Effects of phytobiotic feed additives on productivity and gut microbiota of common carp

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Background. The use of phytobiotics in feeding may be a promising approach to control animal diseases without antibiotics.

The aim of our study was to evaluate the effect of phytobiotic feed additives on the growth performance and on gut microbiome of common carp.

Materials and methods. The paper presents the results of a study on the use of phytobiotic feed additives in carp feeding: “Intebio” – an additive based on a mixture of essential oils (garlic, lemon, thyme and eucalyptus) and “Butitan” - a balanced microencapsulated combination of ellagotannins (sweet chestnut wood extract).

Results. When the studied additives were included in the diet of fish, a growth-stimulating effect was established: with the inclusion of “Butitan” by 11.7% (P≤0.05), and with “Intebio” by 8.8% (P≤0.05), relative to the control. The introduction of phytobiotic feed additives “Butitan” and “Intebio” into the diet of carp had a significant effect on the gut microbiome of fish. A decrease in the number of bacteria of phylum Actinomycetota, Bacillota and Bacteroidota and an increase in the content of microorganisms of taxa Pseudomonadota and Fusobacteriota (genus Cetobacterium) were found, which was reflected in the change in the number of microorganisms of Microbacteriaceae, Chitinophagaceae, and unclassified_Bacillota families. The analysis of the sequencing results showed that the impact of “Intebio” led to a change in the dominant genera of bacteria in the gut microbiota of fish. Numerous groups were bacteria of the genus Aeromonas, the genus Vibrio and the genus Cetobacterium.

Conclusion. The results obtained showed that the inclusion of “Butitan” and “Intebio” in the diet of carp has a positive effect on the indicators of body weight gain and can potentially be used as a basis for drugs to modify the gut microbiota.

About the authors

Elena P. Miroshnikova

Orenburg State University

Author for correspondence.
Email: elenaakva@rambler.ru
ORCID iD: 0000-0003-3804-5151
Scopus Author ID: 57041006900
ResearcherId: ABE-9257-2020

Dr. Sci. (Biology), Professor, Faculty of Applied Biotechnology and Engineering, Department of Biotechnology of Animal Raw Materials and Aquaculture

 

Russian Federation, 13, Pobedy Ave., Orenburg, 460018, Russian Federation

Elena V. Yausheva

Federal State Budget Scientific Institution All-Russian Research Institute of Beef Cattle

Email: fncbst@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-1589-2211
Scopus Author ID: 56541548600
ResearcherId: R-2281-2016

Cand. Sci. (Biology), Senior Researcher, Head of the Laboratory of Molecular Genetic Research and Metallomics in Animal Husbandry

Russian Federation, 29, 9 January Str., Orenburg, 460000, Russian Federation

Azamat E. Arinzhanov

Orenburg State University

Email: arin.azamat@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-6534-7118
Scopus Author ID: 57041384400
ResearcherId: N-5572-2016

Cand. Sci. (Agriculture), Associate Professor, Faculty of Applied Biotechnology and Engineering, Department of Biotechnology of Animal Raw Materials and Aquaculture

 

Russian Federation, 13, Pobedy Ave., Orenburg, 460018, Russian Federation

Yulia V. Kilyakova

Orenburg State University

Email: fish-ka06@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-2385-264X
Scopus Author ID: 57041221000
ResearcherId: ABF-1189-2020

Cand. Sci. (Biology), Associate Professor, Faculty of Applied Biotechnology and Engineering, Department of Biotechnology of Animal Raw Materials and Aquaculture

 

