Neurophysiology of motor imagery in neurorehabilitation and BCI technologies

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Over the last few decades, motor imagery was in the focus of the researchers' attention as a prototypical example of "embodied cognition", and as a basis for neuro-rehabilitation and brain–computer interfaces. This review reveals the concept of motor imagery, the factors characterizing and influencing this process, its neural correlates, and the possibilities for using in neurorehabilitation and brain–computer interfaces. The article explains some discrepancies and variability in findings from previous studies, that will help to optimize a study design in accordance with the purpose of each study in the future.

About the authors

Ekaterina S. Korovina

Samara State Medical University

Author for correspondence.
Email: korovina_ekateri@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-7448-3696

assistant of the Department of physiology with the course of life safety and disaster medicine

Russian Federation, Samara

Mariya S. Segreeva

Samara State Medical University

Email: korovina_ekateri@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-0926-8551

PhD, Associate Professor, Associate Professor of the Department of physiology with the course of life safety and disaster medicine

Russian Federation, Samara

Aleksandr V. Zakharov

Samara State Medical University

Email: korovina_ekateri@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-1709-6195

PhD, Associate Professor of the Department of neurology and neurosurgery

Russian Federation, Samara

Vasiliy F. Pyatin

Samara State Medical University

Email: korovina_ekateri@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-8777-3097

PhD, Professor, Head of the Department of physiology with the course of life safety and disaster medicine

