On the issue of adaptive reactions of the blood system of competing species of turtles Emys orbicularis and Trachemys scripta (Emydidae)

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

A comparative analysis of the leukocyte composition of the blood of Emys orbicularis and Trachemys scripta from the Samara Zoo was carried out. Statistically significant interspecies sex differences in the content of granulocytes (heterophiles, basophils and eosinophils) in the blood were established. The proportion of agranulocytes in the blood of both species was the same. Multivariate analysis of variance revealed a significant effect of species, sex, and their interaction on the leukocyte composition of the blood of turtles. At the same time, males of E. orbicularis differed from males of T. scripta by an increased content of heterophiles in the blood, and females differed from females by an increased content of heterophiles and a decreased content of basophils. An analysis of leukocyte indices revealed a more active component of the nonspecific natural resistance of the organism of E. orbicularis females compared to males and females of T. scripta. In captivity, E. orbicularis experienced greater stress relative to T. scripta, as evidenced by an increased value of the index of the ratio of heterophils and lymphocytes and a lower content of eosinophils. With an increase in body size, an increase in the relative content of lymphocytes in the blood of T. scripta females and an increase in stress resistance were noted, while in E. orbicularis such a specific immune reaction was not observed. We believe that the species-specific adaptive reaction of the blood system gives competitive advantages to the spreading exotic species T. scripta, which potentially threatens natural populations of E. orbicularis.

About the authors

Elena B. Romanova

National Research Lobachevsky State University of Nizhny Novgorod

Email: romanova@ibbm.unn.ru

doctor of biological sciences, professor of Ecology Department

Russian Federation, Nizhny Novgorod

Irina A. Stolyarova

National Research Lobachevsky State University of Nizhny Novgorod

Email: irinaisto75@gmail.com

master student of Ecology Department

Russian Federation, Nizhny Novgorod

Andrey G. Bakiev

Institute of Ecology of the Volga River Basin of the Russian Academy of Sciences – Branch of the Samara Federal Research Center of the Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: herpetology@list.ru

candidate of biological sciences, senior researcher of Biodiversity Laboratory

Russian Federation, Togliatti, Samara Region

Roman A. Gorelov

Institute of Ecology of the Volga River Basin of the Russian Academy of Sciences – Branch of the Samara Federal Research Center of the Russian Academy of Sciences

