Активация и дисфункция эндотелия кровеносных сосудов при инфекции, вызванной вирусами гриппа типа А (Alphainfluenzavirus influenzae)

Обложка

Цитировать

Полный текст

Аннотация

Ежегодно тяжелое течение гриппа регистрируют у 3–5 млн больных, при этом у более 600 тыс. человек заболевание заканчивается летальным исходом. В основе тяжелых форм гриппа, как правило, лежит поражение эндотелия кровеносных сосудов. Так, вирусы гриппа А, включая подтипы A(H1N1)pdm09, A(H3N2), а также высокопатогенные вирусы гриппа птиц, способны инфицировать сосудистый эндотелий, приводя к активации и последующей дисфункции данных клеток. В свою очередь, эндотелиальная дисфункция характеризуется системным изменением морфофункциональных свойств клеток эндотелия, что приводит к нарушению тонуса кровеносных сосудов, тромбозу и другим осложнениям, а также одновременно является фактором риска и ключевым звеном патогенеза многих заболеваний сердечно-сосудистой системы. Таким образом, дисфункция эндотелия кровеносных сосудов является важным аспектом патогенеза тяжелого течения гриппа, что нужно учитывать в патогенетической терапии данного заболевания.

Цель данного обзора – проанализировать причины и уточнить механизмы развития активации и дисфункции эндотелия при инфекции, вызванной вирусами гриппа типа А.

Об авторах

Владимир Александрович Марченко

ФГБОУ ВО «Северо-Западный государственный медицинский университет имени И.И. Мечникова» Минздрава России

Автор, ответственный за переписку.
Email: vmarcenco@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-6870-3157

канд. мед. наук, доцент кафедры медицинской микробиологии 

Россия, 191015, г. Санкт-Петербург

Ирина Николаевна Жилинская

ФГБОУ ВО «Северо-Западный государственный медицинский университет имени И.И. Мечникова» Минздрава России

