Mesozooplankton communities in deep-water areas of the Black Sea: are their composition and biomass regulated by the Ctenophore Mnemiopsis leidyi A. Agassiz, 1865?

Full Text

Будучи обязательным компонентом морских пелагических экосистем, хищный желетелый макрозоопланктон является важным элементом структурно-функциональной организации сообществ, основным трофическим конкурентом рыб-планктофагов, а также потребителем их икры и личинок. Из-за конкуренции и внешних условий популяции желетелых ежегодно развиваются неодинаково, чаще образуя максимумы обилия с приблизительной периодичностью в 20 лет (Condon et al., 2013). В немалой степени экспансии желетелых способствует эвтрофикация, сокращение популяций рыб, активное судоходство и изменение климата (Purcell et al., 2007). При этом “каскадные эффекты”ˮ могут качественно и количественно изменять нативные экосистемы (Vinogradov et al., 1999; Dinasquet et al., 2012).

Гребневик Mnemiopsis leidyi A. Agassiz, 1865, вселившийся в Черное море в 1980-х гг., к настоящему времени прочно вошел как компонент экосистемы во все южные (Черное, Азовское, Каспийское, Мраморное, Средиземное), а также некоторые западные (Северное и Балтийское) моря (Vinogradov et al., 1989; Studenikina et al., 1991; Ivanov et al., 2000; Shiganova et al., 2001, 2019; Javidpour et al., 2006; Boersma et al., 2007; Ghabooli et al., 2011). Быстрое освоение новых мест обитания свидетельствует, с одной стороны, о резко возросших рисках экологической интервенции, с другой – об экологическом оппортунизме данного вида, способного адаптироваться к крайне широким колебаниям биотических и абиотических условий.

С проникновением в Черное море в 1997–1998 гг. гребневика Beroe ovata Bruguière, 1789 (Konsulov, Kamburska, 1998), питающегося исключительно гребневиками-планктофагами, биомасса M. leidyi сократилась в глубоководных районах в среднем с 300–500 до ~50 г м^–2 (Kideys, 2002, Mutlu, 2009). На внешнем шельфе Севастопольской бухты она составляла в июне – августе 2002–2019 гг. 55–470 г м^–2 и зависела в основном от температуры поверхностного слоя моря (ТПМ) в январе – феврале (r = –0.55; p < 0.05) (Anninsky et al., 2022). Это означает, что в отличие от массовых видов тепловодного мезозоопланктона (Paracalanus parvus, Oithona davisae и др.) популяция гребневика развивалась сильнее в годы с холодной зимой, когда происходило активное конвективное перемешивание водных масс. Однако такое явление могло быть вызвано и тем, что в эти годы B. ovata появлялся в планктоне позже обычного (Anninsky et al., 2023) и M. leidyi имел больше времени для сезонной экспансии. Очевидно, что межгодовые флуктуации обилия и распределения M. leidyi – это результат комплексного влияния на его популяцию многих внешних факторов, в ряду которых первостепенное значение имеет обеспеченность пищей, температура морской воды и хищнический пресс со стороны B. ovata (Delpy et al., 2016; Vereschaka et al., 2019).

В отличие от районов шельфа, для которых ранее получены наиболее длинные временные ряды, характеризующие состояние сообществ желетелых организмов и их влияние на нижние трофические звенья (Финенко и др., 2021, Finenko et al., 2013, 2018a), глубоководная часть Черного моря оставалась в этом отношении недостаточно изученной (Vinogradov et al., 1999; Arashkevich et al., 2014). Здесь при абсолютном доминировании в биомассе мезозоопланктона копеподы Calanus euxinus (Arashkevich et al., 2014) и ином режиме циркуляции водных масс (Иванов, Белокопытов, 2011) для желетелых хищников формируются трофические условия, которые существенно отличаются от таковых в прибрежных районах. Имеет значение и то, что из-за продолжающегося потепления в Черноморском регионе (Новикова, Полонский, 2018; Востоков и др., 2019) в море в последние годы развились негативные процессы: повысилась температура холодного промежуточного слоя (ХПС), снизилась концентрация кислорода и насыщение им глубинных горизонтов, изменился биогенный режим верхней эпипелагиали (Видничук, Коновалов, 2021). Все эти явления могут иметь значение и для формирования популяций макрозоопланктона.

Цель настоящей работы: 1) оценка количественного потребления гребневиком M. leidyi мезозоопланктонных организмов в глубоководных районах Черного моря; 2) определение степени трофического влияния M. leidyi на состав и количественные показатели мезозоопланктонных сообществ.

Материалы и методы

В работе использован материал, собранный в ходе 110-го рейса НИС “Профессор Водяницкий” в период с 7 по 21 октября 2019 г. в западном (З) и восточном (В) глубоководных районах Черного моря (координаты 43°02–44°56 с. ш. и 32°10–38°40 в. д. (рис. 1).

