Remodeling of the Heart of the Premature Child


Cite item

Full Text

Abstract

Epidemiological studies consistently have suggested an association between low birth weight and increased rate of cardiovascular morbidity and mortality in adult life. Preterm birth, as one of the leading causes of the low birth weight, is associated with cardiovascular remodeling which consists of changes in heart chambers geometry and contraction-relaxation mode, ventricular hypertrophy, arterial wall structure and density changes. Several types of preterm birth are discussed: prematurity, associated with placental insufficiency and fetal growth restriction, preterm leaking of amniotic fluid, and twin pregnancy. DNA methylation process under the influence of epigenetic factors of the intrauterine and early postnatal development is suggested as a one of the main mechanism of cardiovascular remodeling in preterm infants. The other mechanisms of cardiovascular remodeling are discussed in terms of the modern intrauterine programming concept. The early diagnostics and prevention of cardiovascular diseases in preterm born children are discussed. The treatment during prenatal and early postnatal periods as well as prevention of the remodeling causes could diminish and even reverse the development of the negative cardiovascular events and diseases in later life according to the so called concept of “one thousand days opportunities window”.

About the authors

O. P. Kovtun

Ural State Medical University

Email: kovtun@usma.ru
ORCID iD: 0000-0002-5250-7351
SPIN-code: 9919-9048
Scopus Author ID: 23980378200

MD, PhD, Professor

Russian Federation, Ekaterinburg

P. B. Tsyvian

Ural State Medical University; Mother and Child Care Research Institute

Author for correspondence.
Email: pavel.tsyvian@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-8186-6329
SPIN-code: 1750-0200

 MD, PhD, Professor

 

Russian Federation, Ekaterinburg

T. V. Markova

Mother and Child Care Research Institute

Email: ta.ma.vl@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-4882-8494
SPIN-code: 1782-9104

MD, PhD

 

Russian Federation, Ekaterinburg

T. V. Chumarnaya

Institute of Immunology and Physiology Ural branch of Russian Academy of Sciences; Ural Federal University

Email: chumarnaya@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-7965-2364
SPIN-code: 7978-8955
Scopus Author ID: 36105839400

