Влияние мутаций в генах Sym7, Sym19 и Sym34 на взаимодействие гороха (Pisum sativum L.) с арбускулярно-микоризным грибом Rhizophagus irregularis

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

В пределах вида горох посевной (Pisum sativum L.) можно выделить генотипы с высокой и низкой отзывчивостью на инокуляцию арбускулярно-микоризными грибами. Цель данного исследования — проверка предположения о том, что отзывчивость гороха на инокуляцию арбускулярно-микоризными грибами может иметь обратную корреляцию с уровнем колонизации корней. В работе использована линия дикого типа Finale с невысокой отзывчивостью на инокуляцию арбускулярно-микоризными грибами и полученные на ее основе симбиотические мутанты. Растения выращивали в контролируемых климатических условиях при дефиците доступного фосфора; для инокуляции использовали гриб Rhizophagus irregularis. Параметры роста растений и развития репродуктивных органов определяли через 52 и 71 день после инокуляции, что соответствовало стадиям цветения и наполнения бобов соответственно. Все мутантные линии в условиях без инокуляции имели, в основном, пониженные параметры по сравнению с исходной линией Finale. Инокуляция привела к снижению многих параметров у этой линии. Мутации в генах Sym7 и Sym34, приводящие к снижению или замедлению начала микоризации, соответственно, способствовали проявлению положительной реакции растений на инокуляцию. У мутанта по гену Sym19 практически полностью отсутствовала внутрикорневая колонизация, при этом инокуляция не оказала влияния на рост и развитие надземных органов. Результаты исследования подтверждают идею, что снижение уровня микоризации может иметь положительное влияние на растения гороха.

Об авторах

Оксана Юрьевна Штарк

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Email: oshtark@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-3656-4559
SPIN-код: 4934-4465
Scopus Author ID: 21935113900
ResearcherId: J-4063-2018

канд. биол. наук

Россия, Санкт-Петербург

Александр Игоревич Жернаков

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Email: azhernakov@gmail.com
ORCID iD: 0000-0001-8961-9317
Россия, Санкт-Петербург

Наталья Евгеньевна Кичигина

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Email: n.kichigina@arriam.ru
ORCID iD: 0000-0002-6568-7988
Россия, Санкт-Петербург

Гульнара Асановна Ахтемова

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Email: ahgulya@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0001-7957-3693
SPIN-код: 1714-8554

канд. биол. наук

Россия, Санкт-Петербург

Антон Сергеевич Сулима

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Email: asulima@arriam.ru
ORCID iD: 0000-0002-2300-857X
SPIN-код: 4906-1159

канд. биол. наук

Россия, Санкт-Петербург

Евгений Андреевич Зорин

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Email: kjokkjok8@gmail.com
ORCID iD: 0000-0001-5666-3020
SPIN-код: 5048-0203

канд. биол. наук

Россия, Санкт-Петербург

Владимир Александрович Жуков

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Автор, ответственный за переписку.
Email: vzhukov@arriam.ru
ORCID iD: 0000-0002-2411-9191
SPIN-код: 2610-3670
Scopus Author ID: 35325957900

Кандидат биологических наук, заведующий лабораторией генетики растительно-микробных взаимодействий