 

Рис. 1. Станции планктонных работ в 110-м рейсе НИС “Профессор Водяницкий” в октябре 2019 г. Цифрами обозначены номера глубоководных станций, пунктиром – условное разделение района исследований на западный (З) и восточный (В) сектора

 

Пробы макрозоопланктона отбирались сетью Богорова – Расса (диаметр входного отверстия 80 см, размер ячеи 500 мкм). Исследование структуры и численности популяции M. leidyi проводили на 56 станциях (26 ст. на западе и 30 ст. на востоке), питания – на 26 станциях (12 ст. на западе, 14 ст. на востоке). Видовой и количественный состав пищи изучен у 167 особей M. leidyi с орально-аборальной длиной от 8 до 76 мм. На каждой станции с помощью зонда Sea-Bird’s 911 plus CTD (США) измеряли температуру, соленость и относительную плотность морской воды (σ_t). В районах с глубинами от 430 до 2160 м облавливали слой от нижней границы кислородной зоны (σ_t = 16.2), находившейся на глубине 93–157 м, до поверхности моря. Особей подсчитывали и измеряли непосредственно после вылова для последующего расчета биомассы. Для определения количественного и качественного состава пищи их фиксировали 2% раствором нейтрализованного боратами формалина. Таксономический состав жертв и их количество определяли в камере Богорова под микроскопом МБС-10 (Россия) при увеличении 8× (2-4). Для перехода от длины к массе тела организмов использовали известные размерно-весовые соотношения (Aleksandrov et al., 2014).

Пробы мезозоопланктона отбирались с помощью малой сети Джеди (диаметр входного отверстия 38 см, размер ячеи 140 мкм) тотальным ловом от поверхности до нижней границы кислородного слоя (σ_t = 16.2) на пяти станциях в западном и пяти станциях в восточном секторах. Пробы фиксировали 4% раствором нейтрализованного боратами формалина сразу после вылова и в дальнейшем изучали с использованием стандартной методики обработки проб (Aleksandrov et al., 2014).

На основе численности, состава и индивидуальной массы жертв рассчитывали их время переваривания гребневиком, его суточный рацион и освобожденный от организмов объем морской воды, обеспечивающий такое количество пищи. Облавливаемый объем (CR л экз.^–1 ч^–1) находили для всех доминирующих видов жертв и зоопланктона в целом по формуле

CR = N₁/N,

где N₁ – количество потребленных жертв данного вида (экз. ч^–1), N – их численность в планктоне (экз. л^–1).

Выедание мезозоопланктона гребневиком M. leidyi оценивали на основании рациона особей и размерной структуры популяции хищника, а также биомассы и состава мезозоопланктона в море. Так как зоопланктонных станций было меньше, чем станций, где изучали питание, расчет интенсивности выедания организмов проводили с учетом биомассы мезозоопланктона на ближайших станциях.

При переходе в расчетах от сырой массы к органическому углероду тела принимали, что у M. leidyi сухая масса тела составляет 2.2% от сырой, у зоопланктона – 20%, содержание углерода – 4% и 40% сухой массы соответственно (Финенко, Романова, 2000, Arashkevich et al., 2014).

Обеспеченность пищей M. leidyi оценивали, сопоставляя ассимилируемую пищу с минимальными пищевыми потребностями гребневика, рассчитанными по скорости потребления кислорода (СПК) (Аболмасова, 2001):

Q = 0.012e^(0.098T) DW^0.78 0.536,

где Q – СПК, мг С экз.^–1 час^–1,T – температура, °C, DW – сухая масса тела, мг, 0.536 – коэффициент перехода от миллилитров кислорода к миллиграммам углерода. Усвояемость пищи этим видом принимали равной 80%.

Обработка результатов исследований проводилась с использованием статистических пакетов Microsoft Exсel 98, Grafer и Surfer для Windows. Во всех случаях приведены средние и значения стандартной ошибки (SE).

Результаты исследования

Гидрологические условия в районе исследований. Температура поверхностного слоя в исследуемый период изменялась в западном секторе от 15.6 до 20.4°C (средняя 18.03 ± 0.28°C), в восточном – от 17.3 до 19°C (средняя 18.64 ± 0.13°C) (рис. 2).

 

Рис. 2. Пространственное распределение температуры (°C) и солености (PSU) на поверхности моря, а также глубины залегания (м) верхней границы термоклина и нижней границы кислородной зоны Черного моря в период с 7 по 21 октября 2019 г.

 

Поле понижения температуры южнее п-ова Крым указывает на значительное поступление глубинных холодных вод к поверхности, что в этом районе в основном было связано с активностью Восточного циклонического круговорота. Об этом же свидетельствует топографически близкий к изменению температуры рост солености поверхностных вод. На станциях западного сектора соленость варьировала в пределах 18.28–18.62 PSU (средняя 18.4 ± 0.02 PSU), на востоке интервал ее изменений был шире – от 17.37 до 19.36 PSU (средняя 18.6 ± 0.1 PSU) при минимальных значениях (17.37–18.27 PSU) на ст. 72–73. Снижение солености на этих станциях было вызвано выносом в Керченское предпроливье распресненных вод Азовского моря.

