Организация структурных компонентов лимфатической системы матки вне и во время беременности (обзор литературы)

Обложка

Цитировать

Полный текст

Аннотация

Матка по своему строению является уникальным органом, эндометрий которого подвергается постоянным циклическим изменениям с наступлением полового созревания организма. Сравнительно мало что известно о наличии лимфатических сосудов в эндометрии матки в случае протекания беременности или вне этого состояния, хотя установлено наличие лимфатических сосудов в миометрии и периметрии. Если учитывать важность лимфатических сосудов в других органах и тканях, то циркуляция лимфы по ним может играть ключевую роль в установлении и поддержании беременности. Цель работы – обобщить литературные данные о наличии структурных компонентов лимфатической системы в стенке матки вне и во время беременности. Поиск литературы по теме работы проведен с использованием баз данных e-library и Pubmed до 12.11.2025 г. включительно в соответствии с методологией PRISMA. На ранних сроках беременности (I триместр) происходит лимфангиогенез в эндометрии матки, стимулируемый цитотрофобластами и NK-клетками, что обеспечивает отток межклеточной жидкости и защищает плод от запуска реакции отторжения. Показано, что человеческие трофобласты вырабатывают молекулы, способствующие образованию лимфатических сосудов в эндометрии матки при беременности, такие как VEGF-C, Ang-2, а также D2-40 и LYVE-1. На поздних сроках беременности (II и III триместры) в зрелой плаценте не обнаруживаются лимфатические сосуды, что может быть связано с активным подавлением их роста (антилимфангиогенез). При этом ни один из основных лимфатических маркеров – PROX-1, VEGFR-3, LYVE1 и D2-40 – не экспрессируется эндотелиальными клетками сосудов плаценты, что позволяет предположить, что с развитием беременности роль маркеров лимфангиогенеза, скорее всего, уменьшается, но для подтверждения этого требуются дополнительные экспериментальные исследования. Лимфоотток от миометрия и периметрия матки во время беременности совпадает с таковым вне беременности.

Об авторах

Елена Николаевна Морозова

Белгородский государственный национальный исследовательский университет

Автор, ответственный за переписку.
Email: tiger2910@rambler.ru
ORCID iD: 0000-0002-6117-080X

кандидат медицинских наук, доцент, доцент кафедры анатомии и гистологии человека

Россия, Белгород

Анастасия Витальевна Карпикова

Белгородский государственный национальный исследовательский университет

Email: karp5002@mail.ru
ORCID iD: 0009-0005-6170-5754

студентка, специальность «Лечебное дело»

Россия, Белгород

Виталий Николаевич Морозов

Белгородский государственный национальный исследовательский университет

Email: vitaliyymorozov85@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-1169-4285

