Markers of antroponotic viral infections in vervet monkeys arrived from their natural habitat (Tanzania)

Cover Image

Cite item

Full Text

Abstract

Introduction. Various human viruses have been identified in wild monkeys and in captive primates. Cases of transmission of viruses from wild monkeys to humans and vice versa are known.

The aim of this study was to identify markers of anthroponotic viral infections in vervet monkeys (Chlorocebus pygerythrus) arrived from their natural habitat (Tanzania).

Materials and methods. Fecal samples (n = 56) and blood serum samples (n = 75) obtained from 75 animals, respectively, on days 10 and 23 after admission to the primate center, were tested for the markers of anthroponotic viral infections (Ebola virus, Marburg virus, lymphocytic choriomeningitis, hepatitis C virus, herpes simplex virus (HSV), cytomegalovirus (CMV), Epstein–Barr virus (EBV), parainfluenza types 1 and 3, intestinal adenoviruses, rotaviruses) by enzyme immunoassay (ELISA) and polymerase chain reaction (PCR).

Results and discussion. Among the examined animals, markers of 6 out of 11 tested viral infections were identified. Detection rates of IgG antibodies to HSV-1,2 (15.9%) and CMV (15.9%) were two times as low as IgG antibodies to EBV (31.8%). Among the markers of respiratory viral infections, IgG antibodies to parainfluenza virus type 1 were found (6.8%). 14.3% of the animals had rotavirus antigen, and 94% had simian adenovirus DNA. Markers of hemorrhagic fevers Ebola, Marburg, LCM, hepatitis C, and type 3 parainfluenza were not detected.

Conclusion. When importing monkeys from different regions of the world, an expanded screening for viral infections is needed considering the epidemiological situation both in the country of importation and in the country of destination.

About the authors

Dmitriy I. Dogadov

Research Institute of Medical Primatology of the Ministry of Education and Science of Russia

Author for correspondence.
Email: dima_loko86@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-1596-0509

Ph.D. (Biol.), Researcher at the Laboratory of Infection Virology

Russian Federation, 354376, Sochi

Karen K. Kyuregyan

Central Research Institute of Epidemiology of the Federal Service for Surveillance on Consumer Rights Protection and Human Wellbeing; I.I. Mechnikov Research Institute of Vaccines and Sera

Email: karen-kyuregyan@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-3599-117X

D.Sci. (Biol.), Professor of the RAS, Head of the Laboratory of Molecular Epidemiology, Leading Researcher at the Laboratory of Viral Hepatitis

Russian Federation, Moscow, 111123; 105064, Moscow

Goncharenko M. Alexandra

Research Institute of Medical Primatology of the Ministry of Education and Science of Russia

Email: morgan_123@rambler.ru
ORCID iD: 0000-0002-6979-9784

Researcher at the Laboratory of Infection Virology, Research Institute of Medical Primatology

Russian Federation, 354376, Sochi

Albert A. Minosyan

Research Institute of Medical Primatology of the Ministry of Education and Science of Russia

Email: malbert97@bk.ru
ORCID iD: 0009-0007-6459-1451

research laboratory assistant at the Laboratory of Infection Virology, Research Institute of Medical Primatology

Russian Federation, 354376, Sochi

Armen A. Kochkonyan

Research Institute of Medical Primatology of the Ministry of Education and Science of Russia

Email: kochkonyan7armen@gmail.com
ORCID iD: 0009-0003-1648-541X

research laboratory assistant at the Laboratory of Infection Virology, Research Institute

Russian Federation, 354376, Sochi

Anastasia A. Karlsen

Central Research Institute of Epidemiology of the Federal Service for Surveillance on Consumer Rights Protection and Human Wellbeing; I.I. Mechnikov Research Institute of Vaccines and Sera

Email: karlsen12@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-6013-7768

Researcher, Laboratory of Molecular Epidemiology of Viral Hepatitis, Researcher, Laboratory of Viral Hepatitis

Russian Federation, Moscow, 111123; 105064, Moscow

Oleg I. Vyshemirsky

Research Institute of Medical Primatology of the Ministry of Education and Science of Russia

Email: olegvyshem@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-5345-8926

Ph.D. (Biol.), Researcher at the Laboratory of Infection Virology, Research Institute

Russian Federation, 354376, Sochi

Dzhina D. Karal-ogly

Research Institute of Medical Primatology of the Ministry of Education and Science of Russia

Email: karal_5@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-3606-1668

Ph.D. (Biol.), deputy director for scientific activities of the Research Institute

Russian Federation, 354376, Sochi

Mikhail I. Mikhailov

Central Research Institute of Epidemiology of the Federal Service for Surveillance on Consumer Rights Protection and Human Wellbeing; I.I. Mechnikov Research Institute of Vaccines and Sera

Email: michmich2@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-6636-6801

Ph.D. (Biol.), Professor, Academician of RAS, Chief Researcher at the Laboratory of Molecular Epidemiology of Viral Hepatitis Central Research, Head of the Laboratory of Viral Hepatitis

