Ультразвуковые и морфологические особенности плаценты при нарушениях роста плода у беременных с прегестационным сахарным диабетом
- Авторы: Шелаева Е.В.1, Коптеева Е.В.1, Алексеенкова Е.Н.1, Нагорнева С.В.1, Траль Т.Г.1, Толибова Г.Х.1, Капустин Р.В.1, Коган И.Ю.1
-
Учреждения:
- Научно-исследовательский институт акушерства, гинекологии и репродуктологии им. Д.О. Отта
- Выпуск: Том 74, № 3 (2025)
- Страницы: 76-90
- Раздел: Оригинальные исследования
- URL: https://ogarev-online.ru/jowd/article/view/310797
- DOI: https://doi.org/10.17816/JOWD654079
- EDN: https://elibrary.ru/FMCMIV
- ID: 310797
Цитировать
Аннотация
Обоснование. Нарушения темпов роста плода характерны для беременности, осложненной сахарным диабетом. Выявление связи между структурно-функциональными характеристиками плаценты и нарушениями роста плода важно для понимания механизмов формирования этих нарушений и возможности их прогнозирования.
Цель — провести сравнительный анализ морфологических особенностей строения плацент и их ультразвуковых маркеров при нарушениях роста плода у беременных с прегестационным сахарным диабетом.
Материалы и методы. В одноцентровом когортном исследовании проанализированы результаты морфологического исследования 1200 плацент, в том числе при нарушениях роста плода у беременных с прегестационным сахарным диабетом, а также данные ультразвуковой пренатальной фетометрии, плацентометрии и допплерометрии. Исследуемые плаценты взвешивали, оценивали их размеры, котиледонное строение. Гистологическое строение плаценты диагностировали с использованием стандартизированных критериев. Статистический анализ результатов проводили с использованием программы SPSS 23.0.
Результаты. В группы сравнения вошли пациентки с прегестационным сахарным диабетом 1-го и 2-го типов, нарушениями темпов роста (109 женщин с задержкой роста плода, 118 — с маловесным для гестационного срока плодом, 352 — с крупным для гестационного срока плодом) и без нарушений темпов роста плода (n=394). Контрольную группу (n=157) составили беременные без особенностей углеводного обмена и темпов роста плода. В плацентах беременных с прегестационным сахарным диабетом, вне зависимости от нарушений темпов роста плода, был выявлен ряд отличительных особенностей: несоответствие строения плацент сроку гестации с преобладанием диссоциированного созревания ворсин, наличие циркуляторных нарушений различной степени, наличие воспалительных изменений, отложение солей кальция и развитие хронической плацентарной недостаточности. При прегестационном сахарном диабете плаценты плодов с макросомическим и нормальным ростом показали схожие особенности морфологической структуры. При задержке роста плода в строении плацент преобладали признаки патологической незрелости, преждевременного и аномального созревания ворсин, чаще встречались склероз стромы ворсин, инфаркты плаценты и циркуляторные нарушения. Обнаружена достоверная связь нарушений гемодинамики II и III степеней при допплерометрии с особенностями созревания и строения ворсин и наличием плацентарной недостаточности. Критические нарушения кровотока в артерии пуповины были ассоциированы с выраженными циркуляторными нарушениями в плацентах.
Заключение. При анализе морфофункциональных и сонографических характеристик плаценты при прегестационном сахарном диабете и нарушениях роста плода выявлены изменения, связанные как с нарушениями углеводного обмена, так и с влиянием сопутствующих состояний. Некоторые особенности морфологии плаценты при прегестационном сахарном диабете, по-видимому, обусловлены морфофункциональной адаптацией. Выявлена связь нарушений плодово-плацентарной гемодинамики при допплерометрии с гистологическим строением плацент.
Полный текст
Открыть статью на сайте журналаОб авторах
Елизавета Валерьевна Шелаева
Научно-исследовательский институт акушерства, гинекологии и репродуктологии им. Д.О. Отта
Автор, ответственный за переписку.
