Diversity and Transformation of the Freshwater Planktonic Protist Community Along the Estuarine Tributary Zone of the Large Plainland Reservoir: 18S RRNA Gene Metabarkoding

M. V. Umanskaya; Уманская М. В.; M. Yu. Gorbunov; Горбунов М. Ю.; S. V. Bykova; Быкова С. В.; N. G. Tarasova; Тарасова Н. Г.

doi:10.31857/S102634702260039X

Разнообразие и трансформация сообщества планктонных пресноводных протистов в эстуарной зоне притока крупного равнинного водохранилища: метабаркодинг гена 18S-рибосомной РНК

Авторы: Уманская М.В.¹, Горбунов М.Ю.¹, Быкова С.В.¹, Тарасова Н.Г.¹
Учреждения:
1. Самарский федеральный исследовательский центр РАН, Институт экологии Волжского бассейна РАН
Выпуск: № 4 (2023)
Страницы: 426-443
Раздел: ЭКОЛОГИЯ
URL: https://ogarev-online.ru/1026-3470/article/view/135538
DOI: https://doi.org/10.31857/S102634702260039X
EDN: https://elibrary.ru/TORNMA
ID: 135538

Цитировать

Аннотация

Представлены первые данные о составе и разнообразии летнего сообщества планктонных протистов Усинского залива и прилегающей акватории Куйбышевского водохранилища, полученные с помощью высокопроизводительного секвенирования гена 18S рибосомной РНК. В составе сообщества протистов обнаружено 1150 ОТЕ, среди которых преобладают представители супергруппы SAR (Stramenopiles-Alveolata-Rhizaria). В полной библиотеке по числу ОТЕ преобладают Stramenopiles, представленные, в порядке убывания, Chrysophyceae (8.5%), Opalozoa (8.3%), Diatomea (4.7%) и Oomycetes (Peronosporomycetes) (3.7%), а по количеству нуклеотидных последовательностей – Alveolata (62.0%) и в первую очередь, Ciliata (56.9%). Выделяются четыре взаимосвязанных сообщества протистов: речного участка, собственно залива, устьевой зоны, и водохранилища вне влияния залива (выше устья). Наиболее контрастными по составу являются сообщества речного участка и участка водохранилища выше устья. В целом, исследованная эстуарная система имеет черты как экоклина, так и экотона. Основное влияние на развитие фототрофного компонента эукариотического планктона оказывают конкурентные взаимоотношения с цианобактериями. “Цветение” цианобактерий оказывает влияние и на структуру гетеротрофной части сообщества, хотя это влияние проявляется менее ярко. Развитие Archaeplastida, Rhizaria и минорных групп протистов положительно коррелирует с долей последовательностей Metazoa в пробах, которая отражает интенсивность пресса метазоопланктона. Среди полученных последовательностей обнаружены принадлежащие к таким редким для пресных вод таксонам, как Bolidophyceae и Rhodelphida. Эти находки расширяют биогеографию этих групп, которые пока обнаружены в очень немногих пресноводных водоемах.

Ключевые слова

протисты, планктон, высокопроизводительное секвенирование, таксономический состав, пространственное распределение, Куйбышевское водохранилище, река Уса