Russian Federation, 13, Pobedy Ave., Orenburg, 460018, Russian Federation

References

  1. Abd-Elaziz, R. A., Shukry, M., Abdel-Latif, H. M. R., & Saleh, R. M. (2023). Growth-promoting and immunostimulatory effects of phytobiotics as dietary supplements for Pangasianodon hypophthalmus fingerlings. Fish & Shellfish Immunology, 133, 108531. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2023.108531 EDN: https://elibrary.ru/APREIA
  2. Abdel-Latif, H. M. R., Abdel-Tawwab, M., Khafaga, A. F., & Dawood, M. A. O. (2020). Dietary or egano essential oil improved the growth performance via enhancing the intestinal morphometry and hepatorenal functions of common carp (Cyprinus carpio L.) fingerlings. Aquaculture, 526, 735432. https://doi.org/10.1016/j.aquaculture.2020.735432 EDN: https://elibrary.ru/ISNWHR
  3. Abdul Kari, Z., Wee, W., Mohamad Sukri, S. A., Che Harun, H., Hanif Reduan, M. F., Irwan Khoo, M., Van Doan, H., Wen Goh, K., & Seong Wei, L. (2022). Role of phytobiotics in relieving the impacts of Aeromonas hydrophila infection on aquatic animals: A mini-review. Frontiers in Veterinary Science, 9, 1023784. https://doi.org/10.3389/fvets.2022.1023784 EDN: https://elibrary.ru/QLHNFE
  4. Al-Yasiry, A. R. M., Kiczorowska, B., Samolińska, W., Kowalczuk-Pecka, E., & Kowalczyk-Pecka, D. (2017). The effect of Boswellia serrata resin diet supplementation on production, hematological, biochemical and immunological parameters in broiler chickens. Animal, 11(11), 1890–1898. https://doi.org/10.1017/S1751731117000817
  5. Bai, L., Zhou, Y., Sheng, C., Yin, Y., Chen, Y., Ding, X., Yu, G., Yang, G., & Chen, L. (2023). Common carp Peptidoglycan Recognition Protein 2 (CcPGRP2) plays a role in innate immunity for defense against bacterial infections. Fish & Shellfish Immunology, 133, 108564. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2023.108564 EDN: https://elibrary.ru/KSYCQO
  6. Banu, M. R., Akter, S., Islam, M. R., Mondol, M. N., & Hossain, M. A. (2020). Probiotic yeast enhanced growth performance and disease resistance in freshwater catfish gulsa tengra, Mystus cavasius. Aquaculture Reports, 16, 100237. https://doi.org/10.1016/j.aqrep.2019.100237 EDN: https://elibrary.ru/EISCQC
  7. Butt, R. L., & Volkoff, H. (2019). Gut Microbiota and Energy Homeostasis in Fish. Frontiers in Endocrinology, 10, 9. https://doi.org/10.3389/fendo.2019.00009 EDN: https://elibrary.ru/OHCMRW
  8. Chang, X., Kang, M., Shen, Y., Yun, L., Yang, G., Zhu, L., Meng, X., Zhang, J., & Su, X. (2021). Bacillus coagulans SCC-19 maintains intestinal health in cadmium-exposed common carp (Cyprinus carpio L.) by strengthening the gut barriers, relieving oxidative stress and modulating the intestinal microflora. Ecotoxicology and Environmental Safety, 228, 112977. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2021.112977 EDN: https://elibrary.ru/ATOVXL
  9. Chung, К-T., Lu, Z., & Chou, M. W. (1998). Mechanism of inhibition of tannic acid and related compounds on the growth of intestinal bacteria. Food and Chemical Toxicology, 36(12), 1053–1060. https://doi.org/10.1016/s0278-6915(98)00086-6
  10. de Bruijn, I., Liu, Y., Wiegertjes, G. F., & Raaijmakers, J. M. (2018). Exploring fish microbial communities to mitigate emerging diseases in aquaculture. FEMS Microbiology Ecology, 94(1). https://doi.org/10.1093/femsec/fix161 EDN: https://elibrary.ru/YFYJHV
  11. Erkinharju, T., Dalmo, R. A., Hansen, M., & Seternes, T. (2021). Cleaner Fish in Aquaculture: Review on Diseases and Vaccination. Reviews in Aquaculture, 13, 189–237. https://doi.org/10.1111/raq.12470 EDN: https://elibrary.ru/GZNTKJ
  12. Feher, M., Fauszt, P., Tolnai, E., Fidler, G., Pesti-Asboth, G., Stagel, A., Szucs, I., Biro, S., Remenyik, J., Paholcsek, M., & Stundl, L. (2021). Effects of phytonutrient-supplemented diets on the intestinal microbiota of Cyprinus carpio. PLoS One, 16(4), e0248537. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0248537 EDN: https://elibrary.ru/GGACUL
