Роль серотонина в пренатальном онтогенезе

Обложка


Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

В обзоре обобщены современные представления о роли cеротонина в пренатальном онтогенезе. Приведены результаты экспериментальных и клинических исследований, раскрывающие механизмы участия серотонина в процессах формирования и развития единой системы мать – плацента – плод. Рассмотрена ключевая роль материнского серотонина в осуществлении генетической программы морфофункционального развития органов плода с самых ранних стадий пренатального онтогенеза как при нормальном, так и при осложненном течении беременности. Обсуждены гестационные факторы, влияющие на продукцию материнского, плацентарного и плодового серотонина, недостаток или избыток которого в процессе беременности определяет программирование перинатальных и отдаленных патологий у потомства. Представленный материал обосновывает перспективы использования серотонина в качестве биохимического маркера поражения мозга новорожденного для своевременного применения нейропротекции и предотвращения неблагоприятных последствий.

Об авторах

Инна Ивановна Евсюкова

Научно-исследовательский институт акушерства, гинекологии и репродуктологии им. Д.О. Отта

Автор, ответственный за переписку.
Email: eevs@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0003-4456-2198
SPIN-код: 4444-4567

д-р мед. наук, профессор

Россия, Санкт-Петербург

Список литературы

  1. Bacqué-Cazenave J., Bharatiya R., Barrière G., et al. Serotonin in animal cognition and behavior // Int. J. Mol. Sci. 2020. Vol. 21. No. 5. doi: 10.3390/ijms21051649
  2. Park S., Kim Y., Lee J., et al. A systems biology approach to investigating the interaction between serotonin synthesis by tryptophan hydroxylase and the metabolic homeostasis // Int. J. Mol. Sci. 2021. Vol. 22. No. 5. doi: 10.3390/ijms22052452
  3. Wu H., Denna T.H., Storkersen J.N., Gerriets V.A. Beyond a neurotransmitter: the role of serotonin in inflammation and immunity // Pharmacol. Res. 2019. Vol. 140. P. 100–114. doi: 10.1016/j.phrs.2018.06.015
  4. Yabut J.M., Crane J.D., Green A.E., et al. Emerging roles for serotonin in regulating metabolism: new implications for an ancient molecule // Endocr. Rev. 2019. Vol. 40. No. 4. P. 1092–1107. doi: 10.1210/er.2018-00283
  5. Liu N., Sun S., Wang P., et al. The mechanism of secretion and metabolism of gut-derived 5-hydrixytryptamine // Int. J. Mol. Sci. 2021. Vol. 22. No. 15. doi: 10.3390/ijms22157931
  6. Eisinger F., Patzelt J., Langer H.F. The platelet response to tissue injury // Front. Med. (Lausanne). 2018. Vol. 5. doi: 10.3389/fmed.2018.00317
  7. Guzel T., Mirowska-Guzel D. The role of serotonin neurotransmission in gastrointestinal tract and pharmacotherapy // Molecules. 2022. Vol. 27. No. 5. doi: 10.3390/molecules27051680
  8. Shong K.E., Oh C.M., Namkung J., et al. Serotonin regulates de novo lipogenesis in adipose tissues through serotonin receptor 2A // Endocrinol. Metab. (Seoul). 2020. Vol. 35. No. 2. P. 470–479. doi: 10.3803/EnM.2020.35.2.470
  9. Martin A.M., Yabut J.M., Choo J.M., et al. The gut microbiome regulates host glucose homeostasis via peripheral serotonin // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2019. Vol. 116. No. 40. P. 19802–19804. doi: 10.1073/pnas.1909311116
  10. Berger M., Gray J.A., Roth B.L. The expanded biology of serotonin // Annu. Rev. Med. 2009. Vol. 60. P. 355–366. doi: 10.1146/annurev.med.60.042307.110802