Нижняя граница верхнего квазиоднородного слоя (ВКС), соответствующая верхней границе термоклина, на западе и востоке глубоководной части моря находилась приблизительно в одном глубинном слое: соответственно 11–36 м (в среднем 21.0 ± 1.0 м) и 14–34 м (в среднем 20.0 ± 1.4 м). В обоих случаях глубина залегания термоклина в основном регулировалась мезомасштабной циркуляцией водных масс: поднималась в районах циклонической циркуляции и опускалась в ядрах антициклонических вихрей, среди которых особенно заметны Севастопольский и Крымский антициклоны.

Численность, биомасса и структура популяции гребневика M. leidyi. Численность M. leidyi в исследованной глубоководной части моря в октябре 2019 г. составляла в среднем 26 ± 3 экз. м^–2, биомасса – 144 ± 21 г м^–2. Пространственное распределение особей было крайне неоднородным: биомасса варьировала от < 10 г м^–2 (ст. 45, 107, 110, 113, 118, 120) до > 1000 г м^–2 (ст. 23). В целом численность и биомасса M. leidyi в западном секторе была в 2 раза больше, чем в восточном (рис. 3). Возможно, это могло быть вызвано вытеснением поверхностных водных масс – предпочитаемой среды обитания гребневика, к периферии циклонической циркуляции или нередко наблюдающейся аккумуляцией зоопланктона в зоне конвергенции Основного черноморского течения (ОЧТ) у Южного берега Крыма. Примечательно, что таких желетелых хищников, как Aurelia aurita (Linnaeus, 1758) и Pleurobrachia pileus (O. F. Muller, 1776), здесь в октябре 2019 г. было также больше, чем в других районах.

 

Рис. 3. Численность (экз. м^–2) и биомасса (г м^–2) гребневика Mnemiopsis leidyi в северной глубоководной части Черного моря в октябре 2019 г.

 

Структура популяции гребневика M. leidyi на западе была идентична таковой на востоке: в обоих случаях на долю личиночных стадий приходилось 1–4% всех особей, ювенильных – до 30% и взрослых особей до 70% (рис. 4).

 

Рис. 4. Относительная численность (%) личинок, постличиночных возрастных стадий и взрослых особей в популяции M. leidyi из западного и восточного секторов глубоководной части Черного моря в октябре 2019 г.

 

Низкая численность личинок и отсутствие яиц (особенно в восточном секторе) означает, что, несмотря на численное преобладание (~70%) в популяции крупных особей, интенсивность их размножения в октябре 2019 г., а также летом этого года оставалась аномально низкой. Причины этого явления неясны и могут быть связаны как с прежними, так и нынешними условиями сезонного развития M. leidyi. При сходной размерной структуре популяции в восточном секторе гребневики были немного крупнее, что привело к большей сухой массе и содержанию углерода в теле этих особей (табл. 1).

 

Таблица 1. Количественные характеристики особей в популяции M. leidyi из западного и восточного секторов глубоководной части Черного моря в октябре 2019 г.

Показатель	Западный сектор	Восточный сектор
Численность, экз. м–2	38.3 ± 5.5	16.0 ± 2.3
Биомасса, г м–2	201.6 ± 39.6	96.4 ± 14.7
Сырая масса тела, г экз. –1	5.2 ± 0.4	6.2 ± 0.8
Сухая масса тела, г экз. –1	(1.1 ± 0.1) ‧ 10–1	(1.4 ± 0.1) ‧ 10–1
Содержание углерода, мг С экз. –1	4.5 ± 0.4	5.5 ± 0.4

 

Состав, численность и биомасса мезозоопланктона. Таксономическая структура сообществ мезозоопланктона была характерна для середины осени (Загородняя и др., 2023). Во всех глубоководных районах численно доминировали копеподы (табл. 2). Ветвистоусые рачки были представлены встречавшейся единично Penilia avirostris.

 

Таблица 2. Численность (экз. м^–3), биомасса (мг м^–3) организмов, структура мезозоопланктонного сообщества (% общей численности) в глубоководных районах Черного моря в октябре 2019 г.

