Therapeutic potential of mesenchymal stem cells and stem cell-derived extracellular vesicles in tuberculosis of various localizations: A review

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Experimental and clinical studies using cell therapy are very popular. Mesenchymal stem cells (MSCs) and stem cell-derived extracellular vesicles (EV) are used as one of the components of therapy in these researches. The action of MSCs is mediated by the release of EV which play a direct role in the implementation of several important biological processes: angiogenesis, proliferation, modulation of the inflammatory process and immune response, inhibition of cellular apoptosis, etc. These properties of MSCs and stem cell-derived EV are of interest in the treatment of tuberculosis infection, because an integral part of the pathogenesis of tuberculosis is the creation of specific granulomas and the formation of fibrosis.

About the authors

Veronika V. Shumko

Saint Petersburg State Research Institute of Phthisiopulmonology; Saint Petersburg State University

Email: ivanova.yana803@gmail.com
ORCID iD: 0009-0008-6843-1145

Intern

Russian Federation, Saint Petersburg; Saint Petersburg

Andrei I. Gorelov

Saint Petersburg State University

Email: ivanova.yana803@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-2858-5317

D. Sci. (Med.), Prof.

Russian Federation, Saint Petersburg

Anna N. Remezova

Saint Petersburg State Research Institute of Phthisiopulmonology

Email: ivanova.yana803@gmail.com
ORCID iD: 0000-0001-8145-4159

Graduate Student, Res. Assist.

Saint Petersburg

Yanina G. Ivanova

Saint Petersburg State University

Author for correspondence.
Email: ivanova.yana803@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-4885-8095

Resident

Russian Federation, Saint Petersburg

Alexandr N. Muraviov

Saint Petersburg State Research Institute of Phthisiopulmonology; Saint Petersburg Medico-Social Institute

Email: ivanova.yana803@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-6974-5305

Cand. Sci. (Med.)

Russian Federation, Saint Petersburg; Saint Petersburg

Natalia M. Yudintceva

Institute of Cytology of the Russian Academy of Sciences

Email: ivanova.yana803@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-7357-1571

Cand. Sci. (Biol.)

Russian Federation, Saint Petersburg

Tatiana I. Vinogradova

Saint Petersburg State Research Institute of Phthisiopulmonology

Email: ivanova.yana803@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-5234-349X

D. Sci. (Med.), Prof.

Russian Federation, Saint Petersburg

Anna A. Gorelova

Saint Petersburg State Research Institute of Phthisiopulmonology; Saint Petersburg State University

Email: ivanova.yana803@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-7010-7562

Senior Res. Officer, Assoc. Prof.