Список литературы

Андреева В.А., Быкова С.В., Уманская М.В., Тарасова Н.Г. Свободноживущие инфузории Усинского залива (Куйбышевское водохранилище) в разгар цианобактериального “цветения” // Известия Самарского научного центра Российской академии наук. 2021. Т. 23. № 5(103). С. 127–134.
Быкова С.В. Структура и пространственное распределение инфузорий в планктоне водохранилищ Средней и Нижней Волги // Биология внутренних вод. 2021. № 4. С. 353–366.
Горохова О.Г., Зинченко Т.Д. Фитопланктон равнинной р. Уса и ее притоков (бассейн Куйбышевского водохранилища) // Поволжский экологический журн. 2018. № 4. С. 391–403.
Жариков В.В. Специфика водохранилищ Волги как среды обитания гидробионтов (на примере свободноживущих инфузорий) //Теоретические проблемы экологии и эволюции (3-и Любищевские чтения). Тольятти: ИЭВБ РАН, 2000. С. 64–72.
Корнева Л.Г. Фитопланктон водохранилищ бассейна Волги. Кострома: Костромской печатный дом, 2015. 284 с.
Косолапов Д.Б., Копылов А.И., Косолапова Н.Г. Гетеротрофные жгутиконосцы в водной толще и донных отложениях Рыбинского водохранилища: видовой состав, численность, биомасса, роль в потреблении бактерий // Биология внутренних вод. 2017. № 2. С. 76–87.
Косолапов Д.Б., Копылов А.И., Мыльникова З.М., Косолапова Н.Г. Структура микробного планктонного сообщества Шекснинского водохранилища // Тр. ИБВВ им. И.Д. Папанина РАН. 2016. № 74(77). С. 5–20.
Ротарь Ю.М. Планктонные инфузории Куйбышевского водохранилища: Дис. … канд. биол. наук. СПб., 1995.
Тарасова Н.Г., Уманская М.В. Видовой состав и эколого-географическая характеристика альгофлоры планктона реки Уса (Самарская область) // Фиторазнообразие Восточной Европы. 2021. Т. 15. № 4. С. 115–135.
Тихоненков Д.В., Загуменный Д.Г., Беляев А.О., Плотников А.О., Герасимов Ю.В. Метабаркодинговые исследования протистов реки Волги / Биология водных экосистем в XXI в.: факты, гипотезы, тенденции: Тезисы докладов Всерос. конф. Ярославль: Филигрань, 2021. С. 181.
Уманская М.В., Быкова С.В., Горбунов М.Ю., Краснова Е.С., Тарасова Н.Г. Трансформация одноклеточного планктона в системе река–залив–равнинное водохранилище в начальной фазе цианобактериального цветения // Известия Самарского научного центра Российской академии наук. 2021. Т. 23. № 5(103). С. 144–151.
Фитопланктон Нижней Волги: водохранилища и низовье реки. СПб.: Наука, 2006. 229 с.
Adl S.M., Bass D., Lane C.E., Lukeš J., Schoch C.L., Smirnov A., Agatha S., Berney C., Brown M.W., Burki F., Cardenas P., Cepicka I., Chistyakova L., del Campo J., Dunthorn M., Edvardsen B., Eglit Y., Guillou L., Hampl V., Heiss A.A., Hoppenrath M., James T.Y., Karnkowska A., Karpov S., Kim E., Kolisko M., Kudryavtsev A., Lahr D.J.G., Lara E., Gall L. Le, Lynn D.H., Mann D.G., Massana R., Mitchell E.A.D., Morrow C., Park J.S., Pawlowski J.W., Powell M.J., Richter D.J., Rueckert S., Shadwick L., Shimano S., Spiegel F.W., Torruella G., Youssef N., Zlatogursky V., Zhang Q. Revisions to the classification, nomenclature, and diversity of eukaryotes // J. Eukaryot. Microbiol. 2019. V. 66. № 1. P. 4–119.
Andersen K.H., Aksnes D.L., Berge T., Fiksen Ø., Visser A. Modelling emergent trophic strategies in plankton // J. Plankton Res. 2015. V. 37. № 5. P. 862–868.
Annenkova N.V., Giner C.R., Logares R. Tracing the origin of planktonic protists in an ancient lake // Microorganisms. 2020 V.8. № 4. P. 543.
Attrill M.J., Rundle S.D. Ecotone or ecocline: ecological boundaries in estuaries // Estuar. Coast. Shelf Sci. 2002. V. 55. № 6. P. 929–936.
