим режимом, который во многом определяется приливно-отливной динамикой. Средняя величина приливов от 2 до 3.5 м; соленость вод залива во время прилива понижается на литорали до 20–22‰, а вблизи устья – до 3–12‰ [3].

Район исследования располагается в умеренном поясе и относится к зоне тайги, подзоне средней тайги. Климат умеренно-континентальный с чертами морского. Лето короткое и прохладное, зима длинная и теплая. Безморозный период длится с конца мая до конца августа, вегетационный период составляет 109–119 дней. Погода в течение года имеет неустойчивый характер и отличается избыточным увлажнением, в среднем за год выпадает 550–650 мм осадков. Средняя температура воздуха летом составляет 13–14°С, воды – 14–15°С. Влажность воздуха в летние месяцы изменяется в пределах 66–72%. В регионе в течение двух летних месяцев (июнь, июль) отмечается полярный день (Архив погоды, https://world-weather.ru/pogoda/russia/keret/sunrise/).

В период взятия проб температура воздуха составляла 13–15°С с максимальными значениями +21°С. Соленость воды в местах исследования составила около 7‰, почвы – около 15‰. Температура воды во время прилива на средней литорали составила 15°С, а на верхней литорали – 18°С.

Объекты исследования. Работа выполнена на четырех видах доминантных облигатных галофитов:

Lysimachia maritima (L.) Galasso, Banfi & Oldano (синоним Glaux maritima) – млечник морской, семейство Primulaceae, класс Magnoliopsida. Многолетнее корневищное растение слабо ветвистое высотой 10–15 см. Циркумбореальный вид [3].

Plantago maritima – подорожник морской, семейство Plantaginaceae, класс Magnoliopsida. Циркумбореальный вид [3].

Tripolium pannonicum subsp. tripolium (L.) Greuter (синонимы Aster tripolium, Tripolium vulgare) – астра солончаковая, семейство Asteraceae. класс Magnoliopsida. Бореальный евроазиатский вид [3].

Triglochin maritima L. – триостренник морской, семейство Juncaginaceae, класс Liliopsida. Плюризональный циркумполярный вид [3].

Латинские название видов приведены по World flora online Plant List (https://wfoplantlist.org/plant-list).

Все перечисленные виды подвергаются глубокому затоплению, но разной продолжительности в зависимости от места их произрастания. Млечник морской растет на верхней литорали и время его заливания составляет около 50 мин в ПОЦ, а триостренник, подорожник, астра растут на средней литорали и залиты около трех часов в ПОЦ.

Методы исследования. Сбор проб выполнен в ритмике ПОЦ после отлива, когда все опытные растения находились в наземно-воздушной среде. Для исследования липидов были отделены листья со средней части стебля (розетки) с 4–8 опытных растений каждого вида и получены суммарные пробы листьев. Для каждого вида из суммарной пробы были взяты по две биологические пробы, которые анализировали в трех повторностях. Суммарные пробы листьев каждого вида фиксировали жидким азотом с последующим лиофильным высушиванием. Исследование ЖК-состава суммарных липидов проводили в аналитической лаборатории Института леса КарНЦ РАН по стандартной методике [18]. Для определения состава липидов растительный материал фиксировали в термостате при температуре 110°С в течение 30 мин. Такую пробоподготовку выполняли для инактивации гидролитических ферментов, расщепляющих или трансформирующих нативные глицеролипиды при гомогенизации. Суммарные липиды экстрагировали смесью хлороформа и метанола в соотношении 2 : 1. Определение ЖК-состава проводили хроматографическим методом на газожидкостном хроматографе “Хроматэк-Кристалл-5000.1” (Россия) при следующих условиях: капиллярная колонка HP INNOWAX (30 м; 0.32 мм); температура колонки, испарителя, пламенно-ионизационного детектора – 205, 240 и 260°С соответственно; газ-носитель – азот; скорость пропускания через колонку азота, водорода, воздуха – 50, 40, 400 мл/мин соответственно. Идентификацию ЖК-состава осуществляли по стандартным образцам (Supelko, 37 компонентов), для определения ЖК проводили сравнение по времени удерживания стандартных образцов и табличных данных [19]. Определение количественного содержания ЖК осуществляли методом внутреннего стандарта (в качестве стандарта – маргариновая кислота), выражали в мкг/г а.с.в. и пересчитывали в %.