Russian Federation, Saint Petersburg; Saint Petersburg

References

  1. Honmou O, Yamashita T, Morita T, et al. Intravenous infusion of auto serum-expanded autologous mesenchymal stem cells in spinal cord injury patients: 13 case series. Clin Neurol Neurosurg. 2021;203:106565. doi: 10.1016/j.clineuro.2021.106565
  2. Nakazaki M, Morita T, Lankford KL, et al. Small extracellular vesicles released by infused mesenchymal stromal cells target M2 macrophages and promote TGF-β upregulation, microvascular stabilization and functional recovery in a rodent model of severe spinal cord injury. J Extracell Vesicles. 2021;10(11):e12137. doi: 10.1002/jev2.12137
  3. Ahn SY, Sung DK, Kim YE, et al. Brain-derived neurotropic factor mediates neuroprotection of mesenchymal stem cell-derived extracellular vesicles against severe intraventricular hemorrhage in newborn rats. Stem Cells Transl Med. 2021;10(3):374-84. doi: 10.1002/sctm.20-0301
  4. Warnecke A, Harre J, Staecker H, et al. Extracellular vesicles from human multipotent stromal cells protect against hearing loss after noise trauma in vivo. Clin Transl Med. 2020;10(8):e262. doi: 10.1002/ctm2.262
  5. Balbi C, Vassalli G. Exosomes: Beyond stem cells for cardiac protection and repair. Stem Cells. 2020;38(11):1387-99. doi: 10.1002/stem.3261
  6. Loyer X, Zlatanova I, Devue C, et al. Intra-Cardiac Release of Extracellular Vesicles Shapes Inflammation Following Myocardial Infarction. Circ Res. 2018;123(1):100-6. doi: 10.1161/CIRCRESAHA.117.311326
  7. Cheng M, Yang J, Zhao X, et al. Circulating myocardial microRNAs from infarcted hearts are carried in exosomes and mobilise bone marrow progenitor cells. Nat Commun. 2019;10(1):959. doi: 10.1038/s41467-019-08895-7
  8. Mayourian J, Cashman TJ, Ceholski DK, et al. Experimental and Computational Insight Into Human Mesenchymal Stem Cell Paracrine Signaling and Heterocellular Coupling Effects on Cardiac Contractility and Arrhythmogenicity. Circ Res. 2017;121(4):411-23. doi: 10.1161/CIRCRESAHA.117.310796
  9. Gelberman RH, Linderman SW, Jayaram R, et al. Combined Administration of ASCs and BMP-12 Promotes an M2 Macrophage Phenotype and Enhances Tendon Healing. Clin Orthop Relat Res. 2017;475(9):2318-31. doi: 10.1007/s11999-017-5369-7
  10. Shen H, Yoneda S, Abu-Amer Y, et al. Stem cell-derived extracellular vesicles attenuate the early inflammatory response after tendon injury and repair. J Orthop Res. 2020;38(1):117-27. doi: 10.1002/jor.24406
  11. Zhang S, Chuah SJ, Lai RC, et al. MSC exosomes mediate cartilage repair by enhancing proliferation, attenuating apoptosis and modulating immune reactivity. Biomaterials. 2018;156:16-27. doi: 10.1016/j.biomaterials.2017.11.028
  12. Woo CH, Kim HK, Jung GY, et al. Small extracellular vesicles from human adipose-derived stem cells attenuate cartilage degeneration. J Extracell Vesicles. 2020;9(1):1735249. doi: 10.1080/20013078.2020.1735249
  13. Zheng J, Wang Q, Leng W, et al. Bone marrow derived mesenchymal stem cell conditioned medium attenuates tubulointerstitial fibrosis by inhibiting monocyte mobilization in an irreversible model of unilateral ureteral obstruction. Mol Med Rep. 2018;17(6):7701-7. doi: 10.3892/mmr.2018.8848
  14. Орлова Н.В., Муравьев А.Н., Виноградова Т.И., и др. Клеточные технологии в реконструктивной хирургии мочевого пузыря. Медицинский Альянс. 2015;(1):149 [Orlova NV, Muraviev AN, Vinogradova TI, et al. Kletochnye tekhnologii v rekonstruktivnoi khirurgii mochevogo puzyria. Meditsinskii Al'ians. 2015;(1):149 (in Russian)].
  15. Grange C, Tritta S, Tapparo M, et al. Stem cell-derived extracellular vesicles inhibit and revert fibrosis progression in a mouse model of diabetic nephropathy. Sci Rep. 2019;9(1):4468. doi: 10.1038/s41598-019-41100-9
  16. He J, Wang Y, Sun S, et al. Bone marrow stem cells-derived microvesicles protect against renal injury in the mouse remnant kidney model. Nephrology (Carlton). 2012;17(5):493-500. doi: 10.1111/j.1440-1797.2012.01589.x
  17. Гусейнова Ф.М., Виноградова Т.И., Заболотных Н.В., и др. Влияние клеточной терапии мезенхимными клетками стромы костного мозга на процессы репарации при экспериментальном туберкулезном сальпингите. Медицинский Альянс. 2017;(3):35-44 [Guseinova FM, Vinogradova TI, Zabolotnykh NV, et al. The impact of cellular therapy with mesenchymal stem cells of bone marrow on reparation at experimental tuberculous salpingitis. Meditsinskii Al'ians. 2020;(4):35-44 (in Russian)].