Russian Federation, Samara

References

  1. Liang N, Ni Z, Takahashi M, Murakami T, et al. Effects of motor imagery are dependent on motor strategies. Neuroreport. 2007;6;18(12):1241–5. doi: 10.1097/WNR.0b013e3282202707 PMID: 17632275
  2. Mizuguchi N, Umehara I, Nakata H, Kanosue K. Modulation of corticospinal excitability dependent upon imagined force level. Exp Brain Res. 2013;230(2):243–9. doi: 10.1007/s00221-013-3649-3 PMID: 23877227
  3. Stinear CM, Byblow WD. Motor imagery of phasic thumb abduction temporally and spatially modulates corticospinal excitability. Clin Neurophysiol. 2003;114(5):909–14. doi: 10.1016/s1388-2457(02)00373-5 PMID: 12738438
  4. Grush R. The emulation theory of representation: motor control, imagery, and perception. Behav Brain Sci. 2004;27(3):377–96; discussion 396–442. PMID: 15736871
  5. Bonnard M, Gallea C, De Graaf JB, Pailhous J. Corticospinal control of the thumb-index grip depends on precision of force control: a transcranial magnetic stimulation and functional magnetic resonance imagery study in humans. Eur J Neurosci. 2007;25(3):872–80. doi: 10.1111/j.1460-9568.2007.05320.x PMID: 17328782
  6. Mizuguchi N, Nakata H, Kanosue K. Effector-independent brain activity during motor imagery of the upper and lower limbs: an fMRI study. Neurosci Lett. 2014;3;581:69–74. doi: 10.1016/j.neulet.2014.08.025 PMID: 25150928
  7. Guillot A, Di Rienzo F, Macintyre T, et al. Imagining is not doing but involves specific motor commands: a review of experimental data related to motor inhibition. Front Hum Neurosci. 2012;6:247.
  8. Hanakawa T, Dimyan MA, Hallett M. 2008. Motor planning, imagery, and execution in the distributed motor network: a time-course study with functional MRI. Cereb Cortex. 2008;18(12):2775–88. doi: 10.1093/cercor/bhn036 PMID: 18359777
  9. Osuagwu BA, Vuckovic A. Similarities between explicit and implicit motor imagery in mental rotation of hands: an EEG study. Neuropsychologia. 2014;65:197–210. doi: 10.1016/j.neuropsychologia.2014.10.029 PMID: 25446966
  10. Rizzolatti G, Sinigaglia C. The functional role of the parieto-frontal mirror circuit: interpretations and misinterpretations. Nat Rev Neurosci. 2010;11(4):264–74. doi: 10.1038/nrn2805 PMID: 20216547
  11. Kraskov A, Dancause N, Quallo MM, et al. Corticospinal neurons in macaque ventral premotor cortex with mirror properties: a potential mechanism for action suppression? Neuron. 2009;64(6):922–30. doi: 10.1016/j.neuron.2009.12.010 PMID: 20064397
  12. Vigneswaran G, Philipp R, Lemon RN, Kraskov A. M1 corticospinal mirror neurons and their role in movement suppression during action observation. Curr Biol. 2013;23(3):236–43. doi: 10.1016/j.cub.2012.12.006 PMID: 23290556
  13. Bidet-Caulet A, Voisin J, Bertrand O, Fonlupt P. Listening to a walking human activates the temporal biological motion area. NeuroImage. 2005;28(1):132–9 doi: 10.1016/j.neuroimage.2005.06.018 PMID: 16027008
  14. Harris R, de Jong BM. Cerebral activations related to audition-driven performance imagery in professional musicians. PLoS One. 2014;9(4):e93681. doi: 10.1371/journal.pone.0093681 PMID: 24714661
  15. Naito E, Roland PE, Ehrsson HH. I feel my hand moving: a new role of the primary motor cortex in somatic perception of limb movement. Neuron. 2002;36(5):979–88. doi: 10.1016/s0896-6273(02)00980-7 PMID: 12467600
  16. Naito E, Matsumoto R, Hagura N, et al. Importance of precentral motor regions in human kinesthesia: a single case study. Neurocase. 2011;17(2):133–47. doi: 10.1080/13554794.2010.498428 PMID: 20830645
  17. Ionta S, Heydrich L, Lenggenhager B, et al. Multisensory mechanisms in temporo-parietal cortex support self-location and first-person perspective. Neuron. 2011;70(2):363–74. doi: 10.1016/j.neuron.2011.03.009 PMID: 21521620
  18. Guillot A, Collet C, Nguyen VA, et al. Brain activity during visual versus kinesthetic imagery: an fMRI study. Hum Brain Mapp. 2009;30(7):2157–72. doi: 10.1002/hbm.20658 PMID: 18819106
  19. Ruby P, Decety J. Effect of subjective perspective taking during simulation of action: a PET investigation of agency. Nat Neurosci. 2001;4(5):546–550. doi: 10.1038/87510 PMID: 11319565
  20. Ehrsson HH, Geyer S, Naito E. Imagery of voluntary movement of fingers, toes, and tongue activates corresponding body-part-specific motor representations. J Neurophysiol. 2003;90(5):3304–3316. doi: 10.1152/jn.01113.2002 PMID: 14615433
  21. Iseki K, Hanakawa T, Shinozaki J, et al. Neural mechanisms involved in mental imagery and observation of gait. NeuroImage. 2008;41(3):1021–31. doi: 10.1016/j.neuroimage.2008.03.010 PMID: 18450480
  22. Lotze M, Montoya P, Erb M. Activation of cortical and cerebellar motor areas during executed and imagined hand movements: an fMRI study. J Cogn Neurosci. 1999;11(5):491–501. PMID: 10511638
  23. Naito E, Kochiyama T, Kitada R. Internally simulated movement sensations during motor imagery activate cortical motor areas and the cerebellum. J Neurosci. 2002a;22(9):3683–3691. doi: 20026282 PMID: 11978844
  24. Stinear CM, Byblow WD, Steyvers M, et al. Kinesthetic, but not visual, motor imagery modulates corticomotor excitability. Exp Brain Res. 2006;168:157–164.