Email: vmarcenco@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-0084-1323

д-р биол. наук, профессор кафедры медицинской микробиологии 

Россия, 191015, г. Санкт-Петербург

Список литературы

  1. Office WHOEMR. Global Influenza Strategy 2019–2030. Weekly Epidemiological Record; 2019.
  2. Boehme A.K., Luna J., Kulick E.R., Kamel H., Elkind M.S.V. Influenza-like illness as a trigger for ischemic stroke. Ann. Clin. Transl. Neurol. 2018; 5(4): 45663. https://doi.org/10.1002/acn3.545
  3. Muscente F., De Caterina R. Causal relationship between influenza infection and risk of acute myocardial infarction: pathophysiological hypothesis and clinical implications. Eur. Heart J. 2020; 22(Suppl. E): E68–72. https://doi.org/10.1093/eurheartj/suaa064
  4. Skaarup K.G., Modin D., Nielsen L., Jensen J.U.S., Biering-Sørensen T. Influenza and cardiovascular disease pathophysiology: strings attached. Eur. Heart J. 2023;25(Suppl. A): A5–11. https://doi.org/10.1093/eurheartjsupp/suac117
  5. Rubino R., Imburgia C., Bonura S., Trizzino M., Iaria C., Cascio A. Thromboembolic events in patients with influenza: a scoping review. Viruses. 2022; 14(12): 2817. https://doi.org/10.3390/v14122817
  6. Short K.R., Kuiken T., Van Riel D. Role of endothelial cells in the pathogenesis of influenza in humans. J. Infect. Dis. 2019; 220(11): 1859–60. https://doi.org/10.1093/infdis/jiz349
  7. Armstrong S.M., Darwish I., Lee W.L. Endothelial activation and dysfunction in the pathogenesis of influenza A virus infection. Virulence. 2013; 4(6): 537–42. https://doi.org/10.4161/viru.25779
  8. Марченко В.А., Барашкова С.В., Зелинская И.А., Торопова Я.Г., Рэмзи Э.С., Жилинская И.Н. Экспрессия эндотелиальных факторов в клетках эндотелия человека при инфекции, вызванной вирусом гриппа А(H1N1)pdm09 (Orthomyxoviridae; Alphainfluenzavirus). Вопросы вирусологии. 2021; 66(3): 198–210. https://doi.org/10.36233/0507-4088-48 https://elibrary.ru/wsxlvb
  9. Aird W.C. Phenotypic heterogeneity of the endothelium: I. Structure, function, and mechanisms. Circ. Res. 2007; 100(2): 158–73. https://doi.org/10.1161/01.RES.0000255691.76142.4a
  10. Zhang J., Defelice A.F., Hanig J.P., Colatsky T. Biomarkers of endothelial cell activation serve as potential surrogate markers for drug-induced vascular injury. Toxicol. Pathol. 2010; 38(6): 856–71. https://doi.org/10.1177/0192623310378866
  11. Matrosovich M.N., Matrosovich T.Y., Gray T., Roberts N.A., Klenk H.D. Human and avian influenza viruses target different cell types in cultures of human airway epithelium. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2004; 101(13): 4620–4. https://doi.org/10.1073/pnas.0308001101
  12. Ibricevic A., Pekosz A., Walter M.J., Newby C., Battaile J.T., Brown E.G., et al. Influenza virus receptor specificity and cell tropism in mouse and human airway epithelial cells. J. Virol. 2006; 80(15): 7469–80. https://doi.org/10.1128/JVI.02677-05
  13. Abe Y., Smith C.W., Katkin J.P., Thurmon L.M., Xu X., Mendoza L.H., et al. Endothelial alpha 2,6-linked sialic acid inhibits VCAM-1-dependent adhesion under flow conditions. J. Immunol. 1999; 163(5): 2867–76.
  14. Cioffi D.L., Pandey S., Alvare D.F., Cioffi E.A. Terminal sialic acids are an important determinant of pulmonary endothelial barrier integrity. Am. J. Physiol. Lung Cell Mol. Physiol. 2012; 302(10): L1067–77. https://doi.org/10.1152/ajplung.00190.2011
  15. Denney L., Ho L.P. The role of respiratory epithelium in host defence against influenza virus infection. Biomed. J. 2018; 41(4): 218–33. https://doi.org/10.1016/j.bj.2018.08.004
  16. Herold S., Becker C., Ridge K.M., Budinger G.R. Influenza virus-induced lung injury: pathogenesis and implications for treatment. Eur. Respir. J. 2015; 45(5): 1463–78. https://doi.org/10.1183/09031936.00186214
  17. Herold S., Steinmueller M., von Wulffen W., Cakarova L., Pinto R., Pleschka S., et al. Lung epithelial apoptosis in influenza virus pneumonia: the role of macrophage-expressed TNF-related apoptosis-inducing ligand. J. Exp. Med. 2008; 205(13): 3065–77. https://doi.org/10.1084/jem.20080201
  18. Zeng H., Goldsmith C.S., Maines T.R., Belser J.A., Gustin K.M., Pekosz A., et al. Tropism and infectivity of influenza virus, including highly pathogenic avian H5N1 virus, in ferret tracheal differentiated primary epithelial cell cultures. J. Virol. 2013; 87(5): 2597–607. https://doi.org/10.1128/JVI.02885-12