Email: eshelaeva@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-9608-467X
SPIN-код: 7440-0555
канд. мед. наук
Россия, Санкт-ПетербургЕкатерина Вадимовна Коптеева
Научно-исследовательский институт акушерства, гинекологии и репродуктологии им. Д.О. Отта
Email: ekaterina_kopteeva@bk.ru
ORCID iD: 0000-0002-9328-8909
SPIN-код: 9421-6407
канд. мед. наук
Россия, Санкт-ПетербургЕлена Николаевна Алексеенкова
Научно-исследовательский институт акушерства, гинекологии и репродуктологии им. Д.О. Отта
Email: ealekseva@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-0642-7924
SPIN-код: 3976-2540
MD
Россия, Санкт-ПетербургСтанислава Владимировна Нагорнева
Научно-исследовательский институт акушерства, гинекологии и репродуктологии им. Д.О. Отта
Email: stanislava_n@bk.ru
ORCID iD: 0000-0003-0402-5304
SPIN-код: 5109-7613
канд. мед. наук
Россия, Санкт-ПетербургТатьяна Георгиевна Траль
Научно-исследовательский институт акушерства, гинекологии и репродуктологии им. Д.О. Отта
Email: ttg.tral@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0001-8948-4811
SPIN-код: 1244-9631
д-р мед. наук
Россия, Санкт-ПетербургГулрухсор Хайбуллоевна Толибова
Научно-исследовательский институт акушерства, гинекологии и репродуктологии им. Д.О. Отта
Email: gulyatolibova@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-6216-6220
SPIN-код: 7544-4825
д-р мед. наук
Россия, Санкт-ПетербургРоман Викторович Капустин
Научно-исследовательский институт акушерства, гинекологии и репродуктологии им. Д.О. Отта
Email: kapustin.roman@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-2783-3032
SPIN-код: 7300-6260
д-р мед наук
Россия, Санкт-ПетербургИгорь Юрьевич Коган
Научно-исследовательский институт акушерства, гинекологии и репродуктологии им. Д.О. Отта
Email: ikogan@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-7351-6900
SPIN-код: 6572-6450
д-р мед. наук, профессор, чл.-корр. РАН
Россия, Санкт-ПетербургСписок литературы
- Maltepe E, Fisher SJ. Placenta: the forgotten organ. Annu Rev Cell Dev Biol. 2015;31:523–552. EDN: VYEYAB doi: 10.1146/annurev-cellbio-100814-125620
- Tossetta G. Special issue “Physiology and pathophysiology of placenta 2.0”. Int J Mol Sci. 2024;25(9):4586. EDN: FACGRW doi: 10.3390/ijms25094586
- Staud F, Karahoda R. Trophoblast: the central unit of fetal growth, protection and programming. Int J Biochem Cell Biol. 2018;105:35–40. doi: 10.1016/j.biocel.2018.09.016
- Fowden AL, Camm EJ, Sferruzzi-Perri AN. Effects of maternal obesity on placental phenotype. Curr Vasc Pharmacol. 2021;19(2):113–131. EDN: NBIBPG doi: 10.2174/1570161118666200513115316
- Wang H, Li N, Chivese T, Werfalli M, et al.; IDF Diabetes Atlas Committee Hyperglycaemia in Pregnancy Special Interest Group. IDF diabetes atlas: estimation of global and regional gestational diabetes mellitus prevalence for 2021 by International Association of Diabetes in Pregnancy Study Group’s criteria. Diabetes Res Clin Pract. 2022;183:109050. EDN: EFSTRM doi: 10.1016/j.diabres.2021.109050
- Ogurtsova K, da Rocha Fernandes JD, Huang Y, et al. IDF diabetes atlas: global estimates for the prevalence of diabetes for 2015 and 2040. Diabetes Res Clin Pract. 2017;128:40–50. doi: 10.1016/j.diabres.2017.03.024
- Calvo MJ, Parra H, Santeliz R, et al. The placental role in gestational diabetes mellitus: a molecular perspective. touchREV Endocrinol. 2024;20(1):10–18. EDN: ZGSOFG doi: 10.17925/EE.2024.20.1.5
- Huynh J, Dawson D, Roberts D, et al. A systematic review of placental pathology in maternal diabetes mellitus. Placenta. 2015;36(2):101–114. EDN: URLNAN doi: 10.1016/j.placenta.2014.11.021
- Tral TG, Tolibova GKh, Musina EV, et al. Molecular and morphological peculiarities of chronic placental insufficiency formation caused by different types of diabetes mellitus. Diabetes mellitus. 2020;23(2):185–191. EDN: WMVKAO doi: 10.14341/DM10228