  11. Fanibunda S.E., Deb S., Maniyadath B., et al. Serotonin regulates mitochondrial biogenesis and function in rodent cortical neurons via the 5-HT2A receptor and SIRT1–PGC-1α axis // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2019. Vol. 116. No. 22. P. 11028–11037. doi: 10.1073/pnas.1821332116
  12. Azouzi S., Santuz H., Morandat S., et al. Antioxidant and membrane binding properties of serotonin protect lipids from oxidation // Biophys. J. 2017. Vol. 112. No. 9. P. 1863–1873. doi: 10.1016/j.bpj.2017.03.037
  13. Carrasco G.A., Van de Kar L.D. Neuroendocrine pharmacology of stress // Eur. J. Pharmacol. 2003. Vol. 463. No. 1–3. P. 235–272. doi: 10.1016/s0014-2999(03)01285-8
  14. Kroeze W.K., Kristiansen K., Roth B.L. Molecular biology of serotonin receptors: structure and function at the molecular level // Curr. Top. Med. Chem. 2002. Vol. 2. No. 6. P. 507–528. doi: 10.2174/1568026023393796
  15. Hodo T.W., de Aquino M.T.P., Shimamoto A., et al. Critical neurotransmitters in the neuroimmune network // Front. Immunol. 2020. Vol. 11. doi: 10.3389/fimmu.2020.01869
  16. Shah R., Courtiol E., Castellanos F.X., et al. Abnormal serotonin levels during perinatal development lead to behavioral deficits in adulthood // Front. Behav. Neurosci. 2018. Vol. 12. doi: 10.3389/fnbeh.2018.00114
  17. Brummelte S., Mc Glanaghy E., Bonnin A., et al. Developmental changes in serotonin signaling: Implications for early brain function, behavior and adaptation // Neuroscience. 2017. Vol. 342. P. 212–231. doi: 10.1016/j.neuroscience.2016.02.037
  18. Kanova M., Kohout P. Tryptophan: a unique role in the critically Ill // Int. J. Mol. Sci. 2021. Vol. 22. No. 21. doi: 10.3390/ijms222111714
  19. Badawy A.A. Tryptophan metabolism, disposition and utilization in pregnancy // Biosci. Rep. 2015. Vol. 35. No. 5. doi: 10.1042/BSR20150197
  20. Shallie P.D., Naicker T. The placenta as a window to the brain: a review on the role of placental markers in prenatal programming of neurodevelopment // Int. J. Dev. Neurosci. 2019. Vol. 73. P. 41–49. doi: 10.1016/j.ijdevneu.2019.01.003
  21. Laurent L., Deroy K., St-Pierre J., et al. Human placenta express both peripheral and neuronal isoform of tryptophan hydroxylase // Biochimie. 2017. Vol. 140. P. 159–165. doi: 10.1016/j.biochi.2017.07.008
  22. Viau M., Lafond J., Vaillancourt C. Expression of placental serotonin transporter and 5-HT 2A receptor in normal and gestational diabetes mellitus pregnancies // Reprod. Biomed. Online. 2009. Vol. 19. No. 2. P. 207–215. doi: 10.1016/s1472-6483(10)60074-0
  23. Hadden C., Fahmi T., Cooper A., et al. Serotonin transporter protects the placental cells against apoptosis in caspase 3-independent pathway // J. Cell Physiol. 2017. Vol. 232. No. 12. P. 3520–3529. doi: 10.1002/jcp.25812
  24. Rosenfeld C.S. Placental serotonin signaling, pregnancy outcomes, and regulation of fetal brain development // Biology Reprod. 2020. Vol. 102. No. 3. P. 532–538. doi: 10.1093/biolre/ioz204
  25. Kliman H.J., Quaratella S.B., Setaro A.C., et al. Pathway of maternal serotonin to the human embryo and fetus // Endocrinology. 2018. Vol. 159. No. 4. P. 1609–1629. doi: 10.1210/en.2017-03025
  26. Brenner B., Harney J.T., Ahmed B.A., et al. Plasma serotonin levels and the platelet serotonin transporter // J Neurochem. 2007. Vol. 102. No. 1. P. 206–215. doi: 10.1111/j.1471-4159.2007.04542.x
  27. Bakovic P., Kesic M., Peric M., et al. Differential serotonin uptake mechanisms at the human maternal-fetal interface // Int. J. Mol. Sci. 2021. Vol. 22. No. 15. doi: 10.3390/ijms22157807