  19. Kumlin U., Olofsson S., Dimock K., Arnberg N. Sialic acid tissue distribution and influenza virus tropism. Influenza Other Respir. Viruses. 2008; 2(5): 147–54. https://doi.org/10.1111/j.1750-2659.2008.00051.x
  20. Sugiyama M.G., Gamage A., Zyla R., Armstrong S.M., Advani S., Advani A., et al. Influenza virus infection induces platelet-endothelial adhesion which contributes to lung injury. J. Virol. 2015; 90(4): 1812–23. https://doi.org/10.1128/JVI.02599-15
  21. Lee S., Hirohama M., Noguchi M., Nagata K., Kawaguchi A. Influenza A virus infection triggers pyroptosis and apoptosis of respiratory epithelial cells through the type I interferon signaling pathway in a mutually exclusive manner. J. Virol. 2018; 92(14): e00396-18. https://doi.org/10.1128/JVI.00396-18
  22. Chan M.C., Chan R.W., Yu W.C., Ho C.C., Chui W.H., Lo C.K., et al. Influenza H5N1 virus infection of polarized human alveolar epithelial cells and lung microvascular endothelial cells. Respir. Res. 2009; 10(1): 102. https://doi.org/10.1186/1465-9921-10-102
  23. Zeng H., Pappas C., Belser J.A., Houser K.V., Zhong W., Wadford D.A., et al. Human pulmonary microvascular endothelial cells support productive replication of highly pathogenic avian influenza viruses: possible involvement in the pathogenesis of human H5N1 virus infection. J. Virol. 2012; 86(2): 667–78. https://doi.org/10.1128/JVI.06348-11
  24. Chan L.L.Y., Hui K.P.Y., Kuok D.I.T., Bui C.H.T., Ng K.C., Mok C.K.P., et al. Risk assessment of the tropism and pathogenesis of the highly pathogenic avian influenza A/H7N9 virus using ex vivo and in vitro cultures of human respiratory tract. J. Infect. Dis. 2019; 220(4): 578–88. https://doi.org/10.1093/infdis/jiz165
  25. Simon P., de La Vega M.A., Paradis É., Mendoza E., Coombs K.M., Kobasa D., et al. Avian influenza viruses that cause highly virulent infections in humans exhibit distinct replicative properties in contrast to human H1N1 viruses. Sci. Rep. 2016; 6: 24154. https://doi.org/10.1038/srep24154
  26. Han T., Lai Y., Jiang Y., Liu X., Li D. Influenza A virus infects pulmonary microvascular endothelial cells leading to microvascular leakage and release of pro-inflammatory cytokines. PeerJ. 2021; 9: e11892. https://doi.org/10.7717/peerj.11892
  27. Gu Y., Zuo X., Zhang S., Ouyang Z., Jiang S., Wang F., et al. The mechanism behind influenza virus cytokine storm. Viruses. 2021; 13(7): 1362. https://doi.org/10.3390/v13071362
  28. Tang B.M., Cootes T., McLean A.S. From influenza-induced acute lung injury to multiorgan failure. In: Annual Update in Intensive Care and Emergency Medicine 2019. 2018: 449–58. https://doi.org/10.1007/978-3-030-06067-1_35
  29. Yang Y., Tang H. Aberrant coagulation causes a hyper-inflammatory response in severe influenza pneumonia. Cell. Mol. Immunol. 2016; 13(4): 432–42. https://doi.org/10.1038/cmi.2016.1
  30. Zhang J. Biomarkers of endothelial activation and dysfunction in cardiovascular diseases. Rev. Cardiovasc. Med. 2022; 23(2): 73. https://doi.org/10.31083/j.rcm2302073
  31. Immanuel J., Yun S. Vascular inflammatory diseases and endothelial phenotypes. Cells. 2023; 12(12): 1640. https://doi.org/10.3390/cells12121640
  32. Мельникова Ю.С., Макарова Т.П. Эндотелиальная дисфункция как центральное звено патогенеза хронических болезней. Казанский медицинский журнал. 2015; 96(4): 659–65. https://doi.org/10.17750/KMJ2015-659 https://elibrary.ru/ubegwv
  33. Власова Т.И., Петрищев Н.Н., Власов Т.Д. Дисфункция эндотелия как типовое патологическое состояние. Регионарное кровообращение и микроциркуляция. 2022; 21(2): 4–15. https://doi.org/10.24884/1682-6655-2022-21-2-4-15 https://elibrary.ru/zheshs
  34. Yang Y., Bazhin A.V., Werner J., Karakhanova S. Reactive oxygen species in the immune system. Int. Rev. Immunol. 2013; 32(3): 249–70. https://doi.org/10.3109/08830185.2012.755176
  35. Bach F.H., Robson S.C., Ferran C., Winkler H., Millan M.T., Stuhlmeier K.M., et al. Endothelial cell activation and thromboregulation during xenograft rejection. Immunol. Rev. 1994; 141: 5–30. https://doi.org/10.1111/j.1600-065x.1994.tb00870.x
  36. Pober J.S., Sessa W.C. Evolving functions of endothelial cells in inflammation. Nat. Rev. Immunol. 2007; 7(10): 803–15. https://doi.org/10.1038/nri2171