доктор медицинских наук, доцент, доцент кафедры анатомии и гистологии человека

Россия, Белгород

Список литературы

  1. Mehrara B.J., Radtke A.J., Randolph G.J., Wachter B.T., Greenwel P., Rovira I.I. et al. The emerging importance of lymphatics in health and disease: an NIH workshop report. J Clin Invest. 2023;133(17):e171582. doi: 10.1172/JCI171582.
  2. Mikhael M., Khan Y.S. Anatomy, Abdomen and Pelvis: Lymphatic Drainage. 2023. In: StatPearls [Internet]. Treasure Island (FL): StatPearls Publishing, 2025.
  3. Tsukiji N., Suzuki-Inoue K. Impact of Hemostasis on the Lymphatic System in Development and Disease. Arterioscler Thromb Vasc Biol. 2023;43(10):1747–1754. doi: 10.1161/ATVBAHA.123.318824.
  4. Hsu M.C., Itkin M. Lymphatic Anatomy. Tech Vasc Interv Radiol. 2016;19(4):247–254. doi: 10.1053/j.tvir.2016.10.003.
  5. Fu X., Wu X., Liu D., Zhang C., Xie H., Wang Y. et al. Practice and exploration of the ''student-centered" multielement fusion teaching mode in human anatomy Randomized Controlled Trial. Surg Radiol Anat. 2022;44(1):15–23. doi: 10.1007/s00276-021-02866-8.
  6. Wolfram-Gabel R. Anatomie du système lymphatique pelvien [Anatomy of the pelvic lymphatic system]. Cancer Radiother. 2013;17(5–6):549–552. French. doi: 10.1016/j.canrad.2013.05.010.
  7. Gasner A., Aatsha PA. Physiology, Uterus. 2023. In: StatPearls [Internet]. Treasure Island (FL): StatPearls Publishing, 2025.
  8. Koukourakis M.I., Giatromanolaki A., Sivridis E., Simopoulos C., Gatter K.C., Harris A.L. et al. LYVE-1 immunohistochemical assessment of lymphangiogenesis in endometrial and lung cancer. J Clin Pathol. 2005;58(2): 202–206. doi: 10.1136/jcp.2004.019174.
  9. Holesh J.E., Bass AN, Lord M. Physiology, Ovulation. 2023. In: StatPearls [Internet]. Treasure Island (FL): StatPearls Publishing, 2025.
  10. Togioka B.M., Tonismae T. Uterine Rupture. 2023. In: StatPearls [Internet]. Treasure Island (FL): StatPearls Publishing, 2025.
  11. Moher D., Liberati A., Tetzlaff J., Altman D.G. PRISMA Group. Preferred reporting items for systematic reviews and meta-analyses: the PRISMA statement. PLoS Med. 200921;6(7):e1000097. doi: 10.1371/journal.pmed.1000097.
  12. Red-Horse K. Lymphatic vessel dynamics in the uterine wall. Placenta. 2008;29(Suppl A):9–55. doi: 10.1016/j.placenta.2007.11.011.
  13. Yokomori H., Oda M., Kaneko F., Kawachi S., Tanabe M., Yoshimura K. et al. Lymphatic marker podoplanin/D2-40 in human advanced cirrhotic liver--re-evaluations of microlymphatic abnormalities. BMC Gastroenterol. 2010;10:131. doi: 10.1186/1471-230X-10-131.
  14. Ercoli A., Delmas V., Iannone V., Fagotti A., Fanfani F., Corrado G. et al. The lymphatic drainage of the uterine cervix in adult fresh cadavers: anatomy and surgical implications. Eur J Surg Oncol. 2010;36(3):298-303. doi: 10.1016/j.ejso.2009.06.009.
  15. Ueki M. Histologic study of endometriosis and examination of lymphatic drainage in and from the uterus. Am J Obstet Gynecol. 2011;165(1):201-209. doi: 10.1016/0002-9378(91)90252-m.
  16. Geppert B., Lönnerfors C., Bollino M., Arechvo A., Persson J. A study on uterine lymphatic anatomy for standardization of pelvic sentinel lymph node detection in endometrial cancer. Gynecol Oncol. 2017;145(2):256–261. doi: 10.1016/j.ygyno.2017.02.018.
  17. Kraima A.C., Derks M., Smit N.N., Van Munsteren J.C., Van der Velden J., Kenter G.G. et al. Lymphatic drainage pathways from the cervix uteri: implications for radical hysterectomy? Gynecol Oncol. 2014;132(1):107–113. doi: 10.1016/j.ygyno.2013.10.030
  18. Blackwell P., Fraser I. Superficial lymphatics in the functional zone of normal human endometrium. Microvasc Res. 1981;21:142e52. doi: 10.1016/0026-2862(81)90027-3.
  19. Uchino S., Ichikawa S., Okubo M., Nakamura Y., Iimura A. Methods of detection of lymphatics and their changes with oestrous cycle. Inter Angio. 1987;6:271e8.
  20. Rogers P.A., Donoghue J.F., Girling J.E. Endometrial lymphangiogensis. Placenta. 2008;29 Suppl A:S48–S54. doi: 10.1016/j.placenta.2007.09.009.
  21. Hey-Cunningham A.J., Peters K.M., Zevallos H.B., Berbic M., Markham R. et al. Angiogenesis, lymphangiogenesis and neurogenesis in endometriosis. Front Biosci (Elite Ed). 2013;1;5(3):1033–1056. doi: 10.2741/e682.
  22. Red-Horse K., Rivera J., Schanz A., Zhou Y., Winn V., Kapidzic M. et al. Cytotrophoblast induction of arterial apoptosis and lymphangiogenesis in an in vivo model of human placentation. J Clin Invest. 2006;116(10):2643–2652. doi: 10.1172/JCI27306.
  23. Ortega M.A., Saez M.A., Fraile-Martínez O., Asúnsolo Á., Pekarek L., Bravo C. et al. Increased Angiogenesis and Lymphangiogenesis in the Placental Villi of Women with Chronic Venous Disease during Pregnancy. Int J Mol Sci. 20203;21(7):2487. doi: 10.3390/ijms21072487.