Таксон	Западный сектор				Восточный сектор
	экз. м–3	%	мг м–3	%	экз. м–3	%	мг м–3	%
Acartia sp.	219.2 ± 70.5	17.0	22.1 ± 1.5	5.83	151.1 ± 30.4	10.8	1.3 ± 0.4	1
Calanus euxinus	34.1 ± 12.8	2.7	27.3 ± 11.8	69	24.8 ± 5.2	1.8	18.5 ± 3.4	56.3
Pseudocalanus elongatus	61.1 ± 25.6	4.7	2 ± 1.7	5.3	164 ± 48.0	8.9	3.1 ± 1.3	8.8
Paracalanus parvus	134.3 ± 13.7	12.1	0.9 ± 1.2	3	137± 5.2	9.4	1 ± 0.3	3.4
Centropages ponticus	33.3 ± 8.9	3.0	0.4 ± 1.2	1.2	69 ± 22.8	3.8	0.8 ± 0.3	2.1
Oithona davisae	116.3 ± 17.5	10.2	0.5 ± 1.1	1.5	176 ± 43.6	10.1	0.8 ± 0.2	2.6
Oithona similis	273 ± 146.3	20.9	1.1 ± 1.5	2.7	309.4 ± 63.1	19.6	1.2 ± 0.3	4
Науплиусы Copepoda	252.2 ± 90.6	20.0	0.2 ± 1.1	0.5	503.4 ± 83.3	31.7	0.3 ± 0.1	1
Сумма Copepoda	1123.5 ± 321.2	91.4	36 ± 12.6	93.1	1483.7 ± 226.1	90.6	26.9 ± 4.2	82.2
Penilia avirostris	1.1 ± 0.7	0.1	<0.1	0.1	1.3 ±0.9	0.1	<0.1	0.1
Parasagitta setosa	3.8 ± 1.4.	0.3	0.7 ±1.4	1.6	6.1 ± 1.4	0.4	1.6 ± 0.5	5.9
Oikopleura (Vexillaria) dioica	68.5 ± 38.1	5.8	1.6 ± 1.8	4.7	129.4 ± 31.3	7.7	3.3 ± 0.8	11.4
Bivalvia	0	0	0	0	3.4 ±2.3	0.2	<0.1	0
Меропланктон	4.1 ± 2.9	0.5	0.1 ± 1.02	0.2	12.2 ± 4.0	0.7	0.1 ± 0.0	0.3
Общий мезопланктон	1216.5 ± 312.3	—	38.5 ± 12.9	—	1642.8 ± 252.7	—	32 ± 4.2	—

 

Средняя численность мезозоопланктона была выше в восточном секторе, где чаще встречались науплиусы копепод и старшие возрастные стадии копеподы Pseudocalanus elongatus, а также аппендикулярия Oikopleura (Vexillaria) dioica. Науплиусы копепод доминировали повсеместно и составляли 20% численности мезоопланктона на западе и до 32% – на востоке (табл. 2). Кроме того, в обоих секторах наблюдалась высокая численность циклопоидной копеподы Oithona similis, близкая к 20% всей численности организмов. Другой циклопоидный вид – O. davisae встречался в море реже и имел относительную численность в исследуемых районах около 10% (табл. 2). Копеподы Acartia spp. занимали субдоминирующую позицию по численности и были представлены двумя морфологически сходными видами: Acartia clausi и Acartia tonsa. Суммарная численность других таксономических групп и видов мезозоопланктона не превышала 8% от всех организмов.

Доля отдельных таксономических групп и видов в биомассе мезозоопланктона изменялась главным образом в зависимости от присутствия крупной копеподы C. euxinus и была выше в западном секторе, чем в восточном (табл. 2). Биомасса копеподы O. similis и науплиусов в исследуемом районе моря не превышала 5%. Вместе с тем обнаружилось, что виды, казалось бы, имеющие минорное представительство среди других организмов мезозоопланктона (O. dioica и Parasagitta setosa), вносили весьма существенный вклад в биомассу, особенно в восточном секторе моря.

Из данных табл. 2 следует, что и биомасса, и доля отдельных таксонов в мезозоопланктоне западного и восточного глубоководных секторов моря существенно не различались (p > 005). Это означает, что по крайней мере по трофической компоненте условия существования популяции M. leidyi в обоих этих секторах в октябре 2019 г. были практически идентичны.

Хищнический пресс гребневика M. leidyi на популяции мезозоопланктона. По составу жертв и их относительному количеству в гастральной полости исследованные особи гребневика M. leidyi на западе и востоке различались несущественно. Однако на западе в пище гребневика была выше доля копеподы C. euxinus, а на востоке O. similis не встречалась среди жертв (рис. 5).

 

Рис. 5. Численный состав массового мезопланктона (%) в западном и восточном глубоководных секторах Черного моря и доля этих организмов (%) в пище M. leidyi из тех же районов в октябре 2019 г.

 

Основными компонентами пищи гребневика M. leidyi были копеподы Acartia spp. и O davisae и их науплиусы. На долю C. euxinus приходилось до 13% численности всех жертв в восточном секторе, и только 5% в западном. Численность аппендикулярий в пище гребневика M. leidyi повсеместно составляла не более 9%, других групп мезозоопланктона – не более 5%.