  13. Guo, X., Ran, C., Zhang, Z., He, S., Jin, M., & Zhou, Z. (2017). The Growth-Promoting Effect of Dietary Nucleotides in Fish Is Associated with an Intestinal Microbiota-Mediated Reduction in Energy Expenditure. The Journal of Nutrition, 147(5), 781–788. https://doi.org/10.3945/jn.116.245506
  14. Hao, K., Wu, Z. Q., Li, D. L., Yu, X. B., Wang, G. X., & Ling, F. (2017). Effects of Dietary Administration of Shewanella xiamenensis A-1, Aeromonas veronii A-7, and Bacillus subtilis, Single or Combined, on the Grass Carp (Ctenopharyngodon idella) Intestinal Microbiota. Probiotics and Antimicrobial Proteins, 9(4), 386–396. https://doi.org/10.1007/s12602-017-9269-7 EDN: https://elibrary.ru/YECJSV
  15. Klindworth, A., Pruesse, E., Schweer, T., Peplies, J., Quast, C., Horn, M., & Glöckner, F. O. (2013). Evaluation of general 16S ribosomal RNA gene PCR primers for classical and next-generation sequencing-based diversity studies. Nucleic Acids Research, 41(1), e1. https://doi.org/10.1093/nar/gks808
  16. Kondera, E., Bojarski, B., Ługowska, K., Kot, B., & Witeska, M. (2020). Effects of oxytetracycline and gentamicin therapeutic doses on hematological, biochemical and hematopoietic parameters in Cyprinus carpio juveniles. Animals (Basel), 10(12), 2278. https://doi.org/10.3390/ani10122278 EDN: https://elibrary.ru/QLWWQI
  17. Laptev, G. Y., Filippova, V. A., Kochish, I. I., Yildirim, E. A., Ilina, L. A., Dubrovin, A. V., Brazhnik, E. A., Novikova, N. I., Novikova, O. B., Dmitrieva, M. E., Smolensky, V. I., Surai, P. F., Griffin, D. K., & Romanov, M. N. (2019). Examination of the Expression of Immunity Genes and Bacterial Profiles in the Caecum of Growing Chickens Infected with Salmonella Enteritidis and Fed a Phytobiotic. Animals (Basel), 9(9), 615. https://doi.org/10.3390/ani9090615 EDN: https://elibrary.ru/GUYBYV
  18. Levkut, M. Jr., Revajová, V., Levkutová, M., Selecká, E., Ševčíková, Z., Karaffová, V., & Levkut, M. Sr. (2019). The Influence of Chestnut Wood and Flubendazole on Morphology of Small Intestine and Lymphocytes of Peripheral Blood, Spleen and Jejunum in Broiler Chickens. Helminthologia, 56(4), 273–281. https://doi.org/10.2478/helm-2019-0029
  19. Liu, W., Yang, Y., Zhang, J., Gatlin, D. M., Ringø, E., & Zhou, Z. (2014). Effects of dietary microencapsulated sodium butyrate on growth, intestinal mucosal morphology, immune response and adhesive bacteria in juvenile common carp (Cyprinus carpio) pre-fed with or without oxidised oil. British Journal of Nutrition, 112(1), 15–29. https://doi.org/10.1017/S0007114514000610
  20. Ma, J., Piao, X., Mahfuz, S., Long, S., & Wang, J. (2021). The interaction among gut microbes, the intestinal barrier and short chain fatty acids. Animal Nutrition, 9, 159–174. https://doi.org/10.1016/j.aninu.2021.09.012 EDN: https://elibrary.ru/CBMMIB
  21. Mavri, M., Čandek-Potokar, M., Fazarinc, G., Škrlep, M., Rutland, C. S., Potočnik, B., Batorek-Lukač, N., & Kubale, V. (2022). Salivary Gland Adaptation to Dietary Inclusion of Hydrolysable Tannins in Boars. Animals (Basel), 12(17), 2171. https://doi.org/10.3390/ani12172171 EDN: https://elibrary.ru/OZCBKZ
  22. Mila, I., Scalbert, A., & Expert, D. (1996). Iron withholding by plant polyphenols and resistance to pathogens and rots. Phytochemistry, 42(6), 1551–1555. https://doi.org/10.1016/0031-9422(96)00174-4 EDN: https://elibrary.ru/ALAOHR
  23. Naylor, R. L., Hardy, R. W., Buschmann, A. H., Bush, S. R., Cao, L., Klinger, D. H., Little, D. C., Lubchenco, J., Shumway, S. E., & Troell, M. (2021). A 20-year retrospective review of global aquaculture. Nature, 591(7851), 551–563. https://doi.org/10.1038/s41586-021-03308-6 EDN: https://elibrary.ru/MXWFWO
  24. Ringø, E., Harikrishnan, R., Soltani, M., & Ghosh, K. (2022). The Effect of Gut Microbiota and Probiotics on Metabolism in Fish and Shrimp. Animals (Basel), 12(21), 3016. https://doi.org/10.3390/ani12213016 EDN: https://elibrary.ru/RIZTGV