Россия, Санкт-Петербург

Список литературы

  1. Smith S.E., Read D.J. Mycorrhizal symbiosis. 3rd edition. San Diego, London: Academic Press, 2008. doi: 10.1016/B978-0-12-370526-6.X5001-6
  2. Keymer A., Gutjahr C. Cross-kingdom lipid transfer in arbuscular mycorrhiza symbiosis and beyond // Curr Opin Plant Biol. 2018. Vol. 44. P. 137–144. doi: 10.1016/j.pbi.2018.04.005
  3. Salmeron-Santiago I.A., Martínez-Trujillo M., Valdez-Alarcón J.J., et al. An updated review on the modulation of carbon partitioning and allocation in arbuscular mycorrhizal plants // Microorganisms. 2022. Vol. 10, N 1. ID 75. doi: 10.3390/microorganisms10010075
  4. Nadal M., Paszkowski U. Polyphony in the rhizosphere: presymbiotic communication in arbuscular mycorrhizal symbiosis // Curr Opin Plant Biol. 2013. Vol. 16, N 4. P. 473–479. doi: 10.1016/j.pbi.2013.06.005
  5. Luginbuehl L.H., Oldroyd G.E.D. Understanding the arbuscule at the heart of endomycorrhizal symbioses in plants // Curr Biol. 2017. Vol. 27, N 17. P. R952–R963. doi: 10.1016/j.cub.2017.06.042
  6. Fester T., Sawers R. Progress and challenges in agricultural applications of arbuscular mycorrhizal fungi // CRC Crit Rev Plant Sci. 2011. Vol. 30, N 5. P. 459–470. doi: 10.1080/07352689.2011.605741
  7. Ahanger M.A., Hashem A., Abd-Allah E.F., Ahmad P. Chapter 3. Arbuscular mycorrhiza in crop improvement under environmental stress. В кн.: Emerging technologies and management of crop stress tolerance. Vol. 2. Academic Press, 2014. P. 69–95. doi: 10.1016/B978-0-12-800875-1.00003-X
  8. Latef A.A.H.A., Hashem A., Rasool S., et al. Arbuscular mycorrhizal symbiosis and abiotic stress in plants: A review // J Plant Biology. 2016. Vol. 59, N 5. P. 407–426. doi: 10.1007/s12374-016-0237-7
  9. Rivero J., Álvarez D., Flors V., et al. Root metabolic plasticity underlies functional diversity in mycorrhiza-enhanced stress tolerance in tomato // New Phytologist. 2018. Vol. 220, N 4. P. 1322–1336. doi: 10.1111/nph.15295
  10. Jakobsen I., Smith S.E., Smith F.A. Function and diversity of arbuscular mycorrhizae in carbon and mineral nutrition. В кн.: Mycorrhizal ecology. Ecological studies. Vol. 157 / M.G.A. van der Heijden, I.R. Sanders, editors. Berlin: Springer, Heidelberg, 2003. P. 75–92. doi: 10.1007/978-3-540-38364-2_3
  11. Van Der Heijden M.G.A. Arbuscular mycorrhizal fungi as a determinant of plant diversity: in search of underlying mechanisms and general principles. В кн.: Mycorrhizal ecology. Ecological studies. Vol. 157 / M.G.A. van der Heijden, I.R. Sanders, editors. Berlin: Springer, Heidelberg, 2003. P. 243–265. doi: 10.1007/978-3-540-38364-2_10
  12. Klironomos J.N. Variation in plant response to native and exotic arbuscular mycorrhizal fungi // Ecology. 2003. Vol. 84, N 9. P. 2292–2301. doi: 10.1890/02-0413
  13. Konvalinková T., Jansa J. Lights off for arbuscular mycorrhiza: On its symbiotic functioning under light deprivation // Front Plant Science. 2016. Vol. 7. ID 782. doi: 10.3389/fpls.2016.00782
  14. Костерин О.Э. При царе горохе (Pisum sativum L.): непростая судьба первого генетического объекта // Вавиловский журнал генетики и селекции. 2015. Т. 19, № 1. С. 13–26. EDN: TWQXOZ
  15. Синюшин А.А., Гостимский С.А. Достижения и перспективы использования гороха посевного (Pisum sativum) в качестве модельного объекта в генетике развития растений // Успехи современной биологии. 2008. Т. 128, № 6. С. 531–541. EDN: JUPCZN
  16. Якоби Л.М., Кукалев А.С., Ушаков К.В., и др. Полиморфизм форм гороха посевного по эффективности симбиоза с эндомикоризным грибом Glomus sp. в условиях инокуляции ризобиями // Сельскохозяйственная биология. 2000. № 3. С. 94–102. EDN: YLBAPD
  17. Zhukov V.A., Zhernakov A.I., Sulima A.S., et al. Association study of symbiotic genes in pea (Pisum sativum L.) cultivars grown in symbiotic conditions // Agronomy. 2021. Vol. 11, N 11. ID 2368. doi: 0.3390/agronomy11112368