При очевидной неспособности ювенильных особей M. leidyi поедать крупных представителей мезозоопланктона, гребневики с орально-аборальной длиной 20–47 мм, составлявшие основную часть популяции в октябре 2019 г., не различались по своей элективности питания. Уже при длине < 20 мм в пище гребневика нередко наблюдались поздние возрастные стадии щетинкочелюстных P. setosa и копеподы C. euxinus. Причем последний вид в 40% случаев присутствовал среди жертв M. leidyi и в светлое время суток. Различные виды мелкоразмерного мезозоопланктона также им активно потреблялись, а отсутствие науплиусов копепод в его гастральной полости (ГП), возможно, обусловлено их быстрым перевариванием. В то же время в популяции M. leidyi присутствовали особи (чаще на личиночной или постличиночной стадии развития), не имеющие пищи в ГП. Их доля в западном и восточном глубоководных секторах моря достигала 14 и 22% соответственно (табл. 3).

 

Таблица 3. Трофоэкологические характеристики гребневика M. leidyi в западном и восточном глубоководных секторах Черного моря в октябре 2019 г.

Параметр	Западный сектор	Восточный сектор
Исследовано особей, экз.	48	49
Длина тела особей, мм	33.0 ± 1.9	30.9 ± 1.9
Количество жертв в ГП, инд. экз.–1	9.9 ± 1.2	8.6 ± 1.9
Доля особей, не имеющих пищи в ГП, %	14.0	22.2
Суточный рацион, мг С экз. –1	0.26 ± 0.06	0.40 ± 0.06
Удельный суточный рацион, %	12.17 ± 1.76	9.33 ± 0.19

 

Из полученных данных следует, что гребневик M. leidyi потреблял больше пищи в восточном секторе (p < 0,05), где его рацион составлял в среднем 0.40 ± 0.06 мг С экз.^–1 сут.^–1, тогда как в западном секторе – 0.26 ± 0.06 мг С экз.^–1 сут^-1.

По отношению к С_орг тела скорость питания особей в обоих секторах (9.33 ± 0.19 и 12.17 ± 1.76% сут.^–1 на западе и востоке соответственно) достоверно не различалась (p > 0.05), что было вызвано относительно большей длиной и массой тела питающихся особей на востоке. Размеры удельного суточного рациона гребневика существенно зависели от состава пищи: рацион обычно был ниже (0.16–4.3%) в случае мелкоразмерных жертв (O. davisae, P. avirostris, O. dioica, P. parvus, яйца Copepoda), и выше (до 60% С тела) при потреблении M. leidyi копеподы C. euxinus.

Объем воды, освобожденной гребневиком от организмов, строго зависел от массы и, соответственно, содержания С_орг в его теле (табл. 4). При потреблении одноразмерными особями M. leidyi копепод Acartia spp., C. euxinus и O. davisae он изменялся слабо, что указывает на близкую эффективность их улавливания этим видом. Для особей с массой тела 5 г (~25 мм) облавливаемый объем воды достигал ~20 л экз.^–1 сут.^–1, для 10 г особей (~40 мм) – около 40 л экз.^–1 сут.^–1.Со значительно меньшей скоростью потреблялась O. dioica, что могло быть связано с узкой глубинной зоной (область термоклина) распределения этого вида, а также маскирующим влиянием более плотных и гетерогенных скоплений рачкового мезозоопланктона.

 

Таблица 4. Параметры степенной зависимости F_sp = a·C^b облавливаемого объема морской воды (F_sp, л мг С^–1 сут.^–1) от содержания углерода в теле M. leidyi (С, мг^–1) при потреблении гребневиком четырех видов зоопланктона в Черном море осенью 2019 г. n – число измерений, r² – коэффициент детерминации

Вид	n	a	b	r2
Acartia sp.	79	17.18	–0.94	0.41
Calanus euxinus	31	16.37	–0.83	0.57
Oithona davisae	39	22.70	–1.04	0.52
Oikopleura (Vexillaria) dioica	30	6.57	–1.10	0.71

 

Сравнение количества усвоенной пищи (A, мг С экз.^–1 сут.^–1) с минимальными пищевыми потребностями гребневика, рассчитанными по скорости дыхания (Q, мг С экз.^–1 сут.^–1), показало, что ассимилированная часть рациона M. leidyi во всех случаях компенсировала эти траты. Причем ювенильные возрастные стадии питались значительно эффективнее (A/Q = 2.2 и 3.2 на западе и востоке соответственно), чем взрослые особи (A/Q = 1.3 в обоих глубоководных секторах). Это означает, что соматический рост молоди M. leidyi осенью 2019 г. был достаточно хорошо обеспечен, тогда как генеративная активность взрослых особей в это время могла быть отчасти ресурсно ограниченной. Однако из-за сдерживающего влияния низкой температуры на генеративные процессы данное обстоятельство могло уже и не иметь большого значения для выживания популяции гребневика в осенне-зимний период.