- Kapustin RV, Kopteyeva EV, Tral TG, et al. Placental morphology in different types of diabetes mellitus. Journal of Obstetrics and Women’s Diseases. 2021;70(2):13–26. EDN: FBLSJP doi: 10.17816/JOWD57149
- Fetal Growth Restriction: ACOG Practice Bulletin, Number 227. Obstet Gynecol. 2021;137(2):e16–e28. EDN: KIVYYU doi: 10.1097/AOG.0000000000004251
- Pretscher J, Kehl S, Stelzl P, et al. Influence of sonographic fetal weight estimation inaccuracies in macrosomia on perinatal outcome. Ultraschall Med. 2022;43(5):e56–e64. EDN: QUXAYJ doi: 10.1055/a-1205-0191
- Gordijn SJ, Beune IM, Thilaganathan B, et al. Consensus definition of fetal growth restriction: a Delphi procedure. Ultrasound Obstet Gynecol. 2016;48(3):333–339. doi: 10.1002/uog.15884
- Lees CC, Stampalija T, Baschat AA, et al. ISUOG Practice Guidelines: diagnosis and management of small-for-gestational-age fetus and fetal growth restriction. Ultrasound Obstet Gynecol. 2020;56(2):298–312. EDN: VEEENR doi: 10.1002/uog.22134
- Russian Society of Obstetricians and Gynecologists. Insufficient fetal growth requiring maternal medical care (fetal growth restriction). Ministry of Health of the Russian Federation; 2022. (In Russ.) [cited 2025 May 22]. Available from: https://roagportal.ru/recommendations_obstetrics#pdfcontent_17
- Damhuis SE, Ganzevoort W, Gordijn SJ. Abnormal fetal growth: small for gestational age, fetal growth restriction, large for gestational age: definitions and epidemiology. Obstet Gynecol Clin North Am. 2021;48(2):267–279. EDN: INYJIU doi: 10.1016/j.ogc.2021.02.002.
- Papageorghiou AT, Kennedy SH, Salomon LJ, et al. The INTERGROWTH-21st fetal growth standards: toward the global integration of pregnancy and pediatric care. Am J Obstet Gynecol. 2018; 218(2S):S630–S640. doi: 10.1016/j.ajog.2018.01.011
- Khong TY, Mooney EE, Ariel I, et al. Sampling and definitions of placental lesions: amsterdam placental workshop group consensus statement. Arch Pathol Lab Med. 2016;140(7):698–713. doi: 10.5858/arpa.2015-0225-CC
- Glukhovets BI, Glukhovets NG. Pathology of the placenta. Saint Petersburg: Grail; 2002. 448 p. (In Russ.)
- Schiffer V, van Haren A, De Cubber L, et al. Ultrasound evaluation of the placenta in healthy and placental syndrome pregnancies: a systematic review. Eur J Obstet Gynecol Reprod Biol. 2021;262:45–56. EDN: GPRXKI doi: 10.1016/j.ejogrb.2021.04.042
- Redline RW, Boyd TK, Roberts DJ, editors. Placental and gestational pathology. Cambridge University Press; 2018. doi: 10.1017/9781316848616
- Strebeck R, Jensen B, Magann EF. Thick placenta in pregnancy: a review. Obstet Gynecol Surv. 2022;77(9):547–557. EDN: BXYXVN doi: 10.1097/OGX.000000000000105
- Sun X, Shen J, Wang L. Insights into the role of placenta thickness as a predictive marker of perinatal outcome. J Int Med Res. 2021;49(2):300060521990969. EDN: HRYAGG doi: 10.1177/0300060521990969
- Wan Masliza WD, Bajuri MY, Hassan MR, et al. Sonographically abnormal placenta: an association with an increased risk poor pregnancy outcomes. Clin Ter. 2017;168(5):e283–e289. doi: 10.7417/T.2017.2021
- Sharami SH, Milani F, Fallah Arzpeyma S, et al. The relationship between placental thickness and gestational age in pregnant women: a cross-sectional study. Health Sci Rep. 2023;6(5):e1228. doi: 10.1002/hsr2.1228
- Lee AJ, Bethune M, Hiscock RJ. Placental thickness in the second trimester: a pilot study to determine the normal range. J Ultrasound Med. 2012;31:213–218. doi: 10.7863/jum.2012.31.2.213
- Berceanu C, Tetileanu AV, Ofiţeru AM, et al. Morphological and ultrasound findings in the placenta of diabetic pregnancy. Rom J Morphol Embryol. 2018;59(1):175–186.