  18. Eirin A, Zhu XY, Puranik AS, et al. Mesenchymal stem cell-derived extracellular vesicles attenuate kidney inflammation. Kidney Int. 2017;92(1):114-24. doi: 10.1016/j.kint.2016.12.023
  19. Bruno S, Chiabotto G, Favaro E, et al. Role of extracellular vesicles in stem cell biology. Am J Physiol Cell Physiol. 2019;317(2):C303-13. doi: 10.1152/ajpcell.00129.2019
  20. Yuan QL, Zhang YG, Chen Q. Mesenchymal Stem Cell (MSC)-Derived Extracellular Vesicles: Potential Therapeutics as MSC Trophic Mediators in Regenerative Medicine. Anat Rec (Hoboken). 2020;303(6):1735-42. doi: 10.1002/ar.24186
  21. Bohlbro AS, Hvingelby VS, Rudolf F, et al. Active case-finding of tuberculosis in general populations and at-risk groups: a systematic review and meta-analysis. Eur Respir J. 2021;58(4). doi: 10.1183/13993003.00090-2021
  22. Muneer A, Macrae B, Krishnamoorthy S, Zumla A. Urogenital tuberculosis – epidemiology, pathogenesis and clinical features. Nat Rev Urol. 2019;16(10):573-98. doi: 10.1038/s41585-019-0228-9
  23. Furin J, Cox H, Pai M. Tuberculosis. Lancet. 2019;393(10181):1642-56. doi: 10.1016/S0140-6736(19)30308-3
  24. Hur YH, Cerione RA, Antonyak MA. Extracellular vesicles and their roles in stem cell biology. Stem Cells. 2020;38(4):469-76. doi: 10.1002/stem.3140
  25. Bruno S, Tapparo M, Collino F, et al. Renal Regenerative Potential of Different Extracellular Vesicle Populations Derived from Bone Marrow Mesenchymal Stromal Cells. Tissue Eng Part A. 2017;23(21-22):1262-73. doi: 10.1089/ten.TEA.2017.0069
  26. Baek G, Choi H, Kim Y, et al. Mesenchymal Stem Cell-Derived Extracellular Vesicles as Therapeutics and as a Drug Delivery Platform. Stem Cells Transl Med. 2019;8(9):880-6. doi: 10.1002/sctm.18-0226
  27. Marar C, Starich B, Wirtz D. Extracellular vesicles in immunomodulation and tumor progression. Nat Immunol. 2021;22(5):560-70. doi: 10.1038/s41590-021-00899-0
  28. Harrell CR, Jovicic N, Djonov V, et al. Mesenchymal Stem Cell-Derived Exosomes and Other Extracellular Vesicles as New Remedies in the Therapy of Inflammatory Diseases. Cells. 2019;8(12). doi: 10.3390/cells8121605
  29. Joshi L, Chelluri LK, Gaddam S. Mesenchymal Stromal Cell Therapy in MDR/XDR Tuberculosis: A Concise Review. Arch Immunol Ther Exp (Warsz). 2015;63(6):427-33. doi: 10.1007/s00005-015-0347-9
  30. Yates AG, Pink RC, Erdbrügger U, et al. In sickness and in health: The functional role of extracellular vesicles in physiology and pathology in vivo: Part II: Pathology: Part II: Pathology. J Extracell Vesicles. 2022;11(1):e12190. doi: 10.1002/jev2.12190
  31. Guo H, Su Y, Deng F. Effects of Mesenchymal Stromal Cell-Derived Extracellular Vesicles in Lung Diseases: Current Status and Future Perspectives. Stem Cell Rev Rep. 2021;17(2):440-58. doi: 10.1007/s12015-020-10085-8
  32. Tieu A, Hu K, Gnyra C, et al. Mesenchymal stromal cell extracellular vesicles as therapy for acute and chronic respiratory diseases: A meta-analysis. J Extracell Vesicles. 2021;10(12):e12141. doi: 10.1002/jev2.12141
  33. Dinh PC, Paudel D, Brochu H, et al. Inhalation of lung spheroid cell secretome and exosomes promotes lung repair in pulmonary fibrosis. Nat Commun. 2020;11(1):1064. doi: 10.1038/s41467-020-14344-7
  34. Maremanda KP, Sundar IK, Rahman I. Protective role of mesenchymal stem cells and mesenchymal stem cell-derived exosomes in cigarette smoke-induced mitochondrial dysfunction in mice. Toxicol Appl Pharmacol. 2019;385:114788. doi: 10.1016/j.taap.2019.114788
  35. Schwartz YS, Belogorodtsev SN, Filimonov PN, et al. BCG infection in mice is promoted by naïve mesenchymal stromal cells (MSC) and suppressed by poly(A:U)-conditioned MSC. Tuberculosis (Edinb). 2016;101:130-6. doi: 10.1016/j.tube.2016.09.005
  36. Nenasheva T, Nikolaev A, Diykanov D, et al. The introduction of mesenchymal stromal cells induces different immunological responses in the lungs of healthy and M. tuberculosis infected mice. PLoS One. 2017;12(6):e0178983. doi: 10.1371/journal.pone.0178983
  37. Jain N, Kalam H, Singh L, et al. Mesenchymal stem cells offer a drug-tolerant and immune-privileged niche to Mycobacterium tuberculosis. Nat Commun. 2020;11(1):3062. doi: 10.1038/s41467-020-16877-3