Индекс двойных связей (ИДС), коэффициент ненасыщенных жирных кислот (К), активность ацил-липидных мембранных десатураз (n-9 – SDR, n-12 – ODR, n-3 – LDR) рассчитывали по формулам, приведенным в статье [20].

Статистическая обработка выполнялась в среде Microsoft Excel, STATGRAPHICS Plus 5.0 и бесплатном пакете PAST v3.17. Кластерный анализ [21] использовался для выявления сходства четырех видов галофитов, а метод главных компонент – для объяснения причин разной реакции видов на экстремальные условия среды и для выявления роли ЖК-липидов в структурно-функциональной адаптации галофитов к условиям приливно-отливной зоны приморских сообществ Белого моря. В основе расчетов лежат исходные количественные данные (мкг/г а.с.в.) по ЖК суммарных липидов, для подтверждения результатов применения методов многомерной статистики проводилось 500 итераций бутстрепинга [22].

В таблицах приведены для каждого вида средние арифметические значения из двух биологических и трех аналитических повторностей и их стандартные ошибки (n ≥ 3). Для оценки достоверности различий использовали непараметрические критерии (критерий Уилксона-Манна-Уитни, Колмогорова-Смирнова или Пирсона). Статистически значимыми считали различия при Р < или ≤ 0.05.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Общее содержание ЖК у исследованных галофитов изменялось в диапазоне от 13.2 мг/г а.с.в. у подорожника до 21.7 мг/г а.с.в. у млечника. В состав липидов у исследованных видов входило 29 ЖК с длиной углеродных цепей от 16 до 24: С16 ряда – 8 ЖК, С18 – 7 ЖК, С20 – 7 ЖК, С22 – 6 ЖК, С24 – 1 вид ЖК. Наименее разнообразный состав оказался у астры – 23 ЖК, а у остальных по 26 ЖК.

Суммарное содержание насыщенных ЖК (НЖК) у приморских галофитов находилось в диапазоне от 22.6% у астры до 25.9% у подорожника (табл. 1). Основной НЖК у изученных видов является пальмитиновая (С16:0), содержание которой изменялось в диапазоне 18.3–19.9%. У всех галофитов в составе НЖК отмечены и другие кислоты: стеариновая (С18:0) с содержанием 2.4–3.7% и группа насыщенных жирных кислот с длинной цепью (ДЦЖК): арахиновая (С20:0) – 0.3–1.0%, бегеновая (С22:0) – 0.3–0.7%, лигноцериновая (С24:0) – 0.9–1.4%.

Группа ненасыщенных ЖК (ННЖК) различалась по числу двойных связей (моно – тетраеновые); их суммарное содержание составило 76.5 у триостренника, 77.4 у астры, 74.9 у млечника и 74.1% у подорожника. Большая доля от общего числа ЖК приходилась на ННЖК С18-ряда: у триостренника – 66.3, у астры – 69.1, у млечника – 63.3 и подорожника – 69%. У изученных видов идентифицированы моноеновые (4.0–8.3%), диеновые (10.9–17.6%), триеновые (44.6–54.9%), тетраеновые (2.9–6.9%) ЖК. Среди моноеновых доминировала группа n-9 ЖК: С18:1(n-9), C20:1(n-9) и C22:1(n-9). Преобладала олеиновая кислота (С18:1(n-9)), содержание которой составило 3.3 у триостренника, 2.9 у астры, 4.9 у млечника и 3.6% у подорожника. Содержание С16:1(n-7) составило у триостренника 1.1, у астры 1.0, у млечника 2.4, у подорожника – 1.4%. Из семейства n-6 диеновых ЖК у всех видов доминировала линолевая кислота С18:2(n-6), ее содержание изменялось между видами от 12.0% у астры до 13.9% у млечника. Наибольший процент содержания ЖК приходился на триеновые ЖК. Среди них были обнаружены три ЖК: С16:3(n-6), С18:3(n-6) и С18:3(n-3). На долю α-линоленовой кислоты С18:3(n-3) приходилось у астры 54.2%, триостренника 50.1% и подорожника 50.3%, а у млечника несколько ниже – 43.7%.