PhD in Biology

Russian Federation, Ekaterinburg

References

  1. Barker DJ, Osmond C, Golding J, et al. Growth in utero, blood pressure in childhood and adult life, and mortality from cardiovascular disease. BMJ. 1989;298(6673):564–567. doi: https://doi.org/10.1136/bmj.298.6673.564
  2. Godfrey KM, Barker DJ. Fetal nutrition and adult disease. Am J Clin Nutr. 2000;71(5):1344S–1352S. doi: https://doi.org/10.1093/ajcn/71.5.1344s
  3. Crispi F, Bijnens B, Figueras F, et al. Fetal growth restriction results in remodeled and less efficient hearts in children. Circulation. 2010;121:2427–2436. doi: https://doi.org/10.1161/CIRCULATIONAHA.110.937995
  4. Blencowe H, Cousens S, Chou D, et al. Born too soon: the global epidemiology of 15 million preterm births. Reprod Health. 2013;10(1):S2. doi: https://doi.org/10.1186/1742-4755-10-S1-S2
  5. Valenzuela-Alcaraz B, Crispi F, Bijnens B, et al. Assisted reproductive technologies are associated with cardiovascular remodeling in utero that persists postnatally. Circulation. 2013;128(13):1442–1450. doi: https://doi.org/10.1161/CIRCULATIONAHA.113.002428
  6. Bensley JG, Stacy VK, De Matteo R, et al. Cardiac remodelling as a result of pre-term birth: implications for future cardiovascular disease. Eur Heart J. 2010;31(16):2058-2066. doi: https://doi.org/10.1093/eurheartj/ehq104
  7. Pedrizzetti G, Domenichini F. Left ventricular fluid mechanics: the long way from theoretical models to clinical applications. Ann Biomed Eng. 2015;43(1):26–40. doi: https://doi.org/10.1007/s10439-014-1101-x
  8. Solovyova O, Katsnelson LB, Kohl P, et al. Mechano-electric heterogeneity of the myocardium as a paradigm of its function. Prog Biophys Mol Biol. 2016;120(1-3):249–254. doi: https://doi.org/10.1016/j.pbiomolbio.2015.12.007
  9. Chumarnaya T, Alueva YS, Kochmasheva V, et al. Features of the left ventricular functional geometry in patients with myocardial diseases with varying degrees of systolic dysfunction. Bull Exp Biol Med. 2016;162(1):30–34. doi: https://doi.org/10.1007/s10517-016-3537-5
  10. Liang Y-J, Zhang Q, Fang F, et al. Incremental value of global systolic dyssynchrony in determining the occurrence of functional mitral regurgitation in patients with left ventricular systolic dysfunction. Eur Heart J. 2012;34(10):767–774. doi: https://doi.org/10.1093/eurheartj/ehs078
  11. Figueras F, Gratacos E. Update on the diagnosis and classification of fetal growth restriction and proposal of a stage-based management protocol. Fetal Diagn Ther. 2014;36(2):86–98. doi: https://doi.org/10.1159/000357592
  12. Rodríguez-López M, Cruz-Lemini M, Valenzuela-Alcaraz B, et al. Descriptive analysis of different phenotypes of cardiac remodeling in fetal growth restriction. Ultrasound Obstet Gynecol. 2017;50(2):207–214. doi: https://doi.org/10.1002/uog.17365
  13. Baschat AA, Cosmi E, Bilardo CM, et al. Predictors of neonatal outcome in early-onset placental dysfunction. Obstet Gynecol. 2007;109(2):253–261. doi: https://doi.org/10.1097/01.AOG.0000253215.79121.75
  14. Mäkikallio K, Vuolteenaho O, Jouppila P, Räsänen J. Ultrasonographic and biochemical markers of human fetal cardiac dysfunction in placental insufficiency. Circulation. 2002;105(17):2058–2063. doi: https://doi.org/10.1161/01.CIR.0000015505.24187.FA
  15. Tsyvian P, Malkin K, Artemieva O, et al. Cardiac ventricular performance in the appropriate-for-gestational age and small-for-gestational age fetus: relation to regional cardiac non-uniformity and peripheral resistance. Ultrasound Obstet Gynecol. 2002;20(1):35–41. doi: https://doi.org/10.1046/j.1469-0705.2002.00734.x
  16. Chaiworapongsa T, Espinoza J, Yoshimatsu J, et al. Subclinical myocardial injury in small-for-gestational-age neonates. J Matern Fetal Neonatal Med. 2002;11(6):385–390. doi: https://doi.org/10.1080/jmf.11.6.385.390
  17. Sehgal A, Doctor T, Menahem S. Cardiac function and arterial indices in infants born small for gestational age: analysis by speckle tracking. Acta Paediatr. 2014;103(2):e49–e54. doi: https://doi.org/10.1111/apa.12465
  18. Tauzin L, Rossi P, Giusano B, et al. Characteristics of arterial stiffness in very low birth weight premature infants. Pediatr Res. 2006;60(5):592. doi: https://doi.org/10.1203/01.pdr.0000242264.68586.28
  19. Zanardo V, Fanelli T, Weiner G, et al. Intrauterine growth restriction is associated with persistent aortic wall thickening and glomerular proteinuria during infancy. Kidney Int. 2011;80(1):119–123. doi: https://doi.org/10.1038/ki.2011.99
  20. Sullivan BA, McClure C, Hicks J, et al. Early heart rate characteristics predict death and morbidities in preterm infants. J Pediatr. 2016;174:57–62. doi: https://doi.org/10.1016/j.jpeds.2016.03.042
  21. Sarvari SI, Rodriguez-Lopez M, Nuñez-Garcia M, et al. Persistence of cardiac remodeling in preadolescents with fetal growth restriction. Circ Card Imaging. 2017;10(1):e005270. doi: https://doi.org/10.1161/CIRCIMAGING.116.005270
  22. Napoli C, Glass CK, Witztum JL, et al. Influence of maternal hypercholesterolaemia during pregnancy on progression of early atherosclerotic lesions in childhood: Fate of Early Lesions in Children (FELIC) study. Lancet. 1999;354(9186):1234–1241. doi: https://doi.org/10.1016/S0140-6736(99)02131-5
  23. Aye CY, Lewandowski AJ, Lamata P, et al. Disproportionate cardiac hypertrophy during early postnatal development in infants born preterm. Pediatr Res. 2017;82(1):36. doi: https://doi.org/10.1038/pr.2017.96