  24. Becker J., Tchagou G.E., Schmidt S., Zelent C., Kahl F. et al. Absence of lymphatic vessels in term placenta. BMC Pregnancy Childbirth. 2020;29;20(1):380. doi: 10.1186/s12884-020-03073-w.
  25. Böckle B.C., Sölder E., Kind S., Romani N., Sepp N.T. DC-sign+ CD163+ macrophages expressing hyaluronan receptor LYVE-1 are located within chorion villi of the placenta. Placenta. 2008;29(2):187–192. doi: 10.1016/j.placenta.2007.11.003
  26. Onak Kandemir N., Barut F., Barut A., Birol İ.E., Dogan Gun B., Ozdamar S.O. Biological importance of podoplanin expression in chorionic villous stromal cells and its relationship to placental pathologies. Sci Rep. 2019;9(1):14230. doi: 10.1038/s41598-019-50652-9.
  27. Monaghan R.M., Page D.J., Ostergaard P., Keavney B.D. The physiological and pathological functions of VEGFR3 in cardiac and lymphatic development and related diseases. Cardiovasc Res. 2021;117(8):1877–1890. doi: 10.1093/cvr/cvaa291.
  28. Ridge K.M., Eriksson J.E., Pekny M., Goldman R.D. Roles of vimentin in health and disease. Genes Dev. 2022;1; 36(7-8):391–407. doi: 10.1101/gad.349358.122.
  29. Złotkowska A., Adamczyk S., Andronowska A. Presence of trophoblast in the uterine lumen affects VEGF-C expression in porcine endometrium. Theriogenology. 2019;125:216–223. doi: 10.1016/j.theriogenology.2018.11.007.
  30. Li W.N., Hsiao K.Y., Wang C.A., Chang N., Hsu P.L., Sun C.H. et al. Extracellular vesicle-associated VEGF-C promotes lymphangiogenesis and immune cells infiltration in endometriosis. Proc Natl Acad Sci USA. 2020;117(41): 25859–25868. doi: 10.1073/pnas.1920037117.
  31. Hashimoto I., Kodama J., Seki N., Hongo A., Yoshinouchi M., Okuda H. et al. Vascular endothelial growth factor-C expression and its relationship to pelvic lymph node status in invasive cervical cancer. Br J Cancer. 2001;85(1):93–7. doi: 10.1054/bjoc.2001.1846.
  32. Wu X., Liu N. The role of Ang/Tie signaling in lymphangiogenesis. Lymphology. 2010;43(2):59–72.
  33. Korhonen E.A., Murtomäki A., Jha S.K., Anisimov A., Pink A., Zhang Y. et al. Lymphangiogenesis requires Ang2/Tie/PI3K signaling for VEGFR3 cell-surface expression. J Clin Invest. 2022;132(15):e155478. doi: 10.1172/JCI155478.
  34. Bai R., Diao B., Li K., Xu X., Yang P. Serum Tie-1 is a Valuable Marker for Predicting the Progression and Prognosis of Cervical Cancer. Pathol Oncol Res. 2021;27:1610006. doi: 10.3389/pore.2021.1610006.
  35. Gordon E.J., Gale N.W., Harvey N.L. Expression of the hyaluronan receptor LYVE-1 is not restricted to the lymphatic vasculature; LYVE-1 is also expressed on embryonic blood vessels. Dev Dyn. 2008;237(7):1901–1909. doi: 10.1002/dvdy.21605.
  36. Motomura K., Hara M., Ito I., Morita H., Matsumoto K. Roles of human trophoblasts' pattern recognition receptors in host defense and pregnancy complications. J Reprod Immunol. 2023;156:103811. doi: 10.1016/j.jri.2023.103811.
  37. Freise L., Behncke R.Y., Allerkamp H.H., Sandermann T.H., Chu N.H., Funk E.M. et al. Three-Dimensional Histological Characterization of the Placental Vasculature Using Light Sheet Microscopy. Biomolecules. 2023; 17;13(6):1009. doi: 10.3390/biom13061009.
  38. Pawlak J.B., Bálint L., Lim L., Ma W., Davis R.B., Benyó Z. et al. Lymphatic mimicry in maternal endothelial cells promotes placental spiral artery remodeling. J Clin Invest. 2019;1;129(11):4912–4921. doi: 10.1172/JCI120446.
  39. Ding Y., Lv C., Zhou Y., Zhang H., Zhao L., Xu Y. et al. Vimentin loss promotes cancer proliferation through up-regulating Rictor/AKT/β-catenin signaling pathway. Exp Cell Res. 2021;405(1):112666. doi: 10.1016/j.yexcr.2021.112666.
  40. Langlois B., Belozertseva E., Parlakian A., Bourhim M., Gao-Li J., Blanc J. et al. Vimentin knockout results in increased expression of sub-endothelial basement membrane components and carotid stiffness in mice. Sci Rep. 2017;7(1):11628. doi: 10.1038/s41598-017-12024-z.
  41. Kulkarni R.M., Greenberg J.M., Akeson A.L. NFATc1 regulates lymphatic endothelial development. Mech Dev. 2009;126(5-6):350-365. doi: 10.1016/j.mod.2009.02.003.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Морозова Е.Н., Карпикова А.В., Морозов В.Н., 2025

Creative Commons License
Эта статья доступна по лицензии Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных

 

Используя сайт https://journals.rcsi.science, я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных») даю согласие на обработку персональных данных на этом сайте (текст Согласия) и на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика» (текст Согласия).