  18. Rivera-Becerril F., Calantzis C., Turnau K., et al. Cadmium accumulation and buffering of cadmium-induced stress by arbuscular mycorrhiza in three Pisum sativum L. genotypes // J Exp Bot. 2002. Vol. 53, N 371. P. 1177–1185. doi: 10.1093/jexbot/53.371.1177
  19. Xavier L.J.C., Germida J.J. Selective interactions between arbuscular mycorrhizal fungi and Rhizobium leguminosarum bv. viceae enhance pea yield and nutrition // Biol Fertil Soils. 2003. Vol. 37, N 5. P. 161–167. doi: 10.1007/s00374-003-0605-6
  20. Борисов А.Ю., Наумкина Т.С., Штарк О.Ю., и др. Эффективность использования совместной инокуляции гороха посевного грибами арбускулярной микоризы и клубеньковыми бактериями // Доклады Российской академии сельскохозяйственных наук. 2004. № 2. С. 12–13. EDN: PKBJBD
  21. Schweiger R., Baier M.C., Persicke M., Müller C. High specificity in plant leaf metabolic responses to arbuscular mycorrhiza // Nat Commun. 2014. Vol. 5. ID 3886. doi: 10.1038/ncomms4886
  22. Desalegn G., Turetschek R., Kaul H.-P., Wienkoop S. Microbial symbionts affect Pisum sativum proteome and metabolome under Didymella pinodes infection // J Proteomics. 2016. Vol. 143. P. 173–187. doi: 10.1016/j.jprot.2016.03.018
  23. Жуков В.А., Ахтемова Г.А., Жернаков А.И., и др. Симбиотическая эффективность генотипов гороха посевного (Pisum sativum L.) при моделировании в вегетационном эксперименте // Сельскохозяйственная биология. 2017. Т. 52, № 3. С. 607–614. EDN: YZKVLX doi: 10.15389/agrobiology.2017.3.607eng
  24. Shtark O.Y., Puzanskiy R.K., Avdeeva G.S., et al. Metabolic alterations in pea leaves during arbuscular mycorrhiza development // PeerJ. 2019. Vol. 7. ID e7495. doi: 10.7717/peerj.7495
  25. Юрков А.П., Лактионов Ю.В., Кожемяков А.П., Степанова Г.В. Анализ симбиотической эффективности бактериальных и грибных препаратов на кормовых культурах по данным урожайности семян // Кормопроизводство. 2017. № 3. С. 16–21. EDN: YGUNSX
  26. Müller L.M., Harrison M.J. Phytohormones, miRNAs, and peptide signals integrate plant phosphorus status with arbuscular mycorrhizal symbiosis // Curr Opin Plant Biol. 2019. Vol. 50. P. 132–139. doi: 10.1016/j.pbi.2019.05.004
  27. Engvild K.C. Nodulation and nitrogen fixation mutants of pea, Pisum sativum // Theor Appl Genet. 1987. Vol. 74, N 6. P. 711–713. doi: 10.1007/BF00247546
  28. Borisov A.Y., Danilova T.N., Koroleva T.A., Naumkina T.S. Pea (Pisum sativum L.) regulatory genes controlling development of nitrogen-fixing nodule and arbuscular mycorrhiza: fundamentals and application // Biologia (Bratisl). 2004. Vol. 59, N S13. P. 137–144.
  29. Kistner C., Winzer T., Pitzschke A., et al. Seven Lotus japonicus genes required for transcriptional reprogramming of the root during fungal and bacterial symbiosis // Plant Cell. 2005. Vol. 17, N 8. P. 2217–2229. doi: 10.1105/tpc.105.032714
  30. Shtark O.Y., Zhukov V.A., Provorov N.A., et al. Intimate associations of beneficial soil microbes with host plants. В кн.: Soil microbiology and sustainable crop production / G. Dixon, E. Tilston, editors. Springer, 2010. P. 119–196. EDN: SLALLN doi: 10.1007/978-90-481-9479-7_5
  31. Kaló P., Gleason C., Edwards A., et al. Nodulation signaling in legumes requires NSP2, a member of the GRAS family of transcriptional regulators // Science. 2005. Vol. 308, N 5729. P. 1786–1789. doi: 10.1126/science.1110951
  32. Dolgikh E.A., Leppyanen I.V., Osipova M.A., et al. Genetic dissection of Rhizobium-induced infection and nodule organogenesis in pea based on ENOD12A and ENOD5 expression analysis // Plant Biol. 2011. Vol. 13, N 2. P. 285–296. doi: 10.1111/j.1438-8677.2010.00372.x
  33. Shtark O.Y., Sulima A.S., Zhernakov A.I., et al. Arbuscular mycorrhiza development in pea (Pisum sativum L.) mutants impaired in five early nodulation genes including putative orthologs of NSP1 and NSP2 // Symbiosis. 2016. Vol. 68, N 1–3. P. 129–144. doi: 10.1007/s13199-016-0382-2
