Новые МРТ-методики в диагностике болезни Паркинсона: оценка нигральной дегенерации


Цитировать

Полный текст

Аннотация

Болезнь Паркинсона (БП) — прогрессирующее нейродегенеративное заболевание, основным патоморфологическим субстратом которого является потеря дофаминергических нейронов в компактной части черной субстанции среднего мозга. Несмотря на значительный прогресс в изучении данного заболевания, его ранняя диагностика представляет собой непростую клиническую проблему. В настоящее время большое количество исследований посвящено поиску и внедрению информативных маркеров для ранней верификации диагноза. Одним из наиболее перспективных направлений диагностики БП является изучение специфических паттернов изменения черной субстанции, выявляемых при визуализации нигросом (специфических кластеров дофаминергических нейронов) и нейромеланина с помощью высокопольной магнитно-резонансной томографии (МРТ).

В статье рассмотрены современные представления о структурно-функциональной организации черной субстанции и новые информативные МРТ-маркеры нейродегенерации при БП: потеря дорсолатеральной нигральной гиперинтенсивности (исчезновение нигросомы-1) и уменьшение интенсивности/площади магнитно-резонансного сигнала от черной субстанции при визуализации нейромеланина. Приводится собственный опыт использования указанных технологий с целью диагностики БП, полученный при анализе изображений, взвешенных по магнитной восприимчивости, и изображений в режиме нейромеланин-чувствительной МРТ.

 

Об авторах

Сергей Николаевич Иллариошкин

ФГБНУ «Научный центр неврологии»

Email: ekfedotova@gmail.com
Россия, Москва

Родион Николаевич Коновалов

ФГБНУ «Научный центр неврологии»

Email: ekfedotova@gmail.com
Россия, Москва

Екатерина Юрьевна Федотова

ФГБНУ «Научный центр неврологии»

Автор, ответственный за переписку.
Email: ekfedotova@gmail.com
Россия, Москва

Анна Николаевна Москаленко

ФГБНУ «Научный центр неврологии»