  28. Forstner D., Guettler J., Gauster M. Changes in maternal platelet physiology during gestation and their interaction with trophoblasts // Int. J. Mol. Sci. 2021. Vol. 22. No. 19. doi: 10.3390/ijms221910732
  29. Romero-Reyes J., Molina-Hernández A., Díaz N.F., et al. Role of serotonin in vertebrate embryo development // Reprod. Biol 2021. Vol. 21. No. 1. doi: 10.1016/j.repbio.2020.100475
  30. Romero-Reyes J., Vázquez-Martínez E.R., Bahena-Alvarez D., et al. Differential localization of serotoninergic system elements in human amniotic epithelial cells // Biol. Reprod. 2021. Vol. 105. No. 2. P. 439–448. doi: 10.1093/biolre/ioab106
  31. Xing L., Huttner W.B. Neurotransmitters as modulators of neural progenitor cell proliferation during mammalian neocortex development // Front. Cell Dev. Biol. 2020. Vol. 8. doi: 10.3389/fcell.2020.00391
  32. Ranzil S., Walker D.W., Borg A.J., et al. The relationship between the placental serotonin pathway and fetal growth restriction // Biochimie. 2019. Vol. 161. P. 80–87. doi: 10.1016/j.biochi.2018.12.016
  33. Farrelly L.A., Thompson R.E., Zhao S., et al. Histone serotonylation is a permissive modification that enhances TFIID binding to H3K4me3 // Nature. 2019. Vol. 567. No. 7749. P. 535–539. doi: 10.1038/s41586-019-1024-7
  34. Murthy S., Niquille M., Hurni N., et al. // Nat. Commun. 2014. Vol. 5. doi: 10.1038/ncomms6524
  35. Holst S.C., Landolt H-P. Sleep-wake neurochemistry // Sleep Med. Clin. 2022. Vol. 17. No. 2. P. 151–160. doi: 10.1016/j.jsmc.2022.03.002
  36. Chen H.L., Gao J.X., Chen Y.N., et al. Rapid eye movement sleep during early life: a comprehensive narrative review // Int. J. Environ. Res. Public Health. 2022. Vol. 19. No. 20. doi: 10.3390/ijerph192013101
  37. Kolk S.M., Rakic P. Development of prefrontal cortex // Neuropsychopharmacology. 2022. Vol. 47. No. 1. P. 41–57. doi: 10.1038/s41386-021-01137-9
  38. Bonnin А., Levitt Р. Fetal, maternal and placental sources of serotonin and new implications for developmental programming of the brain // Neuroscience. 2011. Vol. 197. P. 1–7. doi: 10.1016/j.neuroscience.2011.10.005
  39. Gaspar P., Cases O., Maroteaux L. The developmental role of serotonin: news from mouse molecular genetics // Nat. Rev. Neurosci. 2003. Vol. 4. No. 12. P. 1002–1012. doi: 10.1038/nrn1256
  40. Herlenius E., Lagercrantz H. Development of neurotransmitter systems during critical periods // Exp. Neurol. 2004. Vol. 190. No. 1. P. S8–S21. doi: 10.1016/j.expneurol.2004.03.027
  41. Alhajeri M.M., Alkhanjari R.R., Hodeify R., et al. Neurotransmitters, neuropeptides and calcium in oocyte maturation and early development // Front. Cell Dev. Biol. 2022. Vol. 10. doi: 10.3389/fcell.2022.980219
  42. Soslau G. Cardiovascular serotonergic system: evolution, receptors, transporter, and function // J. Exp. Zool. A. Ecol. Integr. Physiol. 2022. Vol. 337. No. 2. P. 115–127. doi: 10.1002/jez.2554
  43. Launay J.M. Sérotonine et système cardio-vasculaire: rôle du récepteur sérotoninergique 5-HT2B [Serotonin and the cardiovascular system: role of the serotoninergic 5-HT 2B receptor] // Bull. Acad. Natl. Med. 2003. Vol. 187. No. 1. P. 117–127.
  44. Kent M.E., Hu B., Eggleston T.M., et al. Hypersensitivity of zebrafish htr2b mutant embryos to sertraline indicates a role for serotonin signaling in cardiac development // J. Cardiovasc. Pharmacol. 2022. Vol. 80. No. 2. P. 261–269. doi: 10.1097/FJC.0000000000001297
  45. 5-HT2B receptors: from molecular biology to clinical applications / Ed. by L. Maroteaux, L. Monassier. New York: Springer, 2021. doi: 10.1007/978-3-030-55920-5