  37. Бигильдеев А.Е., Чепурных Ю.Ф., Петинати Н.А., Дризе Н.И. Особенности экспрессии генов сигнального пути NF-kB в тканях облученных мышей и у старых животных. Радиационная биология. Радиоэкология. 2019; 59(6): 565–74. https://doi.org/10.1134/S0869803119060031 https://elibrary.ru/ebdunp
  38. Waitkus M.S., Harris D.P., DiCorleto P.E. Mechanisms of Endothelial Activation. In: Mackay I.R., Rose N.R., Diamond B., Davidson A., eds. Encyclopedia of Medical Immunology. New York: Springer; 2014. https://doi.org/10.1007/978-0-387-84828-0_183
  39. Endemann D.H., Schiffrin E.L. Endothelial dysfunction. J. Am. Soc. Nephrol. 2004; 15(8): 1983–92. https://doi.org/10.1097/01.ASN.0000132474.50966.DA
  40. Hadi H.A., Carr C.S., Al Suwaidi J. Endothelial dysfunction: cardiovascular risk factors, therapy, and outcome. Vasc. Health Risk Manag. 2005; 1(3): 183–98.
  41. Widmer R.J., Lerman A. Endothelial dysfunction and cardiovascular disease. Glob. Cardiol. Sci. Pract. 2014; 2014(3): 291–308. https://doi.org/10.5339/gcsp.2014.43
  42. Han T., Lai Y., Jiang Y., Liu X., Li D. Influenza A virus infects pulmonary microvascular endothelial cells leading to microvascular leakage and release of pro-inflammatory cytokines. PeerJ. 2021; 9: e11892. https://doi.org/10.7717/peerj.11892
  43. Siragusa M., Thole J., Bibli S.I., Luck B., Loot A.E., de Silva K., et al. Nitric oxide maintains endothelial redox homeostasis through PKM2 inhibition. EMBO J. 2019; 38(17): e100938. https://doi.org/10.15252/embj.2018100938
  44. Марченко В.А., Зелинская И.А., Торопова Я.Г., Мухаметдинова Д.В., Галагудза М.М., Лиознов Д.А. и др. Длительность системных нарушений вазомоторной функции эндотелия микрососудов, вызванных вирусом гриппа А(H1N1)pdm09. Регионарное кровообращение и микроциркуляция. 2023; 22(4): 74–86. https://doi.org/10.24884/1682-6655-2023-22-4-74-86 https://elibrary.ru/mmwnsf
  45. Бойцов С.А. Грипп, новая коронавирусная инфекция и сердечно-сосудистые заболевания. Кардиологический вестник. 2021; 16(1): 5–9. https://doi.org/10.17116/Cardiobulletin2021160115 https://elibrary.ru/zgvxkg
  46. Radi R. Oxygen radicals, nitric oxide, and peroxynitrite: Redox pathways in molecular medicine. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2018; 115(23): 5839–48. https://doi.org/10.1073/pnas.1804932115
  47. Beckman J.S., Koppenol W.H. Nitric oxide, superoxide, and peroxynitrite: the good, the bad, and ugly. Am. J. Physiol. 1996; 271(5 Pt. 1): C1424–37. https://doi.org/10.1152/ajpcell.1996.271.5.C1424.
  48. Babizhayev M.A., Deyev A.I. Management of the virulent influenza virus infection by oral formulation of nonhydrolized carnosine and isopeptide of carnosine attenuating proinflammatory cytokine-induced nitric oxide production. Am. J. Ther. 2012; 19(1): e25–47. https://doi.org/10.1097/MJT.0b013e3181dcf589
  49. Васина Л.В., Петрищев Н.Н., Власов Т.Д. Эндотелиальная дисфункция и ее основные маркеры. Регионарное кровообращение и микроциркуляция. 2017; 16(1): 4–15. https://doi.org/10.24884/1682-6655-2017-16-1-4-15 https://elibrary.ru/yocujf
  50. Viemann D., Schmolke M., Lueken A., Boergeling Y., Friesenhagen J., Wittkowski H., et al. H5N1 virus activates signaling pathways in human endothelial cells resulting in a specific imbalanced inflammatory response. J. Immunol. 2011; 186(1): 164–73. https://doi.org/10.4049/jimmunol.0904170
  51. Teijaro J.R., Walsh K.B., Cahalan S., Fremgen D.M., Roberts E., Scott F., et al. Endothelial cells are central orchestrators of cytokine amplification during influenza virus infection. Cell. 2011; 146(6): 980–91. https://doi.org/10.1016/j.cell.2011.08.015
  52. Yu J., Sun X., Goie J.Y.G., Zhang Y. Regulation of host immune responses against influenza A virus infection by Mitogen-Activated Protein Kinases (MAPKs). Microorganisms. 2020; 8(7): 1067. https://doi.org/10.3390/microorganisms8071067
  53. Fontijn R.D., Volger O.L., van der Pouw-Kraan T.C., Doddaballapur A., Leyen T., Baggen J.M., et al. Expression of nitric oxide-transporting aquaporin-1 is controlled by KLF2 and marks non-activated endothelium in vivo. PLoS One. 2015; 10(12): e0145777. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0145777
  54. Parmar K.M., Larman H.B., Dai G., Zhang Y., Wang E.T., Moorthy S.N., et al. Integration of flow-dependent endothelial phenotypes by Kruppel-like factor 2. J. Clin. Invest. 2006; 116(1): 49–58. https://doi.org/10.1172/jci24787
