Temporal Lobe Epilepsy with Bitemporal Interictal Epileptiform Discharges: Effects of Sleep and Wakefulness

Cover Page

Cite item

Abstract

Introduction. Independent bitemporal interictal discharges are often found in patients with temporal lobe epilepsy. The likelihood of registering epileptiform activity (EA) is higher during sleep. Assessment of bitemporal interictal epileptiform discharges (BIEDs) with various discharge predominance ratio is used for presurgical evaluation of epilepsy patients and prediction of surgical outcomes.

Our objective was to determine the predominant side (PS) in patients with bitemporal epilepsy using the incidence of epileptiform discharges for each sleep stage.

Materials and methods. We analyzed 45 recordings of 10–24 h long-term video-EEG monitoring (LTM) in patients with bitemporal EA. For each recording, the total incidence of EA (IEA) and EA incidence for wakefulness and for each sleep stage were calculated individually. We also assessed the discharge predominance index (DPI) as a ratio of IEA in the predominant and contralateral sides for the entire recording and for each sleep stage.

Results. We observed an IEA increase with sleep deepening, with maximum values observed during N2 and N3 sleep stages. The minimum IEA values were recorded during REM sleep; nevertheless, most of the REM sleep discharges were detected on the PS. DPI values were the highest and the most stable during N2 and N3 stages.

Conclusion. The findings of our study demonstrate an increase in DPI values with non-rapid eye movement (NREM) sleep deepening in patients with bitemporal localization of EA. Despite the protective effects of REM sleep (i.e., reducing the likelihood of EA), it may be pivotal in lateralization of EA in patients with BIEDs. The PS is generally determined by a higher DPI during N2 and N3 stages.

About the authors

Amayak G. Broutian

Research Center of Neurology

Email: ncnmaximova@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-6381-2925

Cand. Sci. (Med.), Head, Laboratory of clinical neurophysiology, Institute of Clinical and Preventive Neurology

Russian Federation, Moscow

Mariya A. Glazova

Research Center of Neurology

Email: ncnmaximova@mail.ru

ostgraduate student, 2nd Neurological department, Institute of Clinical and Preventive Neurology

Russian Federation, Moscow

Marina Yu. Maksimova

Research Center of Neurology

Author for correspondence.
Email: ncnmaximova@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-7682-6672

D. Sci. (Med), Prof., Head, 2nd Neurological department, Institute of Clinical and Preventive Neurology

Russian Federation, Moscow

Alexandra I. Belyakova-Bodina

Research Center of Neurology

Email: ncnmaximova@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-2339-8483

junior researcher, Laboratory of clinical neurophysiology, Institute of Clinical and Preventive Neurology