Bock C., Olefeld J.L., Vogt J.C., Albach D.C, Boenigk J. Phylogenetic and functional diversity of Chrysophyceae in inland waters // Organisms Diversity & Evolution. 2022. V. 22. № 2. P. 327–341.
Boenigk J., Wodniok S., Bock C., Beisser D., Hempe, C., Grossmann L., Lange A., Jensen M. Geographic distance and mountain ranges structure freshwater protist communities on a European scale // Metabarcoding and Metagenomics. 2018. № 2. P. e21519.
Chakraborty S., Nielsen L.T., Andersen K.H. Trophic strategies of unicellular plankton // Am. Nat. 2017. V. 189. № 4. P. E77–E90.
Charvet S., Vincent W.F., Lovejoy C. Chrysophytes and other protists in High Arctic lakes: molecular gene surveys, pigment signatures and microscopy // Polar Biol. 2012. V. 35. P. 733–748.
Cruaud P., Vigneron A., Fradette M.S., Dorea C.C., Culley A.I., Rodriguez M.J., Charette S.J. Annual protist community dynamics in a freshwater ecosystem undergoing contrasted climatic conditions: The Saint-Charles River (Canada) // Front. Microbiol. 2019. V. 10. P. 2359.
David G.M., Moreira D., Reboul G., Annenkova N.V., Galindo L.J., Bertolino P., López–Archilla A.I., Jardillier L., López–García P. Environmental drivers of plankton protist communities along latitudinal and vertical gradients in the oldest and deepest freshwater lake // Env. Microbiol. 2021. V. 23. № 3. P. 1436–1451.
Debroas D., Domaizon I., Humbert J. F., Jardillier L., Lepère C., Oudart A., Taïb N. Overview of freshwater microbial eukaryotes diversity: a first analysis of publicly available metabarcoding data. // FEMS Microbiol. Ecol. 2017. V. 93. № 4. P. fix023.
Dorrell R.G., Azuma T., Nomura M., de Kerdrel G.A., Paoli L., Yang S., Bowler C., Ishii K.-I., Miyashita H., Gillian H., Gile G.H., Kamikawa R. Principles of plastid reductive evolution illuminated by nonphotosynthetic chrysophytes // Proc. Natl. Acad. Sci. 2019. V. 116. № 14. P. 6914–6923.
Edgar R. UPARSE: highly accurate OTU sequences from microbial amplicon reads // Nat. Methods. 2013. V. 10. № 10. P. 996–998.
Fujimoto M., Cavaletto J., Liebig J.R., McCarthy A., Vanderploeg H.A., Denef V.J. Spatiotemporal distribution of bacterioplankton functional groups along a freshwater estuary to pelagic gradient in Lake Michigan // J. Great Lakes Res. 2016. V. 42. № 5. P. 1036–1048.
Gawryluk R.M., Tikhonenkov D.V., Hehenberger E., Husnik F., Mylnikov A.P., Keeling P.J. Non-photosynthetic predators are sister to red algae // Nature. 2019. V. 572. № 7768. P. 240–243.
Geisen S., Vaulot D., Mahé F., Lara E., de Vargas C., Bass D. A user guide to environmental protistology: primers, metabarcoding, sequencing, and analyses // BioRxiv. 2019. P. 850610.
Gong J., Dong J., Liu X., Massana R. Extremely high copy numbers and polymorphisms of the rDNA operon estimated from single cell analysis of oligotrich and peritrich ciliates // Protist. 2013. V. 164. № 3. P. 369–379.
Herdendorf C.E. Great lakes estuaries // Estuaries. 1990. V. 13. № 4. P. 493–503.
Kuwata A., Yamada K., Ichinomiya M., Yoshikawa S., Tragin M., Vaulot D., Lopes dos Santos A. Bolidophyceae, a sister picoplanktonic group of diatoms – a review // Front. Mar. Sci. 2018. V. 5. P. 370.
Li R., Jiao N., Warren A., Xu D. Changes in community structure of active protistan assemblages from the lower Pearl River to coastal Waters of the South China Sea // Eur. J. Protistol. 2018. V. 63. P. 72–82.
Likens G.E. (Ed.) Plankton of inland waters. Academic Press, 2010. 412 p.
Loken L.C., Small G.E., Finlay J.C. Sterner R.W., Stanley E.H. Nitrogen cycling in a freshwater estuary // Biogeochemistry. 2016. V. 127. № 2. P. 199–216.