Зависимое от многих факторов (состав, биомасса, распределение организмов и пр.) ежесуточное выедание гребневиком M. leidyi массовых видов мезозоопланктона в западном и восточном глубоководных секторах моря колебалось в пределах 1.5–11.0% биомассы потенциальных жертв (рис. 6).

 

Рис. 6. Суточные потери биомассы (%) некоторых массовых видов и мезозоопланктона в целом в результате хищничества популяции M. leidyi в западном и восточном глубоководных секторах Черного моря в октябре 2019 г.

 

Хищнический пресс M. leidyi был несколько слабее на западе (1.6–5.2% биомассы) и сильнее на востоке (1.5–11.0% биомассы), причем три вида копепод выедались гребневиком почти одинаково эффективно (4.5–11% биомассы), в то время как O. dioica была подвержена этому в значительно меньшей степени (1.5–1.6%). В целом в глубоководных районах Черного моря вследствие хищничества гребневика ежесуточные потери кормового мезозоопланктона были близки к 2–4% его биомассы. При удельной суточной продукции планктонных ракообразных, равной 10% биомассы, хищнический пресс M. leidyi в изученных районах мог составлять около 20–40% суточной продукции мезозоопланктона и не должен был привести к снижению биомассы потребляемых организмов. Вместе с тем для отдельных тепловодных или умеренноводных видов, а также районов их обитания хищничество гребневика могло представлять более серьезную угрозу. Так, не исключено, что выедание этим хищником копеподы Acartia spp. в восточном глубоководном секторе моря в октябре 2019 г. уже превышало потенциал суточного восполнения (10% биомассы) популяции рачка.

Обсуждение результатов

При многолетней тенденции постепенного повышения температуры на поверхности Черного моря (в среднем на 2°C в теплый период года за последние 20 лет (Новикова, Полонский, 2018) этот процесс имеет значительную межгодовую вариабельность, в частности приведшую к тому, что температура поверхности моря (ТПМ) в январе – феврале 2019 г оказалась приблизительно на 1°C выше, чем в среднем за аналогичный период 2003–2018 гг. Кроме того, согласно открытым базам данных (http://disc.sci.gsfc.nasa.gov/giovanni) ТПМ в январе 2019 г. была на 1–1.5°C выше, чем в январе 2017–2018 гг. Поскольку рост ТПМ в зимние месяцы сопровождается ослаблением конвективного перемешивания ХПС (Иванов, Белокопытов, 2011), его температура также сохраняется более высокой, а содержание в нем кислорода снижается. В 2019 г. температура в ядре ХПС составляла 8.3–8.4°C, насыщенность этих вод кислородом – 60–65% (Видничук, Коновалов, 2021). Такие внешние условия могли не только замедлить развитие популяций холодноводных видов мезозоопланктона (особенно C. euxinus), а также, возможно, выживаемость гребневика B. ovata в зимний период, но и косвенно повлиять на состояние пелагической биоты. Очевидный механизм этого влияния – конвективное перемешивание ХПС, при ослаблении которого блокируется вертикальный перенос биогенных элементов из слоя основного пикноклина в зону активного фотосинтеза, в результате чего с весенним потеплением фитопланктон развивается слабее, чем обычно (Востоков и др., 2019). Соответственно, сообщества мезозоопланктона, а затем и хищных планктофагов в этом случае также не всегда могут иметь достаточные ресурсы для своего развития.

Биомасса копеподы C. euxinus, достигавшая в глубоководных районах Черного моря в октябре 2005 г. 6.2 ± 1.1 г м^–2, октябре 2016 г. – 7.1 ± 0.7 г м^–2 и ноябре 2017 г. – 7.3 ± 0.5 г м^–2 (Губарева, Аннинский, 2022), в октябре 2019 г. сократилась до 2.7 ± 0.7 г м^–2 (Дацык и др., 2020). Почти в пять раз за это время снизилась биомасса субдоминирующих копепод P. elongatus и A. clausi. В то же время при общем двукратном снижении биомассы мезозоопланктона его суммарная численность не только не уменьшилась, но даже в 1.5 раза возросла, преимущественно за счет мелких циклопоидных рачков, таких как O. davisae и O. similis (Дацык и др., 2020). Следовательно, наряду с наблюдаемыми количественными изменениями в мезозоопланктонных сообществах, возможно вызванными потеплением, качественно изменилась в последние годы и структура этих сообществ.