  55. SenBanerjee S., Lin Z., Atkins G.B., Greif D.M., Rao R.M., Kumar A., et al. KLF2 Is a novel transcriptional regulator of endothelial proinflammatory activation. J. Exp. Med. 2004; 199: 1305–15. https://doi.org/10.1084/jem.20031132
  56. Turpaev K.T. Transcription factor KLF2 and its role in the regulation of inflammatory processes. Biochemistry (Mosc.). 2020; 85(1): 54–67. https://doi.org/10.1134/S0006297920010058
  57. Азаренок А.А., Еропкина Е.М., Прочуханова А.Р., Шалджян А.А., Козлова Н.М., Козелецкая К.Н. и др. Воздействие вирусов гриппа A и их поверхностных белков на метаболизм клеток эндотелия кровеносных сосудов человека. Вопросы вирусологии. 2013; 58(3): 25–7. https://elibrary.ru/pzxtur
  58. Hiyoshi M., Indalao I.L., Yano M., Yamane K., Takahashi E., Kido H. Influenza A virus infection of vascular endothelial cells induces GSK-3β-mediated β-catenin degradation in adherens junctions, with a resultant increase in membrane permeability. Arch. Virol. 2015; 160(1): 225–34. https://doi.org/10.1007/s00705-014-2270-5
  59. Betteridge K.B., Arkill K.P., Neal C.R., Harper S.J., Foster R.R., Satchell S.C., et al. Sialic acids regulate microvessel permeability, revealed by novel in vivo studies of endothelial glycocalyx structure and function. J. Physiol. 2017; 595(15): 5015–35. https://doi.org/10.1113/JP274167
  60. Taghavi S., Abdullah S., Shaheen F., Mueller L., Gagen B., Duchesne J., et al. Glycocalyx degradation and the endotheliopathy of viral infection. PLoS One. 2022; 17(10): e0276232. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0276232
  61. Simionescu M. Structural biochemical and functional differentiation of the vascular endothelium. In: Risau W., ed. Morphogenesis of the Endothelium. Amsterdam: Harwood Academic; 2000: 1–21.
  62. Armstrong S.M., Wang C., Tigdi J., Si X., Dumpit C., Charles S., et al. Influenza infects lung microvascular endothelium leading to microvascular leak: role of apoptosis and claudin-5. PLoS One. 2012; 7(10): e47323 https://doi.org/10.1371/journal.pone.0047323
  63. Yang Y., Schmidt E.P. The endothelial glycocalyx: an important regulator of the pulmonary vascular barrier. Tissue Barriers. 2013; 1(1): e23494. https://doi.org/10.4161/tisb.23494
  64. Ferro T., Neumann P., Gertzberg N., Clements R., Johnson A. Protein kinase C-alpha mediates endothelial barrier dysfunction induced by TNF-alpha. Am. J. Physiol. Lung Cell. Mol. Physiol. 2000; 278(6): L1107–17. https://doi.org/10.1152/ajplung.2000.278.6.L1107.
  65. Kim K., Jung H., Shin I., Choi B., Kim D. Induction of interleukin-1 beta (IL-1 β) is a critical component of lung inflammation during influenza A (H1N1) virus infection. J. Med. Virol. 2015; 87: 1104–12. https://doi.org/10.1002/jmv.24138.
  66. Wang S., Le T.Q., Kurihara N., Chida J., Cisse Y., Yano M., et al. Influenza virus-cytokine-protease cycle in the pathogenesis of vascular hyperpermeability in severe influenza. J. Infect. Dis. 2010; 202(7): 991–1001. https://doi.org/10.1086/656044
  67. Collins T., Read M.A., Neish A.S., Whitley M.Z., Thanos D., Maniatis T. Transcriptional regulation of endothelial cell adhesion molecules: NF-kappa B and cytokine-inducible enhancers. FASEB J. 1995; 9(10): 899-909.
  68. Guan X., Yang W., Sun X., Wang L., Ma B., Li H., et al. Association of influenza virus infection and inflammatory cytokines with acute myocardial infarction. Inflamm. Res. 2012; 61(6): 591–8. https://doi.org/10.1007/s00011-012-0449-3
  69. Singh V., Kaur R., Kumari P., Pasricha C., Singh R. ICAM-1 and VCAM-1: Gatekeepers in various inflammatory and cardiovascular disorders. Clin. Chim. Acta. 2023; 548: 117487. https://doi.org/10.1016/j.cca.2023.117487
  70. George S.T., Lai J., Ma J., Stacey H.D., Miller M.S., Mullarkey C.E. Neutrophils and influenza: a thin line between helpful and harmful. Vaccines (Basel). 2021; 9(6): 597. https://doi.org/10.3390/vaccines9060597
  71. Tang B.M., Shojaei M., Teoh S., Meyers A., Ho J., Ball T.B., et al. Neutrophils-related host factors associated with severe disease and fatality in patients with influenza infection. Nat. Commun. 2019; 10(1): 3422. https://doi.org/10.1038/s41467-019-11249-y