Russian Federation, Moscow, 111123; 105064, Moscow

References

  1. Wachtman L., Mansfield K. Viral diseases of nonhuman primates. In: Nonhuman Primates in Biomedical Research. Volume 2: Diseases. Elsevier; 2012: 1–104. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-381366-4.00001-8
  2. Olival K.J., Hosseini P.R., Zambrana-Torrelio C., Ross N., Bogich T.L., Daszak P. Host and viral traits predict zoonotic spillover from mammals. Nature. 2017; 546(7660): 646–50. https://doi.org/10.1038/nature22975
  3. Devaux C.A., Mediannikov O., Medkour H., Raoult D. Infectious disease risk across the growing human-non human primate interface: A review of the evidence. Front. Public Health. 2019; 7: 305. https://doi.org/10.3389/fpubh.2019.00305
  4. Patrono L.V., Samuni L., Corman V.M., Nourifar L., Röthemeier C., Wittig R.M., et al. Human coronavirus OC43 outbreak in wild chimpanzees, Côte d´Ivoire, 2016. Emerg. Microbes Infect. 2018; 7(1): 118. https://doi.org/10.1038/s41426-018-0121-2
  5. Liu Z.J., Qian X.K., Hong M.H., Zhang J.L., Li D.Y., Wang T.H., et al. Global view on virus infection in non-human primates and implications for public health and wildlife conservation. Zool. Res. 2021; 42(5): 626–32. https://doi.org/10.24272/j.issn.2095-8137.2021.080
  6. Dogadov D.I., Korzaya L.I., Karlsen A.A., Kyuregyan K.K. Molecular genetic identification of isolates of the hepatitis A virus (HAV) from monkeys at Adler Primate Center. J. Med. Primatol. 2018; 47(2): 87–92. https://doi.org/10.1111/jmp.12333
  7. Dogadov D.I., Korzaya L.I., Kyuregyan K.K., Karlsen A.A., Kichatova V.S., Potemkin I.A., et al. Natural infection of captive cynomolgus monkeys (Macaca fascicularis) with hepatitis E virus genotype 4. Arch. Virol. 2019; 164(10): 2515–8. https://doi.org/10.1007/s00705-019-04337-3
  8. Eberle R., Jones-Engel L. Understanding primate herpesviruses. J. Emerg. Dis. Virol. 2017; 3(1): 1-11. https://doi.org/10.16966/2473-1846.127
  9. Korzaya L.I., Dogadov D.I., Goncharenko A.M., Lapin B.A. Comparative study of anti-measles immunity in adult population of Sochi and laboratory primates of Adler primate center. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii. 2019; 96(2): 61–7. https://doi.org/10.36233/0372-9311-2019-2-61-67 https://elibrary.ru/azxijw (in Russian)
  10. Korzaya L.I., Dogadov D.I., Goncharenko A.M., Karlsen A.A., Kyuregyan K.K., Mikhaylov M.I. Prevalence of laboratory markers of human respiratory viruses in monkeys of Adler primate center. Voprosy virusologii. 2022; 66(6): 425–33. https://doi.org/10.36233/0507-4088-77 https://elibrary.ru/cbntjh (in Russian)
  11. Molina C.V., Heinemann M.B., Kierulff C., Pissinattiet A., da Silva T.F., de Freitas D.G., et al. Leptospira spp., rotavirus, norovirus, and hepatitis E virus surveillance in a wild invasive golden-headed lion tamarin (Leontopithecus chrysomelas; Kuhl, 1820) population from an urban park in Niterói, Rio de Janeiro, Brazil. Am. J. Primatol. 2019; 81(3): e22961. https://doi.org/10.1002/ajp.22961
  12. Smith G.C., Lester T.L., Heberling R.L., Kalter S.S. Coronavirus-like particles in nonhuman primate feces. Arch. Virol. 1982; 72(1-2): 105–11. https://doi.org/10.1007/BF01314455
  13. Wang Y., Tu X., Humphrey C., McClureet H., Jiang X., Qin C., et al. Detection of viral agents in fecal specimens of monkeys with diarrhea. J. Med. Primatol. 2007; 36(2): 101–7. https://doi.org/10.1111/j.1600-0684.2006.00167.x
  14. Gómez J.M., Nunn C.L., Verdú M. Centrality in primate-parasite networks reveals the potential for the transmission of emerging infectious diseases to humans. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2013; 110(19): 7738–41. https://doi.org/10.1073/pnas.1220716110
  15. Wolfe N.D., Dunavan C.P., Diamond J. Origins of major human infectious diseases. Nature. 2007; 447(7142): 279–83. https://doi.org/10.1038/nature05775
  16. Albrecht P., Lorenz D., Klutch M.J., Vickers J.H., Ennis F.A. Fatal measles infection in marmosets pathogenesis and prophylaxis. Infect. Immun. 1980; 27(3): 969–78. https://doi.org/10.1128/iai.27.3.969-978.1980
  17. Choi Y.K., Simon M.A., Kim D.Y., Yoon B.I., Kwon S.W., Lee K.W., et al. Fatal measles virus infection in Japanese macaques (Macaca fuscata). Vet. Pathol. 1999; 36(6): 594–600. https://doi.org/10.1354/vp.36-6-594