Lozupone C., Knight R. UniFrac: a new phylogenetic method for comparing microbial communities // Applied and environmental microbiology. 2005. V. 71. № 12. P. 8228–8235.
Mangot J.F., Domaizon I., Taib N., Marouni N., Duffaud E., Bronner G., Debroas D. Short-term dynamics of diversity patterns: evidence of continual reassembly within lacustrine small eukaryotes // Environ. Microbiol. 2013. V. 15. № 6. P. 1745–1758.
Nowak B.M., Ptak M. The effect of a water dam on Lake Powidzkie and its vicinity // Bull. Geogr. Phys. Geogr. Ser. 2018. V. 15. № 1. P. 5–13.
Obodovskyi O., Habel M., Szatten D., Rozlach Z., Babiński Z., Maerker M. Assessment of the Dnieper Alluvial Riverbed stability affected by intervention discharge downstream of Kaniv Dam // Water. 2020. V. 12. № 4. P. 1104.
Pruesse E., Peplies J., Glöckner F.O. SINA: accurate high-throughput multiple sequence alignment of ribosomal RNA genes // Bioinformatics. 2012. V. 28. P. 1823–1829.
Quast C., Pruesse E., Yilmaz P., Gerken J., Schweer T., Yarza P., Peplies J., Glöckner F.O. The SILVA ribosomal RNA gene database project: improved data processing and web-based tools // Nucl. Acids Res. 2013. V. 41(D1). P. D590–D596.
Richards T.A., Vepritskiy A.A., Gouliamova D.E., Nierzwicki-Bauer S.A. The molecular diversity of freshwater picoeukaryotes from an oligotrophic lake reveals diverse, distinctive and globally dispersed lineages // Environ. Microbiol. 2005. V. 7. № 9. P. 1413–1425.
Saad J.F., Schiaffino M.R., Vinocur A., O’Farrell I., Tell G., Izaguirre I. Microbial planktonic communities of freshwater environments from Tierra del Fuego: dominant trophic strategies in lakes with contrasting features. // J. Plankton Res. 2013. V. 35. № 6. P. 1220–1233.
Singer D., Seppey C. V., Lentendu G., Dunthorn M., Bass D., Belbahri L., Blandenier Q., Debroas D., Arjen de Groot G.A., de Vargas C., Domaizon I. Duckert C., Izaguirre I., Koenig I., Mataloni G., Schiaffino M.R., Mitchell E.A.D., Geisen S., Lara, E. Protist taxonomic and functional diversity in soil, freshwater and marine ecosystems // Environ. Int. 2021. V. 146. P. 106262.
Stoecker D.K., Hansen P.J., Caron D.A., Mitra A. Mixotrophy in the marine plankton // Ann. Rev. Marine Sci. 2017. V. 9. P. 311–335.
Suzuki S., Matsuzaki R., Yamaguchi H., Kawachi M. What happened before losses of photosynthesis in cryptophyte algae? // Molecular biology and evolution. 2022. V. 39. № 2. P. msac001.
Telesh I.V., Khlebovich V.V. Principal processes within the estuarine salinity gradient: a review // Mar. Pollut. Bull. 2010. V. 61. № 4–6. P. 149–155.
Wang J., Fu Z., Qiao H., Liu F. Assessment of eutrophication and water quality in the estuarine area of Lake Wuli, Lake Taihu, China // Sci. Total Environ. 2019. V. 650. P. 1392–1402.
Weber A.A., Pawlowski J. Can abundance of protists be inferred from sequence data: a case study of Foraminifera // PloS one. 2013 V. 8. № 2. P. e56739.
Wingett S.W., Andrews S. FastQ Screen: A tool for multi-genome mapping and quality control // F1000Research. 2018. V. 7. P. 1338.
Xu H., Zhang S., Ma G., Zhang Y., Li Y., Pei H. 18S rRNA gene sequencing reveals significant influence of anthropogenic effects on microeukaryote diversity and composition along a river-to-estuary gradient ecosystem // Sci. Total Environ. 2020. V. 705. P. 135910.
Zhao F., Filker S., Xu K., Huang P., Zheng S. Microeukaryote communities exhibit phyla-specific distance-decay patterns and an intimate link between seawater and sediment habitats in the Western Pacific Ocean // Deep-Sea Res. I: Oceanogr. Res. Pap. 2020. V. 160. P. 103279.