Russian Federation, Moscow

References

  1. Hauser W.A., Kurland L.T. The epidemiology of epilepsy in Rochester, Minnesota, 1935 through 1967. Epilepsia. 1975;16(1):1–66. doi: 10.1111/j.1528-1157.1975.tb04721.x
  2. Wiebe S., Jette N. Pharmacoresistance and the role of surgery in difficult to treat epilepsy. Nat. Rev. Neurol. 2012;8(12):669–677. doi: 10.1038/nrneurol.2012.181
  3. Ergene E., Shih J.J., Blum D.E., So N.K. Frequency of bitemporal independent interictal epileptiform discharges in temporal lobe epilepsy. Epilepsia. 2000;41(2):213–218. doi: 10.1111/j.1528-1157.2000.tb00142.x
  4. Gollwitzer S., Scott C.A., Farrell F. et al. The long-term course of temporal lobe epilepsy: From unilateral to bilateral interictal epileptiform discharges in repeated video-EEG monitorings. Epilepsy Behav. 2017;68:17–21. doi: 10.1016/j.yebeh.2016.12.027
  5. Chung M.Y., Walczak T.S., Lewis D.V. et al. Temporal lobectomy and independent bitemporal interictal activity: what degree of lateralization is sufficient? Epilepsia. 1991;32(2):195–201. doi: 10.1111/j.1528-1157.1991.tb05244.x
  6. Blume W.T., Borghesi J.L., Lemieux J.F. Interictal indices of temporal seizure origin. Ann. Neurol. 1993;34(5):703–709. doi: 10.1002/ana.410340513
  7. Malow B.A., Lin X., Kushwaha R., Aldrich M.S. Interictal spiking increases with sleep depth in temporal lobe epilepsy. Epilepsia. 1998;39(12):1309–1316. doi: 10.1111/j.1528-1157.1998.tb01329.x
  8. Clemens Z., Janszky J., Szucs A. et al. Interictal epileptic spiking during sleep and wakefulness in mesial temporal lobe epilepsy: a comparative study of scalp and foramen ovale electrodes. Epilepsia. 2003;44(2):186–192. doi: 10.1046/j.1528-1157.2003.27302.x
  9. Брутян А.Г., Белякова-Бодина А.И., Долгова С.М. и др. Интериктальная эпилептиформная активность во сне и в бодрствовании у пациентов с височной эпилепсией. Вестник РГМУ. 2019;(6):22–27. Broutian A.G., Belyakova-Bodina A.I., Dolgova S.M. et al. Interictal epileptiform activity in sleep and wakefulness in patients with temporal lobe epilepsy. Vestnik RGMU. 2019;(6):22–27. doi: 10.24075/vrgmu.2019.073
  10. Berry R.B., Brooks R., Gamaldo C. et al. AASM Scoring Manual Updates for 2017 (Version 2.4). J. Clin. Sleep. Med. 2017;13(5):665–666. doi: 10.5664/jcsm.6576
  11. Lieb J.P., Joseph J.P., Engel J. Jr. et al. Sleep state and seizure foci related to depth spike activity in patients with temporal lobe epilepsy. Electroencephalogr. Clin. Neurophysiol. 1980;49(5-6):538–557. doi: 10.1016/0013-4694(80)90396-x
  12. Sammaritano M., Gigli G.L., Gotman J. Interictal spiking during wakefulness and sleep and the localization of foci in temporal lobe epilepsy. Neurology. 1991;41(2(Pt 1)):290–297. doi: 10.1212/wnl.41.2_part_1.290
  13. Clemens Z., Janszky J., Clemens B. et al. Factors affecting spiking related to sleep and wake states in temporal lobe epilepsy (TLE). Seizure. 2005;14(1):52–57. doi: 10.1016/j.seizure.2004.09.003
  14. Singh S., Shukla G., Goyal V. et al. Impact of sleep on the localizing value of video EEG in patients with refractory focal seizures — a prospective video-EEG with EOG and submental EMG study. Clin. Neurophysiol. 2014;125(12):2337–2243. doi: 10.1016/j.clinph.2014.03.021
  15. Ferrillo F., Beelke M., Nobili L. Sleep EEG synchronization mechanisms and activation of interictal epileptic spikes. Clin. Neurophysiol. 2000;111 Suppl 2:S65–S73. doi: 10.1016/s1388-2457(00)00404-1
  16. Frauscher B., von Ellenrieder N., Ferrari-Marinho T. et al. Facilitation of epileptic activity during sleep is mediated by high amplitude slow waves. Brain. 2015;138(Pt 6):1629–1641. doi: 10.1093/brain/awv073
  17. Garg D., Charlesworth L., Shukla G. Sleep and temporal lobe epilepsy — associations, mechanisms and treatment implications. Front. Hum. Neurosci. 2022;16:849899. doi: 10.3389/fnhum.2022.849899
  18. Frauscher B., von Ellenrieder N., Dubeau F., Gotman J. EEG desynchronization during phasic REM sleep suppresses interictal epileptic activity in humans. Epilepsia. 2016;57(6):879–888. doi: 10.1111/epi.13389
  19. Ng M., Pavlova M. Why are seizures rare in rapid eye movement sleep? Review of the frequency of seizures in different sleep stages. Epilepsy Res. Treat. 2013;2013:932790. doi: 10.1155/2013/932790
  20. Yuan X., Sun M. The value of rapid eye movement sleep in the localization of epileptogenic foci for patients with focal epilepsy. Seizure. 2020;81:192–197. doi: 10.1016/j.seizure.2020.06.009
  21. Копачев Д.Н., Шишкина Л.В., Быченко В.Г. и др. Склероз гиппокампа: патогенез, клиника, диагностика, лечение. Вопросы нейрохирургии имени Н.Н. Бурденко. 2016;80(4):109–116. Kopachev D.N., Shishkina L.V., Bychenko V.G. et al. Hippocampal sclerosis: pathogenesis, clinical features, diagnosis, and treatment. Burdenko's Journal of Neurosurgery. 2016;80(4):109–116. doi: 10.17116/neiro2016804109-116
  22. Asadi-Pooya A.A., Farazdaghi M., Shahpari M. Clinical significance of bilateral epileptiform discharges in temporal lobe epilepsy. Acta Neurol. Scand. 2021;143(6):608–613. doi: 10.1111/ane.13402

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
2. Fig. 1. Hypnogram with EA labels in the right (top row) and left (bottom row) temporal regions.

Download (274KB)
3. Fig. 2. Distribution of DPI values (%).

Download (589KB)

Copyright (c) 2024 Broutian A.G., Glazova M.A., Maksimova M.Y., Belyakova-Bodina A.I.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».