Для сообщества желетелых хищников в 2000–2017 гг. было характерно постепенное нарастание в глубоководной части моря биомассы медузы A. aurita с 44 до 634 г м^–2 и гребневика B. ovata с 4 до 28 г м^–2 (Anninsky et al., 2022). В то же время биомасса гребневика M. leidyi в этот период скорее снижалась с 76 до 23 г м^–2 (Anninsky et al., 2022). В 2018–2019 гг. развивающиеся в этом направлении желетелые комплексы достигли определенного предела, и изменения в них приняли турбулентный характер: биомасса A. аurita сократилась с 634 до 98 г м^–2, B. ovata – с 28 до < 1.0 г м^–2, а биомасса M. leidyi возросла приблизительно пятикратно. Нет достаточных оснований считать, что её увеличение до 144 г м^–2 у последнего вида может быть предвестником возобновившейся в Черном море экспансии этого хищника. Во-первых, увеличение биомассы у M. leidyi (при практическом отсутствии контроля за ней со стороны гребневика B. ovata) выглядит ничтожным на фоне того, как она может возрастать сезонно (Finenko et al., 2013), а также аномально высоких значений (> 1000 г м^–2), которых она достигала в Черном море в конце 80-х – начале 90-х гг. прошлого столетия (Vinogradov et al., 1999). Во-вторых, прирост биомассы M. leidyi в 4–5 раз по сырому веществу и в 5–6 раз по органическому уступал ее синхронной потере у своего главного трофического конкурента – медузы A. аurita. В-третьих, интенсивность размножения M. leidyi при, казалось бы, позитивных изменениях в его популяции, по-видимому, весь прошедший год оставалась крайне низкой.

Это дает основание заключить, что обеспеченность пищей гребневика в основном сохранялась в 2019 г. на уровне немногим превышающем пищевые потребности, необходимые для компенсации метаболических трат. То, что полевые оценки рациона гребневика M. leidyi не подтвердили явную скудость его питания в октябре 2019 г., не означает, что в той же мере пищи ему хватало летом или в начале осени. Само состояние популяции гребневика однозначно свидетельствовало об обратном. Так как в глубоководных районах осенью 2019 г. среди жертв этого хищника доминировали копеподы C. euxinus, составлявшие около 80% общей биомассы потребленных организмов, можно предположить, что ранее при температуре верхнего перемешанного слоя, превышающей 20°C, доля этого вида в рационе M. leidyi была значительно ниже. Такой вывод следует из очевидного разграничения предпочитаемых биотопов обоих видов: копепода C. euxinus – холодноводный вид, мигрирующая часть популяции которого летом практически не поднимается выше зоны термоклина (Svetlichny, Hubareva, 2009), тогда как гребневик M. leidyi – вид тепловодный, основная часть популяции которого постоянно находится в зоне ВКС (Vinogradov et al., 1999). Не исключено также, что высокие концентрации мелкой циклопоидной копеподы O. davisae, населяющей верхнюю эпипелагиаль, могли летом дезориентировать гребневика, однако не обеспечили его пищевые потребности в должной мере.

С понижением температуры ниже 20°C осенью 2019 г. мезозоопланктона в ВКС стало больше и вероятность его потребления M. leidyi возросла, о чем говорит относительно небольшое количество особей, не имевших пищи в гастральной полости. Заметим, что летом 2017 г., на пике развития гребневика в глубоководных районах Черного моря, на долю таких особей приходилось 25–50% всей численности M. leidyi, а на шельфе Севастополя до 40% (Finenko et al., 2013). О благоприятных пищевых условиях для гребневика M. leidyi в глубоководной зоне Черного моря в октябре 2019 г. говорит и значительное количество жертв в ГП (8.6 ± 0.8 экз. инд.^–1), тогда как летом 2017 г. их было вдвое меньше (Finenko et al., 2022). Следует учитывать, что различия в количестве жертв могли быть связаны также и с разной размерной структурой популяции гребневика в эти годы. Летом 2017 г. в популяции M. leidyi численно доминировали (80%) ранневозрастные особи длиной < 5–15 мм, а осенью 2019 г. – крупноразмерные взрослые экземпляры (70%). В экспериментах, когда M. leidyi были предложены науплиусы Artemia salina, 20–30-мм особи потребляли 1–17 экз. а 40–50-мм за то же время уже 7–70 экз. (Финенко и др., 2005). Кроме того, наличие жертв в ГП может зависеть от их таксономической принадлежности, размеров и морфологии. Быстрее всего (до 2 мин) M. leidyi переваривает инфузорий, науплиусов копепод (2–6 мин), медленнее (2–3 часа) – взрослых особей и старших копеподитов C. euxinus (Цихон-Луканина и др., 1995; Sullivan, 2010).

При изменении концентрации мезозоопланктона в пределах ее естественной изменчивости объем воды, освобожденный гребневиком от кормовых организмов, может колебаться от единиц до десятков литров в час в зависимости от распределения и поведенческих реакций потенциальных жертв и самого хищника. Наиболее эффективно M. leidyi потребляет медленно движущийся меропланктон (велигеры моллюсков и науплиусы усоногих раков), тогда как копеподы, способные избегать гребневика, улавливаются им с меньшей эффективностью (Finenko et al., 2018b). Приблизительно равный освобождаемый объем, полученный при потреблении гребневиком копепод Acartia sp., C. euxinus, O. Davisae, и меньший – при выедании аппендикулярии O. dioica, может означать, что эти копеподы оказались для гребневика одинаково доступны, тогда как аппендикулярии, населяющие исключительно область термоклина, – доступны менее.