  34. Liu W., Kohlen W., Lillo A., et al. Strigolactone biosynthesis in Medicago truncatula and rice requires the symbiotic GRAS-type transcription factors NSP1 and NSP2 // Plant Cell. 2011. Vol. 23, N 10. P. 3853–3865. doi: 10.1105/tpc.111.089771
  35. Maillet F., Poinsot V., André O., et al. Fungal lipochitooligosaccharide symbiotic signals in arbuscular mycorrhiza // Nature. 2011. Vol. 469, N 7328. P. 58–63. doi: 10.1038/nature09622
  36. Delaux P.-M., Bécard G., Combier J.-P. NSP 1 is a component of the Myc signaling pathway // New Phytologist. 2013. Vol. 199, N 1. P. 59–65. doi: 10.1111/nph.12340
  37. Endre G., Kereszt A., Kevei Z., et al. A receptor kinase gene regulating symbiotic nodule development // Nature. 2002. Vol. 417, N 6892. P. 962–966. doi: 10.1038/nature00842
  38. Stracke S., Kistner C., Yoshida S., et al. A plant receptor-like kinase required for both bacterial and fungal symbiosis // Nature. 2002. Vol. 417, N 6892. P. 959–962. doi: 10.1038/nature00841
  39. Marsh J.F., Schultze M. Analysis of arbuscular mycorrhizas using symbiosis-defective plant mutants // New Phytologist. 2001. Vol. 150, N 3. P. 525–532. doi: 10.1046/j.1469-8137.2001.00140.x
  40. Demchenko K., Winzer T., Stougaard J., et al. Distinct roles of Lotus japonicus SYMRK and SYM15 in root colonization and arbuscule formation // New Phytologist. 2004. Vol. 163, N 2. P. 381–392. doi: 10.1111/j.1469-8137.2004.01123.x
  41. Муромцев Г.С., Маршунова Г.А., Якоби Л.М. Авторское свидетельство № 1501509 на изобретение: «Штамм эндомикоризного гриба Glomus mosseae Nic. & Gerd., повышающий урожай cельскохозяйственных растений и улучшающий их минеральное питание».
  42. Knott C.M. A key for stages of development of the pea (Pisum sativum) // Ann Appl Biol. 1987. Vol. 111, N 1. P. 233–245. doi: 10.1111/j.1744-7348.1987.tb01450.x
  43. Fox J. Applied regression analysis and generalized linear models. Sage Publications, 2015. 816 p.
  44. Vierheilig H., Coughlan A.P., Wyss U., Piché Y. Ink and vinegar, a simple staining technique for arbuscular-mycorrhizal fungi // Appl Environ Microbiol Am Soc Microbiol. 1998. Vol. 64, N 12. P. 5004–5007. doi: 10.1128/AEM.64.12.5004-5007.1998
  45. Trouvelot A., Kough J.L., Gianinazzi-Pearson V. Mesure du taux de mycorhization VA d’un système radiculaire. Recherche de méthodes d’estimation ayant une signification fonctionnelle. В кн.: Gianinazzi-Pearson V., Gianinazzi S., editors. Physiological and genetical aspects of mycorrhizae. Paris: INRA, 1986. P. 217–221.
  46. Little T.M., Hills F.J. Agricultural experimentation. Design and analysis. New York: John Wiley and Sons United States, 1978. 350 p.
  47. Kuznetsova E., Seddas-Dozolme P.M.A., Arnould C., et al. Symbiosis-related pea genes modulate fungal and plant gene expression during the arbuscule stage of mycorrhiza with Glomus intraradices // Mycorrhiza. 2010. Vol. 20, N 6. P. 427–443. doi: 10.1007/s00572-009-0292-8
  48. Nagae M., Takeda N., Kawaguchi M. Common symbiosis genes CERBERUS and NSP1 provide additional insight into the establishment of arbuscular mycorrhizal and root nodule symbioses in Lotus japonicus // Plant Signal Behav. 2014. Vol. 9, N 5. ID e28544. doi: 10.4161/psb.28544
  49. Штарк O.Ю., Шишова М.Ф., Повыдыш М.Н., и др. Стриголактоны — регуляторы симбиотрофии растений и микроорганизмов // Физиология растений. 2018. Т. 65, № 2. С. 83–100. EDN: YSSSHV doi: 10.7868/S001533031802001X
  50. Smith S.E., Jakobsen I., Grønlund M., Smith F.A. Roles of arbuscular mycorrhizas in plant phosphorus nutrition: interactions between pathways of phosphorus uptake in arbuscular mycorrhizal roots have important implications for understanding and manipulating plant phosphorus acquisition // Plant Physiol Am Soc Plant Biol. 2011. Vol. 156, N 3. P. 1050–1057. doi: 10.1104/pp.111.174581