 

Таблица 1. Состав жирных кислот (ЖК) суммарных липидов (% от суммы) у галофитов литорали

ЖК	Triglochin maritima	Tripolium pannonicum	Plantago maritima	Lysimachia maritima
С16:0	18.3	18.3	19.4	19.9
С16:1(n-7)	0.4	0.3	0.5	1.4
С16:1(n-5)	0.6	0.7	0.9	1.1
С16:2(n-9)	0.5	<0.1	<0.1	0.2
С16:3(n-7)	сл	–	<0.1	0.2
С16:3(n-6)	0.5	0.5	0.4	0.4
С16:3(n-4)	сл	<0.1	<0.1	0.2
С16:3(n-3)	0.7	–	–	–
С18:0	3.2	2.4	3.5	3.7
С18:1(n-9)	3.3	2.9	3.6	4.9
С18:1(n-7)	0.1	–	0.3	0.8
С18:2(n-6)	12.8	12.0	8.0	13.9
С18:3(n-6)	0.1	0.1	<0.1	0.1
С18:3(n-4)	0.3	0.2	0.2	0.7
С18:3(n-3)	49.7	54.0	50.1	43.0
С20:0	0.3	0.5	1.0	0.3
С20:1(n-9)	0.1	0.1	0.1	0.2
С20:2(n-9)	1.6	0.5	0.7	1.5
С20:2(n-6)	–	0.1	–	<0.1
С20:2(n-3)	0.1	–	–	–
С20:3(n-3)	<0.1	0.2	<0.1	<0.1
С20:4(n-4)	4.3	3.0	6.6	2.8
С22:0	0.7	0.4	0.6	0.3
С22:1(n-9)	<0.1	–	<0.1	–
С22:2(n-9)	0.4	2.1	0.2	1.5
С22:2(n-4)	0.7	0.8	1.9	1.9
С22:2(n-3)	0.2	<0.1	0.3	0.1
С22:4(n-4)	0.2	–	0.3	0.1
С24:0	0.9	1.0	1.4	0.9

Примечание: в таблице приведены средние значения, сл. – следовые количества, прочерк – не обнаружены в составе.

 

Одной из особенностей исследованных галофитов литорали Белого моря является большое разнообразие ДЦЖК. Так, у исследованных растений были выявлены 14 ДЦЖК, три из которых входят в группу НЖК: арахиновая (С20:0), бегеновая (С22:0) и лигноцериновая (С24:0) кислоты. Длинноцепочечные ННЖК галофитов Белого моря включают 11 видов ЖК с большим разнообразием положения двойных связей внутри групп: С20:1(n-9); С20:2(n-3, n-6, n-9); С20:3(n-3); С20:4(n-4); С22:1(n-9), С22:2(n-3), (n-4, n-9); С22:4(n-4). Суммарное содержание ДЦЖК составило у триостренника 9.7%, у астры – 8.8%, у млечника – 9.8% и у подорожника – 13.3%.

 

Таблица 2. Индекс двойной связи и активность десатураз у исследованных видов

Вид	ИДС	SDR	ODR	LDR
Triglochin maritima	1.81	0.49	0.81	0.69
Tripolium pannonicum	1.76	0.56	0.76	0.66
Plantago maritima	1.71	0.50	0.72	0.78
Lisimachia maritima	1.63	0.60	0.73	0.63

Примечание: ИДС – индекс двойных связей, SDR – стеароил-десатуразное отношение, ODR – олеил-десатуразное отношение, LDR – линолеил-десатуразное отношение.

 

Рис. 1. Дендрограмма сходства видов по составу жирных кислот суммарных липидов у галофитов (подорожник – Pant., триостенник – Trig., астра – Aster, млечник – Lys.), полученная методом ближайшего соседа по матрице нормированных евклидовых дистанций с нанесенными оценками бутстреп-вероятностей ветвей; пунктиром разделены кластеры растений с доверительной вероятностью > 95%.

 

Известно, что ЖК придают клеточным мембранам текучесть, необходимую для поддержания их структурного и функционального состояния. Свойства мембран зависят от соотношения насыщенных и ненасыщенных ЖК [23]. Для оценки их состояния использовали индекс двойной связи (ИДС). По величине его значения виды различались незначительно (1.6–1.81) (табл. 2). Степень ненасыщенности ЖК определяется функционированием десатураз. Расчет активности ацил-липидных n-9 (SDR), n-12 (ODR), n-3 (LDR) десатураз показал, что различия для SDR между видами составили 17%, для ODR 11%, а для LDR – около 20%. Можно отметить более высокие значения активности фермента SDR для млечника, ODR у триостренника, а LDR – для подорожника (табл. 2).