Email: ekfedotova@gmail.com
Россия, Москва

Список литературы

  1. Pringsheim T., Jette N., Frolkis A., Steeves T.D. The prevalence of Parkinson’s disease: a systematic review and meta-analysis. Mov Disord 2014; 29: 1583–1590. doi: 10.1002/mds.25945. PMID: 24976103.
  2. Иллариошкин С.Н., Левин О.С. (ред.) Руководство по диагностике и лечению болезни Паркинсона. М., 2017. 336 с.
  3. Tolosa E., Wenning G., Poewe W. The diagnosis of Parkinson’s disease. Lancet Neurol 2006; 5: 75–86. doi: 10.1016/S1474-4422(05)70285-4. PMID: 16361025.
  4. Иллариошкин С.Н., Власенко А.Г., Федотова Е.Ю. Современные возможности идентификации латентной стадии нейродегенеративного процесса. Анналы клинической и экспериментальной неврологии 2013; 2: 39–50.
  5. Poewe W., Seppi K., Tanner C.M. et al. Parkinson disease. Nat Rev Dis Primers 2017; 3: 17013. doi: 10.1038/nrdp.2017.13. PMID: 28332488.
  6. Postuma R.B., Berg D., Stern M. et al. MDS clinical diagnostic criteria for Parkinson's disease. Mov Disord 2015; 30: 1591–1601. doi: 10.1002/mds.26424. PMID: 26474316.
  7. Noyce A., Bandopadhyay R. Parkinson’s disease: basic pathomechanisms and a clinical overview. Adv Neurobiol 2017; 15: 55–92. doi: 10.1007/978-3-319-57193-5_3. PMID: 28674978.
  8. Селихова М.В., Катунина Е.А., Воун А. Позитронная эмиссионная и однофотонная эмиссионная компьютерная томография в оценке состояния моноаминергических систем мозга при экстрапирамидных расстройствах. Анналы клинической и экспериментальной неврологии 2019; 13(2): 69 – 78. doi: 10.25692/ACEN.2019.2.8.
  9. Brooks D.J. Molecular imaging of dopamine transporters. Ageing Res Rev 2016; 30: 114–121. doi: 10.1016/j.arr.2015.12.009. PMID: 26802555.
  10. Piccini P., Whone A. Functional brain imaging in the differential diagnosis of Parkinson's disease. Lancet Neurol 2004; 3: 284–290. doi: 10.1016/S1474-4422(04)00736-7. PMID: 15099543.
  11. Loane C., Polities M. Positron emission tomography neuroimaging in Parkinson’s disease. Am J Transl Res 2011; 3: 323–341. PMID: 21904653.
  12. Berg D., Behnke S., Walter U. Application of transcranial sonography in extrapyramidal disorder: updated recommendation. Ultraschall Med 2006; 27: 12−19. doi: 10.1055/s-2005-858962. PMID: 16470475.
  13. Berardelli A., Wenning G.K., Antonini A. et al. EFNS/MDS-ES/ENS [corrected] recommendations for the diagnosis of Parkinson's disease. Eur J Neurol 2013; 20: 16–34. doi: 10.1111/ene.12022 PMID: 23279440.
  14. Shafieesabet A., Fereshtehnejad S.M., Shafieesabet A. et al. Hyperechogenicity of substantia nigra for differential diagnosis of Parkinson's disease: A meta-analysis. Parkinsonism Relat Disord 2017; 42: 1–11. doi: 10.1016/j.parkreldis.2017.06.006. PMID: 28647434.
  15. Иллариошкин С.Н., Чечеткин А.О., Федотова Е.Ю. Транскраниальная сонография при экстрапирамидных заболеваниях. М.: АТМО, 2014. 176 с.
  16. Heim B., Krismer F., De Marzi R., Seppi K. Magnetic resonance imaging for the diagnosis of Parkinson’s disease. J Neural Transm 2017; 124: 915–964. doi: 10.1007/s00702-017-1717-8 PMID: 28378231.
  17. Alonso B.C., Hidalgo-Tobón C.C., Menéndez-González M. et al. Magnetic resonance techniques applied to the diagnosis and treatment of Parkinson’s disease. Front Neurol 2015; 6: 146. doi: 10.3389/fneur.2015.00146. PMID: 26191037.
  18. Müller H.-P., Kassubek J. Computerized magnetic resonance imaging-based neuroimaging of neurodegenerative diseases. Front Neurol 2019; 10: 237. doi: 10.3389/fneur.2019.00237. PMID: 30930844.
  19. Damier P., Hirsch E.С., Agid Y., Graybiel A.M. The substantia nigra of the human brain. II. Patterns of loss of dopamine-containing neurons in Parkinson's disease. Brain 1999; 122; 1437–1448. doi: 10.1093/brain/122.8.1437. PMID: 10430830.
  20. Reiter E., Mueller C., Pinter B. et al. Dorsolateral nigral hyperintensity on 3.0T susceptibility-weighted imaging in neurodegenerative Parkinsonism. Mov Disord 2015; 30: 1068–1076. doi: 10.1002/mds.26171. PMID: 25773707.