  46. Мельникова В.И., Извольская М.С., Воронова С.Н., и др. Роль серотонина в становлении и функционировании иммунной системы на разных этапах онтогенеза // Известия Российской академии наук. Серия биологическая. 2012. Т. 39. № 3. С. 288–295.
  47. Sunday M.E. Pulmonary neuroendocrine cells and lung development // Endocr. Pathol. 1996. Vol. 7. No. 3. P. 173–201. doi: 10.1007/BF02739921
  48. Eenjes E., Tibboel D., Wijnen R.M.H., et al. Lung epithelium development and airway regeneration // Front. Cell. Dev. Biol. 2022. Vol. 10. doi: 10.3389/fcell.2022.1022457
  49. Nikolic J., Vukojevic K., Šoljic V., et al. Expression patterns of serotonin receptors 5-HT1A, 5-HT2A, and 5-HT3A during human fetal lung development // Int. J. Mol. Sci. 2023. Vol. 24. No. 3. doi: 10.3390/ijms24032965
  50. Castro E.C., Sen P., Parks W.T., et al. The role of serotonin transporter in human lung development and in neonatal lung disorders // Can. Respir. J. 2017. Vol. 2017. doi: 10.1155/2017/9064046
  51. Cutz E., Yeger H., Pan J. Pulmonary neuroendocrine cell system in pediatric lung disease-recent advances // Pediatr. Dev. Pathol. 2007. Vol. 10. No. 6. P. 419–435. doi: 10.2350/07-04-0267.1
  52. Garg A., Sui P., Verheyden J.M., et al. Consider the lung as a sensory organ: a tip from pulmonary neuroendocrine cells // Curr. Top. Dev. Biol. 2019. Vol. 132. P. 67–89. doi: 10.1016/bs.ctdb.2018.12.002
  53. Cummings K.J., Hodges M.R. The serotonergic system and the control of breathing during development // Respir. Physiol. Neurobiol. 2019. Vol. 270. doi: 10.1016/j.resp.2019.103255
  54. Penkova N., Penkov R., Hrischev P., et al. Immunohistochemical study on the expression of serotonin and 5HTR3 in gastrointestinal tract of rat embryos and newborns // J. Bio. Sci. Biotech. 2012. P. 53–56.
  55. Gershon M.D. 5-Hydroxytryptamine (serotonin) in the gastrointestinal tract // Curr. Opin. Endocrinol. Diabetes Obes. 2013. Vol. 20. No. 1. P. 14–21. doi: 10.1097/MED.0b013e32835bc703
  56. Indrio F., Neu J., Pettoello Mantovani M., et al. Development of the gastrointestinal tract in newborns as a challenge for an appropriate nutrition: a narrative review // Nutrients. 2022. Vol. 14. No. 7. doi: 10.3390/nu14071405
  57. Erikci A., Ucar G., Yabanoglu-Ciftci S. Role of serotonin in the regulation of renal proximal tubular epithelial cells // Ren. Fail. 2016. Vol. 38. No. 7. P. 1141–1150. doi: 10.1080/0886022X.2016.1194165
  58. Hanswijk S.I., Spoelder M., Shan L., et al. Gestational factors throughout fetal neurodevelopment: the serotonin link // Int. J. Mol. Sci. 2020. Vol. 21. No. 16. doi: 10.3390/ijms21165850
  59. Kratimenos P., Penn A.A. Placental programming of neuropsychiatric disease // Pediatr. Res. 2019. Vol. 86. No. 2. P. 157–164. doi: 10.1038/s41390-019-0405-9
  60. Huang X., Kuang S., Applegate T.J., et al. Prenatal serotonin fluctuation affects serotoninergic development and related neural circuits in chicken embryos // Neuroscience. 2021. Vol. 473. P. 66–80. doi: 10.1016/j.neuroscience.2021.08.011
  61. Abbott P.W., Gumusoglu S.B., Bittle J., et al. Prenatal stress and genetic risk: how prenatal stress interacts with genetics to alter risk for psychiatric illness // Psychoneuroendocrinology. 2018. Vol. 90. P. 9–21. doi: 10.1016/j.psyneuen.2018.01.019
  62. Anderson K.N., Lind J.N., Simeone R.M., et al. Maternal use of specific antidepressant medications during early pregnancy and the risk of selected birth defects // JAMA Psychiatry. 2020. Vol. 77. No. 12. P. 1246–1255. doi: 10.1001/jamapsychiatry.2020.2453