Для установления достоверности сходства растений по составу общих ЖК был проведен кластерный анализ, в результате которого выделено два кластера галофитов, отличающихся с доверительной вероятностью >95% (рис. 1). В первый кластер вошли три вида – подорожник, триостренник и астра, а во второй – млечник. Для трактовки дифференциации растений в зависимости от ЖК-состава липидов был использован метод главных компонент и сравнение направления изменчивости содержания и состава ЖК. Выделилось две компоненты: первая имеет большую дисперсию (от 94 до 98%); на вторую компоненту приходятся только от 1 до 4%. Так, для подорожника на первую главную компоненту приходилось 96% изменчивости (PC1 = 96%, PC2 = 3%); для триостенника 96% (PC1 = 96%, PC2 = 3%); для астры 98% (PC1 = 98%, PC2 = 1%); для млечника 94% (PC1 = 94%, PC2 = 4%). Проведенный анализ содержания ЖК у видов-галофитов первого кластера (подорожник, астра, триостренник) показал, что наиболее значимый вклад в их адаптацию достигается увеличением количества таких ЖК, как С18:3(n-3), С16:0, и за счет изменения соотношения С18:2(n-6) и С20:4(n-4). Галофит второго кластера (млечник) адаптируется за счет повышения содержания С18:3(n-3), С18:2(n-6), С16:0 и количественной нестабильности С18:1(n-9), С18:3(n-4), С20:1(n-9) и С22:0. Если в общую адаптацию видов первого кластера включено четыре ЖК, то у вида второго кластера – семь ЖК.

Сопоставление полученных данных по двум кластерам показало, что в адаптации всех галофитов в условиях литорали участвуют три ЖК – С18:3(n-3), С16:0, С18:2(n-6), которые, по-видимому, и определяют основное направление адаптации, связанное с поддержанием текучести мембранных систем растений в функционально активном состоянии в динамической среде литорали. А такие ЖК, как С20:4(n-4) у первого кластера и ЖК C18:1(n-3), С18:3(n-4), С20:1(n-9), С22:0 у второго кластера – определяют различия в путях адаптации [24], что и приводит к разному положению галофитов по градиенту условий на литорали. Кластерный и компонентный анализы показали, что виды двух групп имеют разные адаптационные механизмы, основанные на участии ЖК-состава липидов.

ОБСУЖДЕНИЕ

Исследование состава и количества ЖК у четырех видов литорали показало высокие и сходные значения содержание ННЖК, ИДС, α-линоленовой и линолевой кислот (60–70% от общей суммы), что свидетельствует об успешности адаптации галофитов к условиям литорали и подтверждается данными литературы [23, 24]. Сравнение всех исследованных галофитов показало их большо́е сходство по доминантным ЖК и расчетным показателям их активности, что может быть связано с большой специфичностью, экстремальностью и уникальностью этих условий и, как следствие, с однотипной реакцией показателей липидного метаболизма у разных видов независимо от их биологии и происхождения и времени появления на этой территории [2–4]. Особенностью видов приморских территорий Белого моря является высокое содержание и разнообразие ДЦЖК у всех галофитов, что сходно с видами побережий более южных морей [5] и также подтверждает важность этой группы ЖК и специфичность территории. Из литературных источников известно, что отношение линоленовой к линолевой ЖК С18:3(n-3)/С18:2(n-6) рассматривается как показатель нормального развития растений, и оно должно быть не менее 2, как было показано на ячмене [25]. Исследованные галофиты имели значения этого показателя от 3.1 до 6.2, что может свидетельствовать об успешности их произрастания на литорали и подтверждается не только прохождением всех этапов онтогенетического развития, но и успешным семеношением [2, 3].

Вместе с тем, использование математических методов показало, что изучаемые виды разошлись на два кластера с участием минорных ЖК и это может быть связано с разными условиями произрастания на литорали. Важно отметить, что все галофиты – наземные растения, адаптированные к нестабильным условиям литорали. Так, растения первого кластера более длительное время могут находиться в условиях водной среды, а второго кластера – наземно-воздушной.

Виды первого кластера испытывают длительное затопление (около трех часов в ПОЦ), недостаток СО₂ и О₂ и ингибирование фотосинтеза, для них характерно подключение минорной арахидоновой ЖК С20:4(n-4). Вклад этой ЖК может быть связан с повышением системной устойчивости растений к абиотическим и биотическим повреждающим факторам, в том числе к длительному заливанию [24]. Все галофиты первого кластера имеют большую биомассу, чем растения второго кластера.