  21. Schwarz S.T., Mouginb O., Xinga Y. et al. Parkinson's disease related signal change in the nigrosomes 1–5 and the substantia nigra using T2* weighted 7T MRI. Neuroimage Clin 2018; 19: 683–689. doi: 10.1016/j.nicl.2018.05.027. PMID: 29872633.
  22. Blazejewska A.I., Schwarz S.T. Visualization of nigrosome 1 and its loss in PD. Pathoanatomical correlation and in vivo 7 T MRI. Neurology 2013; 81: 534–540. doi: 10.1212/WNL.0b013e31829e6fd2. PMID: 23843466.
  23. Jin L., Wang J., Wang C. et al. Combined visualization of nigrosome-1 and neuromelanin in the substantia nigra using 3T MRI for the differential diagnosis of essential tremor and de novo Parkinson’s disease. Front Neurol 2019; 10: 100. doi: 10.3389/fneur.2019.00100. PMID: 30809189.
  24. Noh Y., Sung Y.H., Lee J. Nigrosome 1 detection at 3T MRI for the diagnosis of early-stage idiopathic Parkinson disease: Assessment of diagnostic accuracy and agreement on imaging asymmetry and clinical laterality. AJNR Am J Neuroradiol 2015; 36: 2010–2016. doi: 10.3174/ajnr.A4412. PMID: 26294646.
  25. Schwarz S.T., Xing Y., Naidu S. et al. Protocol of a single group prospective observational study on the diagnostic value of 3T susceptibility weighted MRI of nigrosome-1 in patients with parkinsonian symptoms: the N3iPD study (nigrosomal iron imaging in Parkinson’s disease). BMJ Open 2017; 7: e016904. doi: 10.1136/bmjopen-2017-016904. PMID: 29247084.
  26. Meijer F.J.A., Goraj B., Bloemc B.R., Esselink R.A.J. Clinical application of brain MRI in the diagnostic work-up of parkinsonism. J Parkinsons Dis 2017; 7: 211–217. doi: 10.3233/JPD-150733. PMID: 28282809.
  27. Schmidt M.A., Engelhorn T., Marxreiter F. et al. Ultra high-field SWI of the substantia nigra at 7T: reliability and consistency of the swallow-tail sign. BMC Neurol 2017; 17: 194. doi: 10.1186/s12883-017-0975-2. PMID: 29073886.
  28. Schwarz S.T., Afzal M., Morgan P.S. et al. The ‘Swallow tail’ appearance of the healthy nigrosome – a new accurate test of Parkinson’s disease: A case-control and retrospective cross-sectional MRI study at 3T. PlosOne 2014; 9: e93814. doi: 10.1371/journal.pone.0093814. PMID: 24710392.
  29. Gramsch C., Reuter I., Kraff O., Nigrosome 1 visibility at susceptibility weighted 7T MRI — a dependable diagnostic marker for Parkinson's disease or merely an inconsistent age-dependent imaging finding? Plos One 2017; 12: e0185489. doi: 10.1371/journal.pone.0185489. PMID: 29016618.
  30. Lehericy S., Bardinet E., Poupon C. et al. 7 Tesla magnetic resonance imaging: a closer look at substantia nigra anatomy in Parkinson’s disease. Mov Disord 2014; 29: 1574–1581. doi: 10.1002/mds.26043. PMID: 25308960.
  31. Cosottini M., Frosini D., Pesaresi I. et al. MR imaging of the substantia nigra at 7 T enables diagnosis of Parkinson disease. Radiology. 2014; 271: 831–838. doi: 10.1148/radiol.14131448. PMID: 24601752.
  32. Gao P., Zhou P.Y., Wang P.Q. et al. Universality analysis of the existence of substantia nigra ‘swallow tail’ appearance of non-Parkinson patients in 3T SWI. Eur Rev Med Pharmacol Sci 2016; 20: 1307–1314. PMID: 27097951.
  33. Sung Y.H., Noh Y., Lee J., Kim E.Y. Drug-induced Parkinsonism versus idiopathic Parkinson disease: utility of nigrosome 1 with 3-T imaging. Radiology 2016; 279: 849–858. doi: 10.1148/radiol.2015151466. PMID: 26690908.
  34. Frosini D., Cosottini M., Volterrani D., Ceravolo R. Neuroimaging in Parkinson’s disease: focus on substantia nigra and nigro-striatal projection. Curr Opin Neurol 2017, 30: 416–426. doi: 10.1097/WCO.0000000000000463. PMID: 28537985.
  35. Pavese N., Tai Y.E. Nigrosome imaging and neuromelanin sensitive MRI in diagnostic evaluation of parkinsonism. Mov Disord Clin Pract 2018; 5: 131–140. doi: 10.1002/mdc3.12590. PMID: 30363419.
  36. Mahlknecht P., Krismer F., Poewe W., Seppi K. Meta-analysis of dorsolateral nigral hyperintensity on magnetic resonance imaging as a marker for Parkinson’s disease. Mov Disord 2017; 32: 619–623. doi: 10.1002/mds.26932. PMID: 28151553.
  37. Bae Y.J., Kim J.M., Kim E. et al. Loss of nigral hyperintensity on 3 Tesla MRI of parkinsonism: comparison with (123) I-FP-CIT SPECT. Mov Disord 2016; 31: 684–692. doi: 10.1002/mds.26584. PMID: 26990970.