- Pásztor N, Sikovanyecz J, Keresztúri A, et al. Evaluation of the relation between placental weight and placental weight to foetal weight ratio and the causes of stillbirth: a retrospective comparative study. J Obstet Gynaecol. 2018;38(1):74–80. doi: 10.1080/01443615.2017.1349084
- Hayward CE, Lean S, Sibley CP, et al. Placental adaptation: what can we learn from birthweight: placental weight ratio? Front Physiol. 2016;7:28. doi: 10.3389/fphys.2016.00028
- Gloria-Bottini F, Neri A, Coppeta L, et al. Correlation between birth weight and placental weight in healthy and diabetic puerperae. Taiwan J Obstet Gynecol. 2016;55(5):697–699. doi: 10.1016/j.tjog.2015.03.013
- Carrasco-Wong I, Moller A, Giachini FR, et al. Placental structure in gestational diabetes mellitus. Biochim Biophys Acta Mol Basis Dis. 2020;1866(2):165535. EDN: XPXHTX doi: 10.1016/j.bbadis.2019.165535
- Torres-Torres J, Monroy-Muñoz IE, Perez-Duran J, et al. Cellular and molecular pathophysiology of gestational diabetes. Int J Mol Sci. 2024;25(21):11641. doi: 10.3390/ijms252111641
- Dall’Asta A, Melito C, Morganelli G, et al. Determinants of placental insufficiency in fetal growth restriction. Ultrasound Obstet Gynecol. 2023;61(2):152–157. EDN: UDDDGR doi: 10.1002/uog.26111
- Huynh J, Yamada J, Beauharnais C, et al. Type 1, type 2 and gestational diabetes mellitus differentially impact placental pathologic characteristics of uteroplacental malperfusion. Placenta. 2015;36(10):1161–1166. EDN: VFAGZH doi: 10.1016/j.placenta.2015.08.004
- Pietryga M, Biczysko W, Wender-Ozegowska E, et al. Ultrastructural examination of the placenta in pregnancy complicated by diabetes mellitus. Ginekol Pol. 2004;75(2):111–118. (In Polish)
- Sun C, Groom KM, Oyston C, et al. The placenta in fetal growth restriction: What is going wrong? Placenta. 2020;96:10–18. EDN: JKXJYK doi: 10.1016/j.placenta.2020.05.003
- Fasoulakis Z, Koutras A, Antsaklis P, et al. Intrauterine growth restriction due to gestational diabetes: from pathophysiology to diagnosis and management. Medicina (Kaunas). 2023;59(6):1139. EDN: GJHRZX doi: 10.3390/medicina59061139
- Dumolt JH, Powell TL, Jansson T. Placental function and the development of fetal overgrowth and fetal growth restriction. Obstet Gynecol Clin North Am. 2021;48(2):247–266. EDN: XEVUUH doi: 10.1016/j.ogc.2021.02.001
- Starikov R, Has P, Wu R, et al. Small-for-gestational age placentas associate with an increased risk of adverse outcomes in pregnancies complicated by either type I or type II pre-gestational diabetes mellitus. J Matern Fetal Neonatal Med. 2022;35(9):1677–1682. EDN: JREGNU doi: 10.1080/14767058.2020.1767572
- Aldahmash WM, Alwasel SH, Aljerian K. Gestational diabetes mellitus induces placental vasculopathies. Environ Sci Pollut Res Int. 2022;29(13):19860–19868. EDN: GYZYIN doi: 10.1007/s11356-021-17267-y
- Vafaei H, Karimi Z, Akbarzadeh-Jahromi M, et al. Association of placental chorangiosis with pregnancy complication and prenatal outcome: a case-control study. BMC Pregnancy Childbirth. 2021;21(1):99. EDN: SGGWJZ doi: 10.1186/s12884-021-03576-0
- Stanek J. Placental recent/on-going foetal vascular malperfusion with endothelial fragmentation is diagnostically equivalent to established distal villous lesions of foetal vascular malperfusion. Pol J Pathol. 2022;73(3):198–207. EDN: XERAXG doi: 10.5114/pjp.2022.124487