Млечник, вид второго кластера, галофит верхней литорали, криногалофит, испытывает кратковременное (около 50 мин в ПОЦ), но полное заливание, а все остальное время находится в условиях наземно-воздушной среды и длительной освещенности в полярный день, занимая узкий экотоп на стыке сред [2, 3]. И в этих условия отмечается активное включение в метаболизм повышенного содержания четырех ЖК: С18:1(n-3), С18:3(n-4), С20:1(n-9), С22:0. Так, участие олеиновой ЖК С18:1(n-9) может быть связано с активизацией системы сигналинга. Кроме того, олеиновая ЖК С18:1(n-9) совместно с ЖК С22:0 может принимать участие в формировании системной устойчивости организма. Гондоиновая ЖК С20:1(n-9) служит источником синтеза биологически активных веществ [26], которые также могут увеличивать устойчивость. Ранее было показано [27], что условия обитания вида второго кластера, млечника морского, на стыке литорали и сублиторали являются крайне неблагоприятными и растение имеет среди галофитов максимальные значения ИФ (38.7 ± 0.6 мкмоль CO₂ м^–2с^–1) и минимальные значения накопления биомассы (0.7 ± 0.1 г), что свидетельствует о его неблагоприятном энергетическом балансе, который тратится в большей степени на системы поддержания, а не на увеличение массы [26–28]. Важно отметить, что млечник морской в условиях Беломорского побережья находится на границе ареала вида [3]. Виды первого класса различаются по величине ИФ (от 36.9 ± 1.1 до 8.4 ± 1.2 мкмоль CO₂ м^–2с^–1), но их биомасса за вегетацию составила (от 34.8 ± 10.0 до 8.7 ± 2.1 г), что свидетельствует о более высоких величинах накопления массы и, соответственно, высокой энергетической эффективности работы фотосинтетического аппарата растений [27, 28].

Проведенные исследования показали, что в составе доминантных ЖК липидов у исследованных галофитов основная роль отводится С18:3(n-3), С16:0, С18:2(n-6), которые обеспечивают их адаптацию по градиенту условий на средней и верхней литорали. Однако в этом процессе участвуют минорные ЖК, которые различаются у видов первого кластера С20:4(n-4) и видов второго кластера (С18:1(n-3), С18:3(n-4), С20:1(n-9), С22:0). Считаем, что степень неблагоприятности условий для галофитов литорали может быть связана не только с полным заливанием (триостренник, астра и подорожник), но и с длительным периодом нахождения растений в условиях воздушной среды (млечник). Можно отметить факт уменьшения количества ЖК у видов первого кластера, участвующих в адаптации, что связано с более благоприятными условиями жизнедеятельности. На растениях Арктики было показано, что при сходных показателях функциональной активности ЖК-состава липидов у редких локально адаптированных видов флоры Шпицбергена отмечалось увеличение числа ЖК и снижение эффективности работы фотосинтетического аппарата растений [29].

Следует отметить, что фактор заливания в ритме ПОЦ в естественных условиях произрастания растений на литорали и фактор длительного затопления растений в природе, в частности, ранней весной, принципиально различаются. В результате длительной эволюции для галофитов в естественных условиях жизни на литорали периодическое кратковременное заливание – это условие жизни организма в ритмике ПОЦ, к которому они по-разному, но адаптированы. Экстремальность условий для млечника на литорали в большей степени связана, по-видимому, с краем его географического ареала в условиях Субарктики.

Настоящая статья не содержит каких-либо исследований с участием людей и животных в качестве объектов.

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Авторлар туралы

Е. Марковская

Федеральное государственное бюджетное образовательное учреждение высшего образования “Петрозаводский государственный университет”

Хат алмасуға жауапты Автор.
Email: volev10@mail.ru
Ресей, Петрозаводск

А. Зорина

Федеральное государственное бюджетное образовательное учреждение высшего образования “Петрозаводский государственный университет”

Email: volev10@mail.ru
Ресей, Петрозаводск

Е. Гуляева

Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Федеральный исследовательский центр “Карельский научный центр Российской академии наук”

Email: volev10@mail.ru
Ресей, Петрозаводск

А. Стародубцева

Федеральное государственное бюджетное образовательное учреждение высшего образования “Петрозаводский государственный университет”

Email: volev10@mail.ru
Ресей, Петрозаводск

А. Кособрюхов

Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Федеральный исследовательский центр “Пущинский научный центр биологических исследований”

Email: volev10@mail.ru

Институт фундаментальных проблем биологии Российской академии наук

Ресей, Пущино

Әдебиет тізімі

Қосымша файлдар