Email: gorelov.roman@mail.ru

candidate of biological sciences, junior researcher of Biodiversity Laboratory

Russian Federation, Togliatti, Samara Region

References

  1. Emys orbicularis (Linnaeus, 1758) [Internet] // The Reptile Database / eds. P. Uetz, P. Freed, R. Aguilar, J. Hošek. https://reptile-database.reptarium.cz/species?genus=Emys&species=orbicularis.
  2. Emys orbicularis [Internet] // The IUCN Red List of Threatened Species. https://www.iucnredlist.org/species/7717/97292665.
  3. Cadi A., Joly P. Impact of the introduction of the red-eared slider (Trachemys scripta elegans) on survival rates of the European pond turtle (Emys orbicularis) // Biodiversity and Conservation. 2004. Vol. 13. P. 2511–2518.
  4. Pupins M. First report on recording of the invasive species Trachemys scripta elegans, a potential competitor of Emys orbicularis in Latvia // Acta Universitatis Latviensis. 2007. Vol. 723. P. 37–46.
  5. Семенов Д.В. Красноухая черепаха, Trachemys scripta elegans, как инвазивная угроза (Reptilia, Testudines) // Российский журнал биологических инвазий. 2009. № 1. С. 36–44.
  6. Ильюх М.П. Красноухая черепаха Trachemys scripta – новый вид герпетофауны Ставропольского края // Наука. Инновации. Технологии. 2015. № 1. С. 122–126.
  7. Кукушкин О.В., Доронин И.В., Туниев Б.С., Ананьева Н.Б., Доронина М.А. Интродукция земноводных и пресмыкающихся на Кавказе и в Крыму: общий обзор и некоторые факты // Современная герпетология. 2017. Т. 17, вып. 3/4. С. 157–197. doi: 10.18500/1814-6090-2017-17-3-4-157-197.
  8. Nekrasova O.O., Marushchak O., Pupins M., Skute A., Tytar V., Ceirans A. Distribution and potential limiting factors of the European pond turtle (Emys orbicularis) in Eastern Europe // Diversity. 2021. Vol. 13, iss. 7. doi: 10.3390/d13070280.
  9. Мартынов В.В., Никулина Т.В. Красноухая пресноводная черепаха Trachemys scripta elegans (Wied-Neuwied, 1839) – новый вид в герпетофауне Донбасса // Организмы, популяции и сообщества в трансформирующейся среде: сб. мат-лов XVII междунар. науч. экологической конф.
  10. Белгород, 22–24 ноября 2022 г.) / под ред. Ю.А. Присного. Белгород: ИД «БелГУ» НИУ «БелГУ», 2022. С. 114–118.
  11. Cadi A., Joly P. Competition for basking places between the endangered European pond turtle (Emys orbicularis galloitalica) and the introduced red-eared turtle (Trachemys scripta elegans) // Canadian Journal of Zoology. 2003. Vol. 81, № 8. P. 1392–1398. doi: 10.1139/z03-108.
  12. Macchi S., Balzarini L.L.M., Scali S., Martinoli A., Tosi G. Spatial competition for basking sites between the exotic slider Trachemys scripta and the European pond turtle Emys orbicularis // Herpetologia Sardiniae. 2008. Vol. 8. P. 338–340.
  13. Jablonski D., Mrocek J., Grula D., Christophoryova J. Attempting courtship between Emys orbicularis and Trachemys scripta (Testudines: Emydidae) // Herpetology Notes. 2017. Vol. 10. P. 123–126.
  14. Ernst C.H., Lovich J.E., Barbour R.W. Turtles of the United States and Canada. Washington; London: Smithsonian Institution Press, 1994. 578 p.
  15. Uğurtaş I.H., Sevinç M., Yildirimhan H.S. Erythrocyte size and morphology of some tortoises and turtles from Turkey // Zoological Studies. 2003. Vol. 42, № 1. P. 173–178.
  16. Metin K., Türkozan O., Kargin F., Koca Y.B., Taskavak E., Koca S. Blood cell morphology and plasma biochemistry of the captive European pond turtle Emys orbicularis // Acta Veterinaria Brno. 2006. Vol. 75, iss. 1. P. 49–55. doi: 10.2754/avb200675010049.
  17. Colagar H., Jafari N. Red blood cell morphology and plasma proteins electrophoresis of the European pond terrapin Emys orbicularis // African Journal of Biotechnology. 2007. Vol. 6, № 13. P. 1578–1581.
  18. Arikan H., Cicek K. Morphology of peripheral blood cells from various species of Turkish herpetofauna // Acta Herpetologica. 2010. Vol. 5, № 2. P. 179–198. doi: 10.13128/acta_herpetol-9032.
  19. Javanbakht H., Vaissi S., Parto P. The morphological characterization of the blood cells in the three species of turtle and tortoise in Iran // Research in Zoology. 2013. Vol. 3, № 1. P. 38–44.
  20. Байрамбекова С.А., Абдурахманова П.П., Магомедкамилова Р.И. Кислотная и осмотическая устойчивость эритроцитов крови различных популяций болотной черепахи (Emys оrbicularis) Дагестана // Известия Самарского научного центра Российской академии наук. 2017. Т. 19, № 2 (2). С. 220–223.
  21. Hernandez J.D., Castro P., Saavedra P., Ramırez P., Oros J. Morphologic and cytochemical characteristics of the blood cells of the yellow-bellied slider (Trachemys scripta scripta) // Anatomia, Histologia, Embryologia. 2017. Vol. 46, iss. 5. P. 446–455. doi: 10.1111/ahe.12289.