  72. Narasaraju T., Yang E., Samy R.P., Ng H.H., Poh W.P., Liew A.A., et al. Excessive neutrophils and neutrophil extracellular traps contribute to acute lung injury of influenza pneumonitis. Am. J. Pathol. 2011; 179(1): 199–210. https://doi.org/10.1016/j.ajpath.2011.03.013
  73. Saffarzadeh M., Juenemann C., Queisser M.A., Lochnit G., Barreto G., Galuska S.P., et al. Neutrophil extracellular traps directly induce epithelial and endothelial cell death: a predominant role of histones. PLoS One. 2012; 7(2): e32366; http://doi.org/10.1371/journal.pone.0032366
  74. Schleef R.R., Bevilacqua M.P., Sawdey M., Gimbrone M.A. Jr., Loskutoff D.J. Cytokine activation of vascular endothelium. Effects on tissue-type plasminogen activator and type 1 plasminogen activator inhibitor. J. Biol. Chem. 1988; 263(12): 5797–803.
  75. Marchenko V., Mukhametdinova D., Amosova I., Lioznov D., Zhilinskaya I. Influenza A(H1N1)pdm09 virus alters expression of endothelial factors in pulmonary vascular endothelium in rats. Viruses. 2022; 14(11): 2518. https://doi.org/10.3390/v14112518
  76. Bussolino F., Camussi G., Baglioni C. Synthesis and release of platelet-activating factor by human vascular endothelial cells treated with tumor necrosis factor or interleukin 1 alpha. J. Biol. Chem. 1988; 263(24): 11856–61.
  77. Счастливцев И.В., Лобастов К.В., Цаплин С.Н., Мкртычев Д.С. Современный взгляд на систему гемостаза: клеточная теория. Медицинский совет. 2019; (16): 72–7. https://doi.org/10.21518/2079-701X-2019-16-72-77 https://elibrary.ru/smgyfk
  78. Visseren F.L., Bouwman J.J., Bouter K.P., Diepersloot R.J., de Groot P.H., Erkelens D.W. Procoagulant activity of endothelial cells after infection with respiratory viruses. Thromb. Haemost. 2000; 84(2): 319–24.
  79. Zelaya H., Tada A., Vizoso-Pinto M.G., Salva S., Kanmani P., Agüero G., et al. Nasal priming with immunobiotic Lactobacillus rhamnosus modulates inflammation-coagulation interactions and reduces influenza virus-associated pulmonary damage. Inflamm. Res. 2015; 64(8): 589–602. https://doi.org/10.1007/s00011-015-0837-6
  80. Cesari M., Pahor M., Incalzi R.A. Plasminogen activator inhibitor-1 (PAI-1): a key factor linking fibrinolysis and age-related subclinical and clinical conditions. Cardiovasc. Ther. 2010; 28(5): e72–91. https://doi.org/10.1111/j.1755-5922.2010.00171.x
  81. Слуханчук Е.В., Бицадзе В.О., Хизроева Д.Х., Солопова А.Г., Цибизова В.И., Якубова Ф. и др. Роль тромбоцитов в противовирусном иммунитете. Акушерство, гинекология и репродукция. 2022; 16(2): 204–12. https://doi.org/10.17749/2313-7347/ob.gyn.rep.2022.305 https://elibrary.ru/twhjna
  82. Iba T., Levi M., Thachil J., Levy J.H. Disseminated intravascular coagulation: the past, present, and future considerations. Semin. Thromb. Hemost. 2022; 48(8): 978–87. https://doi.org/10.1055/s-0042-1756300
  83. Jansen A.J.G., Spaan T., Low H.Z., Di Iorio D., van den Brand J., Tieke M., et al. Influenza-induced thrombocytopenia is dependent on the subtype and sialoglycan receptor and increases with virus pathogenicity. Blood Adv. 2020; 4(13): 2967–78. https://doi.org/10.1182/bloodadvances.2020001640
  84. Панина И.Ю., Румянцев А.Ш., Меншутина М.А., Ачкасова В.В., Дегтерева О.А., Тугушева Ф.А. и др. Особенности функции эндотелия при хронической болезни почек. обзор литературы и собственные данные. Нефрология. 2007; 11(4): 28–46. https://elibrary.ru/jtygjh
  85. Kim K.S., Jung H., Shin I.K., Choi B.R., Kim D.H. Induction of interleukin-1 beta (IL-1β) is a critical component of lung inflammation during influenza A (H1N1) virus infection. J. Med. Virol. 2015; 87(7): 1104–12. https://doi.org/10.1002/jmv.24138
  86. Choreño-Parra J.A., Jiménez-Álvarez L.A., Cruz-Lagunas A., Rodríguez-Reyna T.S., Ramírez-Martínez G., Sandoval-Vega M., et al. Clinical and immunological factors that distinguish COVID-19 from pandemic influenza A(H1N1). Front. Immunol. 2021; 12: 593595. https://doi.org/10.3389/fimmu.2021.593595
  87. Sumikoshi M., Hashimoto K., Kawasaki Y., Sakuma H., Suzutani T., Suzuki H., et al. Human influenza virus infection and apoptosis induction in human vascular endothelial cells. J. Med. Virol. 2008; 80(6): 1072–8. https://doi.org/10.1002/jmv.21185
  88. Cassina A.M., Hodara R., Souza J.M., Thomson L., Castro L., Ischiropoulos H., et al. Cytochrome c nitration by peroxynitrite. J. Biol. Chem. 2000; 275(28): 21409–15. https://doi.org/10.1074/jbc.M909978199