- Rossi R, Scillitani G, Vimercati A, et al. Diabetic placenta: ultrastructure and morphometry of the term villi. Anal Quant Cytopathol Histpathol. 2012;34(5):239–247. EDN: RKRULJ
- Ehlers E, Talton OO, Schust DJ, et al. Placental structural abnormalities in gestational diabetes and when they develop: a scoping review. Placenta. 2021;116:58–66. EDN: CANQOU doi: 10.1016/j.placenta.2021.04.005
- Thunbo MØ, Sinding M, Bogaard P, et al. Postpartum placental CT angiography in normal pregnancies and in those complicated by diabetes mellitus. Placenta. 2018;69:20–25. doi: 10.1016/j.placenta.2018.06.309
- Liang X, Zhang J, Wang Y, et al. Comparative study of microvascular structural changes in the gestational diabetic placenta. Diab Vasc Dis Res. 2023;20(3):14791641231173627. EDN: ENEDBJ doi: 10.1177/14791641231173627
- Jaiman S, Romero R, Pacora P, et al. Disorders of placental villous maturation in fetal death. J Perinat Med. 2020. EDN: EPTYCL doi: 10.1515/jpm-2020-0030
- Higgins M, Felle P, Mooney EE, et al. Stereology of the placenta in type 1 and type 2 diabetes. Placenta. 2011;32(8):564–569. doi: 10.1016/j.placenta.2011.04.015
- Augustine G, Pulikkathodi M, SR, TK J. A study of placental histological changes in gestational diabetes mellitus on account of fetal hypoxia. Int J Med Sci Public Health. 2016;5(12):2457–2460. doi: 10.5455/ijmsph.2016.29042016494
- Memon S, Goswami P, Lata H. Gross and histological alteration in the placenta of mothers suffering from gestational diabetes. J Liaquat Univ Med Hea. Sci. 2015;14(1):16–20.
- Ohmaru-Nakanishi T, Asanoma K, Fujikawa M, et al. Fibrosis in preeclamptic placentas is associated with stromal fibroblasts activated by the transforming growth factor-β1 signaling pathway. Am J Pathol. 2018;188(3):683–695. EDN: YENLPN doi: 10.1016/j.ajpath.2017.11.008
- Verma R, Mishra SK, Jagat M. Cellular changes in the placenta in pregnancies complicated with diabetes. Int. J Morphol. 2010;28(1):259–264. doi: 10.4067/S0717-95022010000100038
- Mirza FG, Ghulmiyyah LM, Tamim H, et al. To ignore or not to ignore placental calcifications on prenatal ultrasound: a systematic review and meta-analysis. J Matern Fetal Neonatal Med. 2018;31(6):797–804. doi: 10.1080/14767058.2017.1295443
- Chen KH, Chen LR, Lee YH. The role of preterm placental calcification in high-risk pregnancy as a predictor of poor uteroplacental blood flow and adverse pregnancy outcome. Ultrasound Med Biol. 2012;38(6):1011–1018. EDN: PINKXF doi: 10.1016/j.ultrasmedbio.2012.02.004
- Moran M, Higgins M, Zombori G, et al. Computerized assessment of placental calcification post-ultrasound: a novel software tool. Ultrasound Obstet Gynecol. 2013;41(5):545–549. doi: 10.1002/uog.12278
- Lei B, Yao Y, Chen S, et al. Discriminative learning for automatic staging of placental maturity via multi-layer fisher vector. Sci Rep. 2015;5:12818. doi: 10.1038/srep12818
- Paiker M, Khan K, Mishra D, et al. Morphological, morphometric, and histological evaluation of the placenta in cases of intrauterine fetal death. Cureus. 2024;16(6):e62871. doi: 10.7759/cureus.62871
- Goldstein JA, Nateghi R, Irmakci I, et al. Machine learning classification of placental villous infarction, perivillous fibrin deposition, and intervillous thrombus. Placenta. 2023;135:43–50. EDN: BLCXHC doi: 10.1016/j.placenta.2023.03.003