  38. Aqdas M, Singh S, Amir M, et al. Cumulative Signaling Through NOD-2 and TLR-4 Eliminates the Mycobacterium Tuberculosis Concealed Inside the Mesenchymal Stem Cells. Front Cell Infect Microbiol. 2021;11:669168. doi: 10.3389/fcimb.2021.669168
  39. Taghavi-Farahabadi M, Mahmoudi M, Mahdaviani SA, et al. Improving the function of neutrophils from chronic granulomatous disease patients using mesenchymal stem cells' exosomes. Hum Immunol. 2020;81(10-11):614-24. doi: 10.1016/j.humimm.2020.05.009
  40. Ерохин В.В., Васильева И.А, Коноплянников А.Г., и др. Системная трансплантация аутологичных мезенхимальных стволовых клеток костного мозга в лечении больных множественным лекарственно-устойчивым туберкулезом легких. Проблемы туберкулеза и болезней легких. 2008;(10):3-6 [Erokhin VV, Vasil'eva IA, Konopliannikov AG, et al. Systemic transplantation of autologous mesenchymal stem cells of the bone marrow in the treatment of patients with multidrug-resistant pulmonary tuberculosis. Probl Tuberk Bolezn Legk. 2008;(10):3-6 (in Russian)].
  41. Parida SK, Madansein R, Singh N, et al. Cellular therapy in tuberculosis. Int J Infect Dis. 2015;32:32-8. doi: 10.1016/j.ijid.2015.01.016
  42. Skrahin A, Ahmed RK, Ferrara G, et al. Autologous mesenchymal stromal cell infusion as adjunct treatment in patients with multidrug and extensively drug-resistant tuberculosis: an open-label phase 1 safety trial. Lancet Respir Med. 2014;2(2):108-22. doi: 10.1016/S2213-2600(13)70234-0
  43. Skrahin A, Jenkins HE, Hurevich H, et al. Effectiveness of a novel cellular therapy to treat multidrug-resistant tuberculosis. J Clin Tuberc Other Mycobact Dis. 2016;4:21-7. doi: 10.1016/j.jctube.2016.05.003
  44. Yan K, Xu G, Li Z. MicroRNA-20b carried by mesenchymal stem cell-derived extracellular vesicles protects alveolar epithelial type II cells from Mycobacterium tuberculosis infection in vitro. Infect Genet Evol. 2022;101:105292. doi: 10.1016/j.meegid.2022.105292
  45. Муравьев А.Н., Орлова Н.В., Горелова А.А., и др. Возможности тканевой инженерии и клеточных технологий в коррекции патологии органов мочевыделительной системы: анализ литературы и собственный опыт. Медицинский Альянс. 2022;10(4):79-86 [Muraviev AN, Orlova NV, Gorelova AA, et al. Tissue engineering and cell technologies: how these can help in correction of urinary system pathologies. Literature review and own experience. Meditsinskii Al'ians. 2022; 10(4):79-86 (in Russian)].
  46. Muraviov AN, Vinogradova TI, Remezova AN, et al. The Use of Mesenchymal Stem Cells in the Complex Treatment of Kidney Tuberculosis (Experimental Study). Biomedicines. 2022;10(12):3062. doi: 10.3390/biomedicines10123062
  47. Li H, Ding Y, Huang J, et al. Angiopep-2 Modified Exosomes Load Rifampicin with Potential for Treating Central Nervous System Tuberculosis. Int J Nanomedicine. 2023;18:489-503. doi: 10.2147/IJN.S395246
  48. Mehaffy C, Kruh-Garcia NA, Graham B, et al. Identification of Mycobacterium tuberculosis Peptides in Serum Extracellular Vesicles from Persons with Latent Tuberculosis Infection. J Clin Microbiol. 2020;58(6). doi: 10.1128/JCM.00393-20
  49. Lu G, Jiang X, Wu A, et al. Two Small Extracellular Vesicle sRNAs Derived From Mycobacterium tuberculosis Serve as Diagnostic Biomarkers for Active Pulmonary Tuberculosis. Front Microbiol. 2021;12:642559. doi: 10.3389/fmicb.2021.642559
  50. Mohammadzadeh R, Ghazvini K, Farsiani H, Soleimanpour S. Mycobacterium tuberculosis extracellular vesicles: exploitation for vaccine technology and diagnostic methods. Crit Rev Microbiol. 2021;47(1):13-33. doi: 10.1080/1040841X.2020.1830749
  51. Mehaffy C, Ryan JM, Kruh-Garcia NA, Dobos KM. Extracellular Vesicles in Mycobacteria and Tuberculosis. Front Cell Infect Microbiol. 2022;12:912831. doi: 10.3389/fcimb.2022.912831
  52. Sun YF, Pi J, Xu JF. Emerging Role of Exosomes in Tuberculosis: From Immunity Regulations to Vaccine and Immunotherapy. Front Immunol. 2021;12:628973. doi: 10.3389/fimmu.2021.628973

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2024 Consilium Medicum

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-ShareAlike 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».