  24. Ciccone MM, Scicchitano P, Zito A, et al. Different functional cardiac characteristics observed in term/preterm neonates by echocardiography and tissue doppler imaging. Early Hum Dev. 2011;87(8):555–558. doi: https://doi.org/10.1016/j.earlhumdev.2011.04.012
  25. Lewandowski AJ, Augustine D, Lamata P, et al. Preterm heart in adult life: cardiovascular magnetic resonance reveals distinct differences in left ventricular mass, geometry, and function. Circulation. 2013;127(2):197–206. doi: https://doi.org/10.1161/CIRCULATIONAHA.112.126920
  26. Lewandowski AJ, Bradlow WM, Augustine D, et al. Right ventricular systolic dysfunction in young adults born preterm. Circulation. 2013;128(7):713–720. doi: https://doi.org/10.1161/CIRCULATIONAHA.113.002583
  27. Tong W, Xue Q, Li Y, Zhang L. Maternal hypoxia alters matrix metalloproteinase expression patterns and causes cardiac remodeling in fetal and neonatal rats. Am J Physiol Heart Circ Physiol. 2011;301(5):H2113–H2121. doi: https://doi.org/10.1152/ajpheart.00356.2011
  28. Skilton MR, Viikari JS, Juonala M, et al. Fetal growth and preterm birth influence cardiovascular risk factors and arterial health in young adults: the Cardiovascular Risk in Young Finns Study. Arterioscler Thromb Vasc Biol. 2011;31(12):2975–2981. doi: https://doi.org/10.1161/ATVBAHA.111.234757
  29. Kajantie E, Eriksson JG, Osmond C, et al. Pre-eclampsia is associated with increased risk of stroke in the adult offspring: the Helsinki birth cohort study. Stroke. 2009;40(4):1176–1180. doi: https://doi.org/10.1161/STROKEAHA.108.538025
  30. Elster N. Less is more: the risks of multiple births. Fertility and Sterility. 2000;74(4):617–623. doi: https://doi.org/10.1016/S0015-0282(00)00713-5
  31. Valenzuela‐Alcaraz B, Cruz‐Lemini M, Rodríguez‐López M, et al. Fetal cardiac remodeling in twin pregnancy conceived by assisted reproductive technology. Ultrasound Obstet Gynecol. 2018;51(1):94–100. doi: https://doi.org/10.1002/uog.17527
  32. Grantz KL, Grewal J, Albert PS, et al. Dichorionic twin trajectories: the NICHD fetal growth studies. Am J Obstet Gynecol. 2016;215(2):221. e1–e16. doi: https://doi.org/10.1016/j.ajog.2016.04.044
  33. Corstius HB, Zimanyi MA, Maka N, et al. Effect of intrauterine growth restriction on the number of cardiomyocytes in rat hearts. Pediatr Res. 2005;57(6):796. doi: https://doi.org/10.1203/01.PDR.0000157726.65492.CD
  34. Lim K, Zimanyi MA, Black MJ. Effect of maternal protein restriction in rats on cardiac fibrosis and capillarization in adulthood. Pediatr Res. 2006;60(1):83. doi: https://doi.org/10.1203/01.pdr.0000220361.08181.c3
  35. Torre I, González-Tendero A, García-Cañadilla P, et al. Permanent cardiac sarcomere changes in a rabbit model of intrauterine growth restriction. PLoS One. 2014;9(11):e113067. doi: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0113067
  36. Iruretagoyena JI, Gonzalez-Tendero A, Garcia-Canadilla P, et al. Cardiac dysfunction is associated with altered sarcomere ultrastructure in intrauterine growth restriction. Am J Obstet Gynecol. 2014;210(6):550. e1–e7. doi: https://doi.org/10.1016/j.ajog.2014.01.023
  37. Herzog EM, Eggink AJ, Willemsen SP, et al. Early-and late-onset preeclampsia and the tissue-specific epigenome of the placenta and newborn. Placenta. 2017;58:122–132. doi: https://doi.org/10.1016/j.placenta.2017.08.070
  38. Julian CG, Pedersen BS, Salmon CS, et al. Unique DNA methylation patterns in offspring of hypertensive pregnancy. Clin Transl Sci. 2015;8(6):740–745. doi: https://doi.org/10.1111/cts.12346
  39. Blair JD, Yuen RK, Lim BK, et al. Widespread DNA hypomethylation at gene enhancer regions in placentas associated with early-onset pre-eclampsia. Mol Hum Reprod. 2013;19(10):697–708. doi: https://doi.org/10.1093/molehr/gat044
  40. Eroglu A, Layman LC. Role of ART in imprinting disorders. Semin Reprod Med. 2012;30:092–104. doi: https://doi.org/10.1055/s-0032-1307417
  41. Helmerhorst FM, Perquin DA, Donker D, Keirse MJ. Perinatal outcome of singletons and twins after assisted conception: a systematic review of controlled studies. BMJ. 2004;328(7434):261. doi: https://doi.org/10.1136/bmj.37957.560278.EE
  42. Gluckman PD, Hanson MA, Buklijas T, et al. Epigenetic mechanisms that underpin metabolic and cardiovascular diseases. Nat Rev Endocrinol. 2009;5(7):401. doi: https://doi.org/10.1038/nrendo.2009.102
  43. Rog-Zielinska EA, Richardson RV, Denvir MA, Chapman KE. Glucocorticoids and foetal heart maturation; implications for prematurity and foetal programming. J Mol Endocrinol. 2014;52(2):R125–R135. doi: https://doi.org/10.1530/JME-13-0204
  44. Haas J, Frese KS, Park YJ, et al. Alterations in cardiac DNA methylation in human dilated cardiomyopathy. EMBO Mol Med. 2013;5(3):413–429. doi: https://doi.org/10.1002/emmm.201201553
  45. Burdge GC, Lillycrop KA, Phillips ES, et al. Folic acid supplementation during the juvenile-pubertal period in rats modifies the phenotype and epigenotype induced by prenatal nutrition. J Nutr. 2009;139(6):1054–1060. doi: https://doi.org/10.3945/jn.109.104653
  46. Rodriguez-Lopez M, Osorio L, Acosta-Rojas R, et al. Influence of breastfeeding and postnatal nutrition on cardiovascular remodeling induced by fetal growth restriction. Pediatr Res. 2016;79(1-1):100. doi: https://doi.org/10.1038/pr.2015.182
  47. Heindel JJ, Vandenberg LN. Developmental origins of health and disease: a paradigm for understanding disease etiology and prevention. Curr Opin Pediat. 2015;27(2):248–253. doi: https://doi.org/10.1097/MOP.0000000000000191

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML

Copyright (c) 2020 "Paediatrician" Publishers LLC

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».