Энтеральные вирусные гепатиты у обезьян

Обложка
  • Авторы: Догадов Д.И.1, Кюрегян К.К.2,3, Михайлов М.М.2,3
  • Учреждения:
    1. ФГБНУ «Научно-исследовательский институт медицинской приматологии» Министерства науки и высшего образования (Минобрнауки) России
    2. ФГБНУ «Научно-исследовательский институт вакцин и сывороток имени И.И. Мечникова»
    3. ФГБОУ ДПО «Российская медицинская академия непрерывного профессионального образования» Минздрава России
  • Выпуск: Том 67, № 3 (2022)
  • Страницы: 173-184
  • Раздел: ОБЗОРЫ
  • URL: https://ogarev-online.ru/0507-4088/article/view/118196
  • DOI: https://doi.org/10.36233/0507-4088-110
  • ID: 118196

Цитировать

Полный текст

Аннотация

В течение последнего десятилетия большое число вирусов, генетически связанных с вирусами гепатита человека, были обнаружены у животных, в том числе и обезьян. Множество вирусов, близких вирусу гепатита А (ВГА, Picornaviridae: Hepatovirus: Hepatovirus A) человека, было обнаружено у различных видов млекопитающих в течение 2015–2018 гг., включая главным образом летучих мышей и грызунов, а также землероек, тюленей и сумчатых животных. Зоонозные генотипы вируса гепатита Е (ВГЕ, Hepeviridae: Orthohepevirus: Orthohepevirus A) были обнаружены у диких кабанов, оленей, верблюдов и кроликов, а также у приматов. Кроме того, у летучих мышей, хорьков, грызунов, птиц и рыб были описаны вирусы, генетически близкие ВГЕ. Тем не менее именно обезьяны остаются важными лабораторными животными для изучения ВГА- и ВГЕ-инфекции. Изучение спонтанной и экспериментальной инфекции у этих животных представляет бесценный источник информации о биологии и патогенезе этих вирусов и по-прежнему является незаменимым инструментом для тестирования вакцин и лекарств. Целью данного обзора литературы являлись обобщение и анализ опубликованных данных о циркуляции ВГА и ВГЕ среди диких и содержащихся в неволе приматов, а также результатов экспериментов по моделированию на обезьянах инфекций, вызываемых ВГА и ВГЕ.

Об авторах

Дмитрий Игоревич Догадов

ФГБНУ «Научно-исследовательский институт медицинской приматологии» Министерства науки и высшего образования (Минобрнауки) России

Email: dima_loko86@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-1596-0509

канд. биол. наук, старший научный сотрудник лаборатории инфекционных вирусов

Россия, 354376, Сочи

Карен Каренович Кюрегян

ФГБНУ «Научно-исследовательский институт вакцин и сывороток имени И.И. Мечникова»; ФГБОУ ДПО «Российская медицинская академия непрерывного профессионального образования» Минздрава России

Email: karen-kyuregyan@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-3599-117X

д-р биол. наук, профессор РАН, ведущий научный сотрудник лаборатории вирусных гепатитов, главный научный сотрудник, заведующий отделом изучения вирусных гепатитов научно-исследовательского института молекулярной и персонализированной медицины

Россия, 105064, Москва; 125993, Москва

Михаил Михайлович Михайлов

ФГБНУ «Научно-исследовательский институт вакцин и сывороток имени И.И. Мечникова»; ФГБОУ ДПО «Российская медицинская академия непрерывного профессионального образования» Минздрава России

Автор, ответственный за переписку.
Email: michmich2@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-6636-6801

д-р мед. наук, профессор, член-корр. РАН, заведующий лабораторией вирусных гепатитов, научный руководитель научно-исследовательского института молекулярной и персонализированной медицины