  18. Wallis J., Lee D.R. Primate conservation: The prevention of disease transmission. Int. J. Primatol. 1999; 20(6): 803–26. https://doi.org/10.1023/A:1020879700286
  19. Lapin B.A., Shevtsova Z.V. Monkey viral pathology in the Sukhum colony and modeling human viral infections. J. Med. Primatol. 2018; 47(4): 273–7. https://doi.org/10.1111/jmp.12351
  20. Dogadov D.I., Korzaya L.I., Kyuregyan K.K., Karlsen A.A., Mikhaylov M.I. Markers of viral hepatitis E (Hepeviridae, Orthohepevirus, Orthohepevirus A) in the imported Old World monkeys. Voprosy virusologii. 2021; 66(3): 182–8. https://doi.org/10.36233/0507-4088-34 https://elibrary.ru/xvmkmz (in Russian)
  21. Bányai K., Esona M.D., Liu A., Wang Y., Tu X., Jiang B. Molecular detection of novel adenoviruses in fecal specimens of captive monkeys with diarrhea in China. Vet. Microbiol. 2010; 142(3-4): 416–9. https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2009.10.014
  22. Korzaya L.I., Lapin B.A., Keburiya V.V., Chikobava M.G. Spontaneous infection of lower primates with hepatitis C virus. Byulleten’ eksperimental’noy biologii i meditsiny. 2002; 133(2): 178–81. https://doi.org/10.1023/A:1015511208671 https://elibrary.ru/lhjutx (in Russian)
  23. Kosoltanapiwat N., Tongshoob J., Ampawong S., Reamtong O., Prasittichai L., Yindee M., et al. Simian adenoviruses: Molecular and serological survey in monkeys and humans in Thailand. One Health. 2022; 15: 100434. https://doi.org/10.1016/j.onehlt.2022.100434
  24. Roy S., Vandenberghe L.H., Kryazhimskiy S., Grant R., Calcedo R., Yuan X., et al. Isolation and characterization of adenoviruses persistently shed from the gastrointestinal tract of non-human primates. PLoS Pathog. 2009; 5(7): e1000503. https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1000503
  25. Morris S.J., Sebastian S., Spencer A.J., Gilbert S.C. Simian adenoviruses as vaccine vectors. Future Virol. 2016; 11(9): 649–59. https://doi.org/10.2217/fvl-2016-0070
  26. Islam A., Hossain M.E., Haider N., Rostal M.K., Mukharjee S.K., Ferdouset J., et al. Molecular characterization of group A rotavirus from rhesus macaques (Macaca mulatta) at human–wildlife interfaces in Bangladesh. Transbound. Emerg. Dis. 2020; 67(2): 956–66. https://doi.org/10.1111/tbed.13431
  27. Otsyula M., Yee J., Suleman M., Tarara R., Martin J., Woods P., et al. Rotavirus infection in African, non-human primates. Ann. Trop. Med. Parasitol. 1996; 90(6): 659–61. https://doi.org/10.1080/00034983.1996.11813099
  28. Simmons J.H. Herpesvirus infections of laboratory macaques. J. Immunotoxicol. 2010; 7(2): 102–13. https://doi.org/10.3109/ 15476910903409843
  29. Goleva O.V., Murina E.A., Osipova Z.A. Serologic markers of Epstein-Barr virus reactivation in the conditions of viral encephalitis in young patients. Zhurnal infektologii. 2015; 7(1): 70–4. https://elibrary.ru/tqqpvh (in Russian)
  30. Makhneva N.V., Syuch N.I., Voronova V.V., Beletskaya L.V. Epstein-Barr virus and cytomegalovirus: is their role in pemphigus really incidental? A preliminary report. Al‘manakh klinicheskoy meditsiny. 2016; 44(1): 13–7. https://doi.org/10.18786/2072-0505-2016-44-1-13-17 https://elibrary.ru/vrraaj (in Russian)
  31. Churchill A.E. The isolation of parainfluenza 3 virus from fatal cases of pneumonia in erythrocebus patas monkeys. Br. J. Exp. Pathol. 1963; 44(5): 529–37.
  32. Sasaki M., Ishii A., Orba Y., Thomas Y., Hang’ombe B.M., Moonga L., et al. Human parainfluenza virus type 3 in wild nonhuman primates, Zambia. Emerg. Infect. Dis. 2013; 19(9): 1500–3. https://doi.org/10.3201/eid1909.121404

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Figure. Phylogenetic tree for the nucleotide sequences of the adenovirus genome region encoding the 281 nt hexon protein (genome posi- tions 17 122–17 403 , numbering according to strain KP329566. Simian mastadenovirus F). The tree was built using the maximum likelihood method. Branches with > 90% confidence are highlighted in red.

Download (394KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2023 Dmitriy D.I., Kyuregyan K.K., Alexandra G.M., Minosyan A.A., Kochkonyan A.A., Karlsen A.A., Vyshemirsky O.I., Karal-ogly D.D., Mikhailov M.I.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».