  38. Kim J.M., Jeong H.J., Bae Y.J. et al. Loss of substantia nigra hyperintensity on 7 Tesla MRI of Parkinson’s disease, multiple system atrophy, and progressive supranuclear palsy. Parkinsonism Relat Disord 2016; 26: 47–54. doi: 10.1016/j.parkreldis.2016.01.023. PMID: 26951846.
  39. Haacke E.M., Liu S., Buch S. et al. Quantitative susceptibility mapping: current status and future directions. Magn Reson Imaging 2015; 33: 1–25. doi: 10.1016/j.mri.2014.09.004. PMID: 25267705.
  40. Postuma R.B., Berg D., Stern M. et al. MDS clinical diagnostic criteria for Parkinson's disease. Mov Disord 2015; 30: 1591–1601. doi: 10.1002/mds.26424. PMID: 26474316.
  41. Иллариошкин С.Н., Иванова-Смоленская И.А. Дрожательные гиперкинезы. Руководство для врачей. М.: Атмосфера, 2011. 360 c.
  42. Speelman P.B., de Haan R.J., CARPA-study group. Clinical heterogeneity in newly diagnosed Parkinson’s disease. J Neurol 2008; 255: 716–722. doi: 10.1007/s00415-008-0782-1. PMID: 18344057.
  43. Zecca L., Tampellini D., Gerlach M. et al. Substantia nigra neuromelanin: structure, synthesis, and behavior. Mol Pathol 2001; 54: 414–418. PMID: 11724917.
  44. Sasaki M., Shibata E., Tohyama K. et al. Neuromelanin magnetic resonance imaging of locus ceruleus and substantia nigra in Parkinson’s disease. Neuroreport 2006; 17: 1215–1218. doi: 10.1097/01.wnr.0000227984.84927.a7. PMID: 16837857.
  45. Kashihara K., Shinya T., Higaki F. Reduction of neuromelanin-positive nigral volume in patients with MSA, PSP and CBD. Intern Med 2011; 50: 1683–1687. doi: 10.2169/internalmedicine.50.5101. PMID: 21841326.
  46. Ohtsuka C., Sasaki M., Konno K. et al. Changes in substantia nigra and locus coeruleus in patients with early-stage Parkinson’s disease using neuromelanin-sensitive MR imaging. Neurosci Lett 2013; 541: 93–98 doi: 10.1016/j.neulet.2013.02.012. PMID: 23428505.
  47. Matsuura K., Maeda M., Tabei K.I. et al. A longitudinal study of neuromelanin-sensitive magnetic resonance imaging in Parkinson’s disease. Neurosci Lett 2016; 633: 112–117. doi: 10.1016/j.neulet.2016.09.011. PMID: 27619539.
  48. Schwarz S.T., Xing Y., Tomar P. et al. In vivo assessment of brainstem depigmentation in Parkinson disease: potential as a severity marker for multicenter studies. Radiology 2017; 283: 789–798 doi: 10.1148/radiol.2016160662. PMID: 27820685.
  49. Reimão S., Ferreira S., Nunes R.G. et al. Magnetic resonance correlation of iron content with neuromelanin in the substantia nigra of early-stage Parkinson’s disease. Eur J Neurol 2016; 23: 368–374. doi: 10.1111/ene.12838. PMID: 26518135.
  50. Kashihara K., Shinya T., Higaki F. Neuromelanin magnetic resonance imaging of nigral volume loss in patients with Parkinson's disease. J Clin Neurosci 2011; 18: 1093–1096. doi: 10.1016/j.jocn.2010.08.043. PMID: 21719292.
  51. Reimão S., Pita P., Neutel D. et al. Substantia nigra neuromelanin-MR imaging differentiates essential tremor from Parkinson’s disease. Mov Disord 2015; 30: 953–959. doi: 10.1002/mds.26182. PMID: 25758364.
  52. Wang J., Li Y., Huang Z. et al. Neuromelanin-sensitive magnetic resonance imaging features of the substantia nigra and locus coeruleus in de novo Parkinson’s disease and its phenotypes. Eur J Neurol 2018; 25: 949–973. doi: 10.1111/ene.13628. PMID: 29520900.
  53. Castellanos G., Fernández-Seara V.A., Lorenzo-Betancor O. et al. Automated neuromelanin imaging as a diagnostic biomarker for Parkinson’s disease. Mov Disord 2015; 30: 945–952. doi: 10.1002/mds.26201. PMID: 25772492.
  54. Isaias I.U., Trujillo P., Summers P. et al. Neuromelanin imaging and dopaminergic loss in Parkinson’s disease. Front Aging Neurosci 2016; 8: 196. doi: 10.3389/fnagi.2016.00196. PMID: 27597825.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Illarioshkin S.N., Konovalov R.N., Fedotova E.Y., Moskalenko A.N., 2019

Creative Commons License
Эта статья доступна по лицензии Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».