  25. Rohani, M. F., Islam, S. M., Hossain, M. K., Ferdous, Z., Siddik, M. A., Nuruzzaman, M., Padeniya, U., Brown, C., & Shahjahan, M. (2022). Probiotics, prebiotics and synbiotics improved the functionality of aquafeed: Upgrading growth, reproduction, immunity and disease resistance in fish. Fish & Shellfish Immunology, 120, 569–589. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2021.12.037 EDN: https://elibrary.ru/ZMDHBT
  26. Ruzauskas, M., Armalytė, J., Lastauskienė, E., Šiugždinienė, R., Klimienė, I., Mockeliūnas, R., & Bartkienė, E. (2021). Microbial and Antimicrobial Resistance Profiles of Microbiota in Common Carps (Cyprinus carpio) from Aquacultured and Wild Fish Populations. Animals (Basel), 11(4), 929. https://doi.org/10.3390/ani11040929 EDN: https://elibrary.ru/DBVUKD
  27. Sha, H., Li, L., Lu, J., & Xiong, J. (2022). High nutrient induces virulence in the AHPND-causing Vibrio parahaemolyticus, interpretation from the ecological assembly of shrimp gut microbiota. Fish & Shellfish Immunology, 127, 758–765. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2022.07.016 EDN: https://elibrary.ru/XWWKDA
  28. Sheng, Y., Ren, H., Limbu, S. M., Sun, Y., Qiao, F., Zhai, W., Du, Z-Y., & Zhang, M. (2018). The presence or absence of intestinal microbiota affects lipid deposition and related genes expression in zebrafish (Danio rerio). Frontiers in Microbiology, 9, 1124. https://doi.org/10.3389/fmicb.2018.01124
  29. Sumon, M.A.A., Sumon, T.A., Hussain, M.A., Lee, S.J., Jang, W.J., Sharifuzzaman, S.M., Brown, C.L., Lee, E.W., & Hasan, M.T. (2022). Single and multi-strain probiotics supplementation in commercially prominent finfish aquaculture: Review of the current knowledge. Journal of Microbiology and Biotechnology, 32(6), 681-698. https://doi.org/10.4014/jmb.2202.02032 EDN: https://elibrary.ru/VMRZMD
  30. Xie, M., Hao, Q., Xia, R., Olsen, R.E., Ringø, E., Yang, Y., Zhang, Z., Ran, C., & Zhou, Z. (2022). Nuclease-treated stabilized fermentation product of Cetobacterium somerae improves growth, non-specific immunity, and liver health of zebrafish (Danio rerio). Frontiers in Nutrition, 9, 918327. https://doi.org/10.3389/fnut.2022.918327 EDN: https://elibrary.ru/RZGDAW
  31. Xie, M., Xie, Y., Li, Y., Zhou, W., Zhang, Z., Yang, Y., Olsen, R.E., Ringø, E., Ran, C., & Zhou, Z. (2022). Stabilized fermentation product of Cetobacterium somerae improves gut and liver health and antiviral immunity of zebrafish. Fish & Shellfish Immunology, 120, 56-66. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2021.11.017 EDN: HCLRTI
  32. Yang, S., Du, J., Luo, J., Zhou, Y., Long, Y., Xu, G., Zhao, L., Du, Z., & Yan, T. (2019). Effects of different diets on the intestinal microbiota and immunity of common carp (Cyprinus carpio). Journal of Applied Microbiology, 127(5), 1327-1338. https://doi.org/10.1111/jam.14405
  33. Yu, Z., Hao, Q., Liu, S.B., Zhang, Q.S., Chen, X.Y., Li, S.H., Ran, C., Yang, Y.L., Teame, T., Zhang, Z., & Zhou, Z.G. (2023). The positive effects of postbiotic (SWF concentration®) supplemented diet on skin mucus, liver, gut health, the structure and function of gut microbiota of common carp (Cyprinus carpio) fed with high-fat diet. Fish & Shellfish Immunology, 135, 108681. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2023.108681 EDN: https://elibrary.ru/YNHNRW
  34. Zhang, Y., Zhang, P., & Li, Y. (2022). Gut microbiota-mediated ferroptosis contributes to mercury exposure-induced brain injury in common carp. Metallomics, 14(1), mfab072. https://doi.org/10.1093/mtomcs/mfab072 EDN: https://elibrary.ru/XAHKCP
  35. Zhou, W., Xie, M., Xie, Y., Liang, H., Li, M., Ran, C., & Zhou, Z. (2022). Effect of dietary supplementation of Cetobacterium somerae XMX-1 fermentation product on gut and liver health and resistance against bacterial infection of the genetically improved farmed tilapia (GIFT, Oreochromis niloticus). Fish & Shellfish Immunology, 124, 332-342. https://doi.org/10.1016/j.fsi.2022.04.019 EDN: https://elibrary.ru/JXUYTN

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download


Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».