Степень выедания гребневиком в октябре 2019 г. копеподы Acartia sp. в восточном секторе моря (~11% биомассы в сутки) несколько превышала обычный потенциал восстановления популяции этого рачка (10% биомассы в сутки). Для копепод C. euxinus, O. davisae и аппендикулярии O. dioica, которые ежесуточно выедались M. leidyi на 1.5–8.0%, хищничество гребневика уже, по-видимому, не имело существенного влияния на ход популяционной динамики. Этот вывод справедлив и в отношении всего мезозоопланктона, биомасса которого ежесуточно выедалась гребневиком лишь на 2–4%. Необходимо отметить, что в период исследований популяция гребневика M. leidyi находилась на пике своего сезонного развития, когда влияла на мезозоопланктон особенно сильно. В конце 80-х – начале 90-х гг. прошлого столетия хищничество гребневика M. leidyi привело к резкому сокращению биомассы всего кормового мезозоопланктона и даже исчезновению таких копепод, как Oithona nana и, вероятно, Labidocera brunescens. Летом 2008 г. на шельфе Черного моря M. leidyi ежесуточно выедал 17% биомассы копепод и 40% велигеров моллюсков; в 2009 и 2013–2014 гг. – до 5% копепод и 3% всей численности велигеров соответственно (Finenko et al., 2018b). Очевидно, что степень влияния гребневика M. leidyi на мезозоопланктон имеет тенденцию к снижению в последние годы, и после натурализации в Черном море гребневика B. ovata развитие мезозоопланктонного комплекса здесь в большей мере регулируется температурным режимом вод, обогащением фотического слоя биогенными элементами и концентрацией хлорофилла в верхней эпипелагиали (Vereshchaka et al., 2019).

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Довольно длительный период экспансии медузы A. aurita (2003–2017) в экосистеме Черного моря сменился в 2018–2019 гг. турбулентными изменениями в планктоне: в глубоководных районах биомасса кормового мезозоопланктона сократилась вдвое, A. aurita – в 4–5 раз, гребневика B. ovata – не менее чем в 25 раз, а M. leidyi, наоборот, возросла от 23–48 г м^–2 осенью 2016–2017 гг. до 144 ± 21 г м^–2 – в октябре 2019 г. Однако на фоне биомассы, которой M. leidyi достигал в конце 80-х – начале 90-х гг. прошлого столетия, ее прирост в 2019 г. нельзя признать значительным. Несмотря на преобладание в популяции гребневика крупных половозрелых особей (≥ 30 мм) (до 25% общей численности), интенсивность их размножения была крайне низкой, на что указывает небольшая численность личинок и отсутствие яиц. Удельный суточный рацион изменялся от 4 до 13% углерода тела у взрослых и ювенильных особей соответственно и превышал минимальные потребности гребневика в пище. Ежесуточное потребление M. leidyi кормового мезозоопланктона варьировало в пределах 1.5–11% его биомассы. Три вида копепод (Acartia spp., C. euxinus, O. davisae), доминировавшие в мезозоопланктоне моря и пище гребневика, выедались им с близкой эффективностью (4.5–11% биомассы), в то время как аппендикулярия O. dioica – в значительно меньшей степени (1.5–1.6% биомассы). Скорость выедания M. leidyi всего кормового мезозоопланктона в глубоководной части Черного моря в октябре 2019 г. была близка к 2–4% биомассы организмов в сутки и не могла существенно повлиять на структуру и обилие мезозоопланктонных сообществ. Тем не менее M. leidyi по-прежнему остается значимым элементом в сообществе хищных планктофагов, способным при благоприятных условиях сезонно или локально регулировать развитие отдельных популяций копепод и мезозоопланктонного комплекса в целом.

Финансирование

Работа подготовлена по теме государственного задания ФИЦ “Институт биологии южных морей” “Функциональные, метаболические и токсикологические аспекты существования гидробионтов и их популяций в биотопах с различным физико-химическим режимом” НИОКТР (номер гос. регистрации 121041400077-1).

Соблюдение этических стандартов

В данной работе отсутствуют исследования человека или животных.

Конфликт интересов

Авторы данной работы заявляют, что у них нет конфликта интересов.

About the authors

B. E. Anninsky

Kovalevsky Institute of Biology of the Southern Seas of the RAS

Author for correspondence.
Email: anninsky_b@mail.ru
Russian Federation, Sevastopol, 299011

G. A. Finenko

Kovalevsky Institute of Biology of the Southern Seas of the RAS

Email: anninsky_b@mail.ru
Russian Federation, Sevastopol, 299011

N. A. Datsyk

Kovalevsky Institute of Biology of the Southern Seas of the RAS

Email: anninsky_b@mail.ru
Russian Federation, Sevastopol, 299011

References

Supplementary files