  89. Halder U.C., Bagchi P., Chattopadhyay S., Dutta D., Chawla-Sarkar M. Cell death regulation during influenza A virus infection by matrix (M1) protein: a model of viral control over the cellular survival pathway. Cell Death Dis. 2011; 2(9): e197. https://doi.org/10.1038/cddis.2011.75
  90. Winn R.K., Harlan J.M. The role of endothelial cell apoptosis in inflammatory and immune diseases. J. Thromb. Haemost. 2005; 3(8): 1815–24. https://doi.org/10.1111/j.1538-7836.2005.01378.x
  91. Шевченко Ю.Л., Стойко Ю.М., Гудымович В.Г. Эндотелий как мишень патологического воздействия вирусной инфекции. Вестник Национального медико-хирургического центра им. Н.И. Пирогова. 2022; 17(2): 11–6. https://doi.org/10.25881/20728255_2022_17_2_11 https://elibrary.ru/yzfzkv
  92. Gui R, Chen Q. Molecular events involved in influenza A virus-induced cell death. Front. Microbiol. 2022; 12: 797789. https://doi.org/10.3389/fmicb.2021.797789
  93. Zhirnov O.P., Konakova T.E., Wolff T., Klenk H.D. NS1 protein of influenza A virus down-regulates apoptosis. J. Virol. 2002; 76(4): 1617–25. https://doi.org/10.1128/jvi.76.4.1617-1625.2002
  94. Stasakova J., Ferko B., Kittel C., Sereinig S., Romanova J., Katinger H., et al. Influenza A mutant viruses with altered NS1 protein function provoke caspase-1 activation in primary human macrophages, resulting in fast apoptosis and release of high levels of interleukins 1beta and 18. J. Gen. Virol. 2005; 86(Pt. 1): 185–95. https://doi.org/10.1099/vir.0.80422-0
  95. Wang X., Zheng T., Lin L., Zhang Y., Peng X., Yan Y., et al. Influenza A virus induces autophagy by its hemagglutinin binding to cell surface heat shock protein 90AA1. Front. Microbiol. 2020; 11: 566348. https://doi.org/10.3389/fmicb.2020.566348
  96. Othumpangat S., Noti J.D., McMillen C.M., Beezhold D.H. ICAM-1 regulates the survival of influenza virus in lung epithelial cells during the early stages of infection. Virology. 2016; 487: 85–94. https://doi.org/10.1016/j.virol.2015.10.005
  97. Tinoco R., Deiro M., Lin M., Bradley L. P-selectin regulation of T cell immunity during influenza virus infection (49.14). J. Immunol. 2011; 186(1 Suppl.): 49.14. https://doi.org/10.4049/jimmunol.186.Supp.49.14
  98. Short K.R., Veldhuis Kroeze E.J., Reperant L.A., Richard M., Kuiken T. Influenza virus and endothelial cells: a species specific relationship. Front. Microbiol. 2014; 5: 653. https://doi.org/10.3389/fmicb.2014.00653
  99. Garcia C.C., Russo R.C., Guabiraba R., Fagundes C.T., Polidoro R.B., Tavares L.P., et al. Platelet-activating factor receptor plays a role in lung injury and death caused by Influenza A in mice. PLoS Pathog. 2010; 6(11): e1001171. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1001171
  100. Morichi S., Morishita N., Takeshita M., Ishida Y., Oana S., Yamanaka G., et al. Vascular endothelial growth factor (VEGF) and platelet-derived growth factor (PDGF) levels in the cerebrospinal fluid of children with influenza-associated encephalopathy. J. Infect. Chemother. 2017; 23(2): 80–4. https://doi.org/10.1016/j.jiac.2016.10.007
  101. Schmitz N., Kurrer M., Bachmann M.F., Kopf M. Interleukin-1 is responsible for acute lung immunopathology but increases survival of respiratory influenza virus infection. J. Virol. 2005; 79(10): 6441–8. https://doi.org/10.1128/JVI.79.10.6441-6448.2005
  102. Bawazeer A.O., Rosli S., Harpur C.M., Docherty C.A., Mansell A., Tate M.D. Interleukin-1β exacerbates disease and is a potential therapeutic target to reduce pulmonary inflammation during severe influenza A virus infection. Immunol. Cell Biol. 2021; 99(7): 737–48. https://doi.org/10.1111/imcb.12459
  103. Жилинская И.Н., Марченко В.А., Харченко Е.П. Сравнение фрагментов, мимикрирующих белки системы гемостаза человека, в белках вирусов гриппа А/H1N1 и коронавирусов. Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 2022; 40(4): 43–6. https://doi.org/10.17116/molgen20224004143 https://elibrary.ru/mwqoig
  104. Гольдштейн Э.М. Смертность от болезней системы кровообращения и болезней органов дыхания, ассоциированная с гриппом, в российской федерации во время сезонов гриппа c 2013-2014 до 2018-2019. Международный журнал прикладных и фундаментальных исследований. 2019; (12-1): 9–16. https://doi.org/10.17513/mjpfi.12945 https://elibrary.ru/dhthqt