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Динамика развития арбускулярной микоризы (АМ) у растений гороха посевного: линии Finale (wt) и мутанта RisNod2 (sym19), при инокуляции грибом Rhizophagus irregularis BEG144. Параметры развития АМ: ЕМ% — интенсивность развития внешнего (экстрарадикального) мицелия; М% — интенсивность развития внутрикорневого мицелия; а% — обилие арбускул в микоризованной части корня. Значения всех трех параметров достоверно различаются (р ≤ 0,05) у исходной линии и мутанта в каждой из временных точек. Значения параметров ЕМ% и М% достоверно различаются на всех трех временных точках у обоих генотипов гороха. Планки погрешностей представляют ошибки среднего. Для параметров ЕМ% и М% у мутанта планки погрешностей не выходят за пределы маркеров точек данных; значения параметра а% на сроке 7 ДПИ у мутанта равны «0» во всех повторностях

Скачать (88KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Параметры колонизации корней грибом арбускулярной микоризы Rhizophagus irregularis BEG144 у линии гороха Finale и индуцированных на ней мутантов с различными изменениями развития внутрикорневого и внешнего мицелия на втором сроке анализа (стадия «наполненный боб, зеленые семена», 71 день после инокуляции). M% — интенсивность микоризной колонизации; а% — обилие арбускул в микоризованной части корня. *Значения для мутантов, достоверно отличающиеся от таковых у исходной линии при p ≤ 0.05. Планки погрешностей представляют ошибки среднего

Скачать (82KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Влияние инокуляции грибом арбускулярной микоризы Rhizophagus irregularis BEG144 на параметры развития растений гороха линии Finale и индуцированных на ней мутантов с различными изменениями развития внутрикорневого и внешнего мицелия на первом сроке анализа (стадия цветения, 52 дня после инокуляции). *Значения параметров для варианта с инокуляцией, достоверно отличающиеся от значений для неинокулированного варианта той же линии гороха при р ≤ 0,05. Планки погрешностей представляют ошибки среднего. RN — RisNod

Скачать (261KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Влияние инокуляции грибом арбускулярной микоризы Rhizophagus irregularis BEG144 на параметры роста и развития растений гороха линии Finale и индуцированных на ней мутантов с различными изменениями развития внутрикорневого и внешнего мицелия на втором сроке анализа (стадия «наполненный боб, зеленые семена», 71 день после инокуляции). *Значения параметров для варианта с инокуляцией, достоверно отличающиеся от значений для неинокулированного варианта той же линии гороха при p ≤ 0,05. Планки погрешностей представляют ошибки среднего. RN — RisNod

Скачать (328KB)
Метаданные

© Эко-Вектор, 2024


 


Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».