  22. Романова Е.Б., Столярова И.А., Бакиев А.Г., Горелов Р.А. Сравнительный лейкоцитарный профиль крови Emys orbicularis (Reptilia: Emydidae) из двух популяций // Современная герпетология. 2021. Т. 21, вып. 1/2. С. 30–42. doi: 10.18500/1814-6090-2021-21-1-2-30-42.
  23. Leineweber C., Stöhr A.C., Öfner S., Mathes K., Marschang R.E. Hematological values of red-eared sliders (Trachemys Scripta elegans) in fall // Journal of Herpetological Medicine and Surgery. 2023. Vol. 33, № 1. P. 35–39. doi: 10.5818/jhms-d-22-00030.
  24. International guiding principles for biomedical research involving animals [Internet] // https://grants.nih.gov/grants/olaw/guiding_principles_2012.pdf.
  25. Alleman A.R., Jacobson E.R., Raskin R.E. Morphologic and cytochemical characteristics of blood cells from the desert tortoise (Gopherus agassizii) // American Journal of Veterinary Research. 1992. Vol. 53, iss. 9. P. 1645–1651.
  26. Соколина Ф.М., Павлов А.В., Юсупов Р.Х. Гематология пресмыкающихся: метод. пособие. Казань: Казанский государственный университет, 1997. 31 с.
  27. Хайрутдинов И.З., Соколина Ф.М. Характеристика крови рептилий и ее связь с условиями обитания: учеб.-метод. пособие. Казань: Казанский университет, 2010. 44 с.
  28. Шитиков В.К., Розенберг Г.С. Рандомизация и бутстреп: статистический анализ в биологии и экологии с использованием R. Тольятти: Кассандра, 2014. 314 с.
  29. Якимов В.Н. Основы анализа биомедицинских и экологических данных в среде R. Ч. 2: учеб. пособие. Нижний Новгород: Нижегородский гос. ун-т, 2019. 168 с.
  30. Павлов А.В. Ключевые моменты гематологии рептилий: особенности оценки лейкоцитарной части крови // Известия высших учебных заведений. Поволжский регион. Естественные науки. 2019. № 1 (25). С. 138–152.
  31. Wood F.E., Ebanks G.K. Blood cytology and hematology of the green sea turtle, Chelonia mydas // Herpetologica. 1984. Vol. 40. P. 331–336.
  32. Samour J.H., Howlett J.C., Silvanose C., Hasbun C.R., Al-Ghais S.M. Normal haematology of free-living green sea turtles (Chelonia mydas) from the United Arab Emirates // Comparative Haematology International. 1998. Vol. 8, № 2. P. 102–107.
  33. Dash I. Microscopical analyses on characterization of peripheral blood cells of Western Pond turtle (Actinemys marmorata) (Baird and Girard, 1852) // Research Journal of Animal, Veterinary and Fishery Sciences. 2021. Vol. 9, № 1. P. 25–30.
  34. Mihalca A., Achelaritei D., Popescu P. Haemoparasites of the genus Haemogregarina in a population of European pond turtles (Emys orbicularis) from Drăgăşani, Vâlcea county, Romania // Scientia Parasitologica. 2002. Vol. 2. P. 22–27.
  35. Soares P., de Brito E.S., Paiva F., Pavan D., Viana L.A. Haemogrerarina spp. in a wild population from Podocnemis unifilis Troschel, 1848 in the Brazilian Amazonia // Parasitology Research. 2014. Vol. 113. P. 4499–4503. doi: 10.1007/s00436-014-4139-7.
  36. Özvegy J., Marinković D., Vučićević M., Gajić B., Stevanović J., Krnjaić D., Aleksić-Kovačević S. Cytological and molecular identification of Haemogregarina stepanowi in blood samples of the European pond turtle (Emys orbicularis) from quarantine at Belgrade Zoo // Acta Veterinaria. 2015. Vol. 65, iss. 4. P. 443–453.
  37. Романова Е.Б., Столярова И.А., Бакиев А.Г., Горелов Р.А. Популяционно-экологические аспекты адаптивных реакций системы крови Emys orbicularis (Reptilia: Emydidae) при инвазии // Принципы экологии. 2022. № 4 (46). С. 76–91. doi: 10.15393/j1.art.2022.12862.
  38. Sypek J.P. Anti-immunoglobulin induced histamine release from naturally abundant basophils in the snapping turtle, Chelydra serpentina // Developmental & Comparative Immunology. 1984. Vol. 8, iss. 2. P. 359–366. doi: 10.1016/0145-305x(84)90042-9.
  39. Case B.C., Lewbart G.A., Doerr P.D. The physiological and behavioural impacts of and preference for an enriched environment in the eastern box turtle (Terrapene carolina carolina) // Applied Animal Behaviour Science. 2005. Vol. 92, iss. 4. P. 353–365. doi: 10.1016/j.applanim.2004.11.011.
  40. Chen X., Niu C., Pu L. Effects of stocking density on growth and non-specific immune responses in juvenile soft-shelled turtle, Pelodiscus sinensis // Aquaculture Research. 2007. Vol. 38, iss. 13. P. 1380–1386. doi: 10.1111/j.1365-2109.2007.01813.x.
  41. Davis A.K., Maney D.L., Maerz J.C. The use of leukocyte profiles to measure stress in vertebrates: A review for ecologists // Functional Ecology. 2008. Vol. 22, iss. 5. P. 760–772. doi: 10.1111/j.1365-2435.2008.01467.x.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Picture 1

Download (168KB)
Indexing metadata
3. Picture 2

Download (189KB)
Indexing metadata
4. Picture 3

Download (215KB)
Indexing metadata
5. Picture 4

Download (340KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2023 Romanova E.B., Stolyarova I.A., Bakiev A.G., Gorelov R.A.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».