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Функции эндотелия кровеносных сосудов.

Скачать (195KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Каскад коагуляции. 1 ‒ интактные эндотелиальные клетки (ЭК) обеспечивают тромборезистентность за счет постоянного синтеза ряда антикоагулянтов (тромбомодулина, антитромбина, ингибитора пути тканевого активатора и АДФазы); 2 ‒ каскад коагуляции, как правило, возникает вследствие повреждения ЭК и связан с активацией факторов свертывания крови при контакте с тканевым фактором и коллагеном из субэндотелиальной слоя, а также с высвобождением из клеток фактора Виллебранда (vWF); 3 ‒ активация тромбоцитов возникает при взаимодействии с тканевым фактором, коллагеном и vWF. Активированные тромбоциты высвобождают ряд медиаторов, таких как АДФ и vWF, что приводит к дальнейшему рекрутингу, активации и агрегации тромбоцитов с образованием первичного тромбоцитарного сгустка (первичный гемостаз); 4 ‒ внешний путь свертывания инициируется при контакте фактора VII с тканевым фактором; 5 ‒ внутренний путь инициируется при контакте фактора XII с коллагеном; 6 ‒ внешний и внутренний пути приводят к инициированию общего пути свертывания, который содержит каскады, участвующие в активации фактора X и тромбина с образованием нитей фибрина; 7 ‒ нити фибрина способствуют повышению стабильности тромбоцитарного сгустка и приводят к образованию тромбоцитарно-фибринового сгустка (вторичный гемостаз); 8 ‒ калликреин, тканевой активатор плазминогена (tPA) или урокиназный активатор плазминогена (uPA) конвертируют плазминоген в плазмин, который затем разрушает и реабсорбирует полимеризованные нити фибрина, что необходимо для разрушения сгустков в рамках процесса фибринолиза. Подчеркнуты эндотелиальные факторы, концентрация в крови которых при гриппозной инфекции достоверно изменяется (см. таблицу).

Скачать (508KB)
Метаданные

© Марченко В.А., Жилинская И.Н., 2024

Creative Commons License
Эта статья доступна по лицензии Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».