  63. Domingues R.R., Fricke H.P., Sheftel C.M., et al. Effect of low and high doses of two selective serotonin reuptake inhibitors on pregnancy outcomes and neonatal mortality // Toxics. 2022. Vol. 10. No. 1. doi: 10.3390/toxics10010011
  64. Horackova H., Karahoda R., Cerveny L., et al. Effect of selected antidepressants on placental homeostasis of serotonin: maternal and fetal perspectives // Pharmaceutics. 2021. Vol. 13. No. 8. doi: 10.3390/pharmaceutics13081306
  65. Uguz F. Selective serotonin reuptake inhibitors and the risk of congenital anomalies: a systematic review of current meta-analyses // Expert. Opin. Drug. Saf. 2020. Vol. 19. No. 12. P. 1595–1604. doi: 10.1080/14740338.2020.1832080
  66. Domingues R., Wiltbank M.C., Hernandez L.L. Pregnancy complications and neonatal mortality in a serotonin transporter null mouse model: insight into the use of selective serotonin reuptake inhibitor during pregnancy // Front. Med. (Lausanne). 2022. Vol. 9. doi: 10.3389/fmed.2022.848581
  67. Sun M., Zhang S., Li Y. Effect of maternal antidepressant use during the pre-pregnancy/early pregnancy period on congenital heart disease: a prospective cohort study in Central China // Front. Cardiovasc. Med. 2022. Vol. 9. doi: 10.3389/fcvm.2022.91688
  68. Pei S., Liu L., Zhong Z., et al. Risk of prenatal depression and stress treatment: alteration on serotonin system of offspring through exposure to Fluoxetine // Sci. Rep. 2016. Vol. 6. doi: 10.1038/srep33822
  69. da Silva Junior C.A., Marques D.A., Patrone L.G.A., et al. Intra-uterine diazepam exposure decreases the number of catecholaminergic and serotoninergic neurons of neonate rats // Neurosci. Lett. 2023. Vol. 795. doi: 10.1016/j.neulet.2022.137014
  70. Williams M., Zhang Z., Nance E., et al. Maternal inflammation results in altered tryptophan metabolism in rabbit placenta and fetal brain // Dev. Neurosci. 2017. Vol. 39, No. 5. P. 399–412. doi: 10.1159/000471509
  71. Huang X., Feng Z., Cheng H-W. Perspective: gestational tryptophan fluctuation altering neuroembryogenesis and psychosocial development // Cells. 2022. Vol. 11. No. 8. doi: 10.3390/cells11081270
  72. Vehmeijer F.O.L., Guxens M., Duijts L., et al. Maternal psychological distress during pregnancy and childhood health outcomes: a narrative review // J. Dev. Orig. Health Dis. 2019. Vol. 10. No. 3. P. 274–285. doi: 10.1017/S2040174418000557
  73. Rakers F., Rupprecht S., Dreiling M., et al. Transfer of maternal psychosocial stress to the fetus // Neurosci. Biobehav. Rev. 2017. doi: 10.1016/j.neubiorev.2017.02.019
  74. St-Pierre J., Laurent L., King S., et al. Effects of prenatal maternal stress on serotonin and fetal development // Placenta. 2016. Vol. 48. Suppl. 1. P. 66–71. doi: 10.1016/j.placenta.2015.11.013
  75. Van den Bergh B.R.H., van den Heuvel M.I., Lahti M., et al. Prenatal developmental origins of behavior and mental health: the influence of maternal stress in pregnancy // Neurosci. Biobehav. Rev. 2020. Vol. 117. P. 26–64. doi: 10.1016/j.neubiorev.2017.07.003
  76. Зверева Н.А., Милютина Ю.П., Арутюнян А.В., и др. Серотонин и циклическая организация сна у доношенных новорожденных детей с задержкой внутриутробного развития // Журнал акушерства и женских болезней. 2022. Т. 71. № 6. C. 5–14. doi: 10.17816/JOWD112611

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Эко-Вектор, 2023



Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».