  25. Hanakawa T, Parikh S, Bruno MK, Hallett M. Finger and face representations in the ipsilateral precentral motor areas in humans. J Neurophysiol. 2005;93(5):2950–2958. doi: 10.1152/jn.00784.2004 PMID: 15625099
  26. Malouin F, Richards CL, Jackson PL. Brain activations during motor imagery of locomotor-related tasks: a PET study. Hum Brain Mapp. 2003;19(1):47–62. doi: 10.1002/hbm.10103 PMID: 12731103
  27. Hanakawa T, Hosoda C, Shindo S, Honda M. Mental rotation of hands and feet involves somatotopically organized brain regions. Neurosci Res. 2007;58:60.
  28. Buccino G, Binkofski F, Fink GR, et al. Action observation activates premotor and parietal areas in a somatotopic manner: an fMRI study. Eur J Neurosci. 2001;13(2):400–404. PMID: 11168545
  29. Xu L, Zhang H, Hui M, Long Z, et al. Motor execution and motor imagery: a comparison offunctional connectivity patterns based on graph theory. Neuroscience. 2014;261:184–94. doi: 10.1016/j.neuroscience.2013.12.005. PMID: 24333970
  30. Hanakawa T. Rostral premotor cortex as a gateway between motor and cognitive networks. Neurosci Res. 2011;70(2):144–54. doi: 10.1016/j.neures.2011.02.010 PMID: 21382425
  31. Park CH, Chang WH, Lee M, et al. Which motor cortical region best predicts imagined movement? NeuroImage. 2015;113:101–10. doi: 10.1016/j.neuroimage.2015.03.033 PMID: 25800212
  32. Kasahara K, DaSalla CS, Honda M, Hanakawa T. Neuroanatomical correlates of brain–computer interface performance. NeuroImage. 2015;110:95–100. doi: 10.1016/j.neuroimage.2015.01.055 PMID: 25659465
  33. Aflalo T, Kellis S, Klaes C, et al. Neurophysiology. Decoding motor imagery from the posterior parietal cortex of a tetraplegic human. Science. 2015;348(6237):906–10. doi: 10.1126/science.aaa5417 PMID: 25999506
  34. Cui H, Andersen RA. Different representations of potential and selected motor plans by distinct parietal areas. J Neurosci. 2011;31(49):18130–6. doi: 10.1523/JNEUROSCI.6247-10.2011 PMID: 22159124
  35. Schwoebel J, Boronat CB, Branch Coslett H. The man who executed "imagined" movements: evidence for dissociable components of the body schema. Brain Cognit. 2002;50(1):1–16. PMID: 12372347
  36. Duque J, Labruna L, Verset S, et al. Dissociating the role of prefrontal and premotor cortices in controlling inhibitory mechanisms during motor preparation. J Neurosci. 2012;32(3):806–16. doi: 10.1523/JNEUROSCI.4299-12.2012 PMID: 22262879
  37. Kroeger J, Baumer T, Jonas M, et al. Charting the excitability of premotor to motor connections while withholding or initiating a selected movement. Eur J Neurosci. 2010;32:1771–1779.
  38. Dominey P, Decety J, Broussolle E, et al. Motor imagery of a lateralized sequential task is asymmetrically slowed in hemi-Parkinson’s patients. Neuropsychologia. 1995;33(6):727–741. doi: 10.1016/0028-3932(95)00008-q PMID: 7675164
  39. Grush R. The emulation theory of representation: motor control, imagery, and perception. Behav Brain Sci. 2004;27(3):377–396 (discussion 396–442). PMID: 15736871
  40. Sharma N, Pomeroy VM, Baron JC. Motor imagery: a backdoor to the motor system after stroke? Stroke: J Cereb Circ. 2006;37(7):1941–1952. doi: 10.1161/01.STR.0000226902.43357.fc PMID: 16741183
  41. Butler AJ, Page SJ. Mental practice with motor imagery: evidence for motor recovery and cortical reorganization after stroke. Arch Phys Med Rehabil. 2006;87:S2–S11. doi: 10.1016/j.apmr.2006.08.326 PMID: 17140874
  42. Page SJ, Szaflarski JP, Eliassen JC, Pan H, Cramer SC. Cortical plasticity following motor skill learning during mental practice in stroke. Neurorehabi. Neural Repair. 2009;23(4):382–8. doi: 10.1177/1545968308326427 PMID: 19155350
  43. Page SJ, Levine P, Leonard A. Mental practice in chronic stroke: results of a randomized, placebo-controlled trial. Stroke. 2007;38(4):1293–7. doi: 10.1161/01.STR.0000260205.67348.2b PMID: 17332444
  44. Liu KP, Chan CC, Wong RS, et al. A randomized controlled trial of mental imagery augment generalization of learning in acute poststroke patients. Stroke. 2009;40(6):2222–5. doi: 10.1161/STROKEAHA.108.540997 PMID: 19390069
  45. Wolpaw JR, McFarland DJ. Control of a two-dimensional movement signal by a noninvasive brain–computer interface in humans. Proc Natl Acad Sci USA. 2004;101:17849–17854.
  46. Takeuchi N, Mori T, Nishijima K, et al. Inhibitory transcranial direct current stimulation enhances weak beta event-related synchronization after foot motor imagery in patients with lower limb amputation. J Clin Neurophysiol. 2015;32(1):44–50. doi: 10.1097/WNP.0000000000000123 PMID: 25159737
  47. Pichiorri F, Morone G, Petti M, et al. Brain–computer interface boosts motor imagery practice during stroke recovery. Ann Neurol. 2015;77(5):851–65. doi: 10.1002/ana.24390 PMID: 25712802
  48. Ramos-Murguialday A, Broetz D, Rea M. Brain–machine interface in chronic stroke rehabilitation: a controlled study. Ann Neurol. 2013;74:100–108.
  49. Shindo K, Kawashima K, Ushiba J. Effects of neurofeedback training with an electroencephalogram-based brain–computer interface for hand paralysis in patients with chronic stroke: a preliminary case series study. J Rehabil Med. 2011;43(10):951–7. doi: 10.2340/16501977-0859 PMID: 21947184

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2019 Korovina E.S., Segreeva M.S., Zakharov A.V., Pyatin V.F.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».