- Beauharnais CC, Roberts DJ, Wexler DJ. High rate of placental infarcts in type 2 compared with type 1 diabetes. J Clin Endocrinol Metab. 2012;97(7):E1160–E1164. doi: 10.1210/jc.2011-3326
- Aurioles-Garibay A, Hernandez-Andrade E, Romero R, et al. Prenatal diagnosis of a placental infarction hematoma associated with fetal growth restriction, preeclampsia and fetal death: clinicopathological correlation. Fetal Diagn Ther. 2014;36(2):154–161. doi: 10.1159/000357841
- Rais R, Starikov R, Robert W, et al. Clinicopathological correlation of large-for-gestational age placenta in pregnancies with pregestational diabetes. Pathol Res Pract. 2019;215(3):405–409. doi: 10.1016/j.prp.2018.12.029
- Istrate-Ofiţeru AM, Berceanu C, Berceanu S, et al. The influence of gestational diabetes mellitus (GDM) and gestational hypertension (GH) on placental morphological changes. Rom J Morphol Embryol. 2020;61(2):371–384. EDN: EKSKRZ doi: 10.47162/RJME.61.2.07
- Rahman A, Zhou Y-Q, Yee Y, et al. Ultrasound detection of altered placental vascular morphology based on hemodynamic pulse wave reflection. Am J Physiol Heart Circ Physiol. 2017;312:H1021e9. doi: 10.1152/ajpheart.00791.2016
- Mahalinga G, Rajasekhar KV, Venkateshwar Reddy M, et al. Morphometric Analysis of placenta and fetal doppler indices in normal and high-risk pregnancies. Cureus. 2024;16(6):e61663. EDN: UTFKNC doi: 10.7759/cureus.61663
- Audette MC, Kingdom JC. Screening for fetal growth restriction and placental insufficiency. Semin Fetal Neonatal Med. 2018;23(2):119–125. EDN: WAFXMP doi: 10.1016/j.siny.2017.11.004
- Altorjay ÁT, Surányi A, Nyári T, et al. Use of placental vascularization indices and uterine artery peak systolic velocity in early detection of pregnancies complicated by gestational diabetes, chronic or gestational hypertension, and preeclampsia at risk. Croat Med J. 2017;58(2):161–169. doi: 10.3325/cmj.2017.58.161
- Ashwal E, Ali-Gami J, Aviram A, et al. Contribution of second trimester sonographic placental morphology to uterine artery Doppler in the prediction of placenta-mediated pregnancy complications. J Clin Med. 2022;11(22):6759. EDN: HNGAIQ doi: 10.3390/jcm11226759
- Bochkareva LA, Nedosugova LV, Petunina NA, et al. Some mechanisms of inflammation development in type 2 diabetes mellitus. Diabetes mellitus. 2021;24(4):334–341. (In Russ.) doi: 10.14341/DM12746
- Pan X, Jin X, Wang J, et al. Placenta inflammation is closely associated with gestational diabetes mellitus. Am J Transl Res. 2021;13(5):4068–4079.
- Tauber Z, Burianova A, Koubova K, et al. The interplay of inflammation and placenta in maternal diabetes: insights into Hofbauer cell expression patterns. Front Immunol. 2024;15:1386528. doi: 10.3389/fimmu.2024.1386528
- Chittezhath M, Gunaseelan D, Zheng X, et al. Islet macrophages are associated with islet vascular remodeling and compensatory hyperinsulinemia during diabetes. Am J Physiol Metab. 2019;317(6):E1108–E1120. doi: 10.1152/ajpendo.00248.2019
- Musa E, Salazar-Petres E, Arowolo A, et al. Obesity and gestational diabetes independently and collectively induce specific effects on placental structure, inflammation and endocrine function in a cohort of South African women. J Physiol. 2023;601(7):1287–1306. doi: 10.1113/JP284139
Дополнительные файлы