Россия, 105064, Москва; 125993, Москва

Список литературы

  1. Drexler J.F., Corman V.M., Lukashev A.N., van den Brand J.M.A., Gmyl A.P., Brünink S., et al. The Hepatovirus Ecology Consortium. Evolutionary origins of hepatitis A virus in small mammals. PNAS. 2015; 112(49): 15190–5. https://doi.org/10.1073/pnas.1516992112
  2. Sridhar S., Teng J.L.L., Chiu T.H., Lau S.K.P., Woo P.C.Y. Hepatitis E virus genotypes andevolution: emergence of camel hepatitis E variants. Int. J. Mol. Sci. 2017; 18(4): 1–19. https://doi.org/10.3390/ijms18040869
  3. Batts W., Yun S., Hedrick R., Winton J. A novel member of the family Hepeviridae from cutthroat trout (Oncorhynchus clarkii). Virus Res. 2011; 158(1-2): 116–23. https://doi.org/10.1016/j.virusres.2011.03.019
  4. ICTV. International Committee on Taxonomy of Viruses. Genus: Hepatovirus; 2021. Available at: https://talk.ictvonline.org/ictv-reports/ictv_online_report/positive-sense-rna-viruses/w/picornaviridae/709/genus-hepatovirus
  5. Hillis W.D. An outbreak of infectious hepatitis among chimpanzee handlers at a United States Air Force base. Am. J. Hyg. 1961; 73: 316–28. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.aje.a120191
  6. Mosely J.W., Reinhardt H.P., Hassler F.R. Chimpanzee-associated hepatitis: an outbreak in Oklahoma. JAMA. 1967; 199(10): 105–7.
  7. Robertson B.H., Jansen R.W., Khanna B., Totsuka A., Nainan O.V., Siegl G., et al. Genetic relatedness of hepatitis A virus strains recovered from different geographical regions. J. Gen. Virol. 1992; 73(6): 1365–77. https://doi.org/10.1099/0022-1317-73-6-1365
  8. Robertson B.H. Viral hepatitis and primates: historical and molecular analysis of human and nonhuman primate hepatitis A, B, and the GB-related viruses. J. Viral. Hepat. 2001; 8(4): 233–42. https://doi.org/10.1046/j.1365-2893.2001.00295.x
  9. Ruddy S.J., Mosley J.W., Held J.R. Chimpanzee-associated viral hepatitis in 1963. Am. J. Epidemiol. 1967; 86(3): 634–40. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.aje.a120772
  10. Burke D.S., Graham R.R., Heisey G.B., Coursaget R., Levesque B., Gretillat E., et al. Hepatitis A virus in primates outside captivity. Lancet. 1981; 2(8252): 928. https://doi.org/10.1016/S0140-6736(81)91411-2
  11. Smith M.S., Swanepoel P.J., Bootsma M. Hepatitis A in nonhuman primates in nature. Lancet. 1980; 2(8206): 1241–2. https://doi.org/10.1016/s0140-6736(80)92495-2
  12. Kalter S.S., Heberling R.L., Cooke A.W., Barry J.D., Tian P.Y., Northam W.J. Viral infections of nonhuman primates. Lab. Anim. Sci. 1997; 47(5): 461–8.
  13. Purcell R.H., Emerson S.U. Animal models of hepatitis A and E. ILAR J. 2001; 42(2): 161–77. https://doi.org/10.1101/cshperspect.a031815
  14. Korzaya L.I., Lapin B.A., Shevtsova Z.V., Krilova R.I. Spontaneous and experimental hepatitis A in Old World monkeys are the models of human hepatitis A. Baltic J. Lab. Animal. Sci. 2001; 11(2): 135–41.
  15. Догадов Д.И., Корзая Л.И., Кюрегян К.К., Карлсен А.А., Михайлов М.И., Лапин Б.А. Маркёры гепатита A у обезьян Адлерского приматологического центра. Вопросы вирусологии. 2019; 64(5): 246–9. https://doi.org/10.36233/0507-4088-2019-64-5-246-249
  16. Корзая Л.И., Кебурия В.В., Гончаренко А.М., Догадов Д.И., Лапин Б.А. Маркёры вирусных инфекций у лабораторных приматов. В кн.: Материалы второй международной научной конференции «Фундаментальные и прикладные аспекты медицинской приматологии». Сочи; 2011: 79–88.
  17. Drewe J.A., O’Riain M.J., Beamish E., Currie H., Parsons S. Survey of infections transmissible between baboons and humans, Cape Town, South Africa. Emerg. Infect. Dis. 2012; 18(2): 298–301. https://doi.org/10.3201/eid1802.111309
  18. Gust I.D., Lehmann N.I., Crowe S., McCrorie M., Locarnini S.A., Lucas C.R. The origin of the HM175 strain of hepatitis A virus. J. Infect. Dis. 1985; 151(2): 365–7. https://doi.org/10.1093/infdis/151.2.365
  19. Balayan M.S., Kusov Yu.Yu., Andjaparidze A.G., Tsarev S.A., Sverdlov E.D., Chizhikov V.E., et al. Variations in genome fragments coding for RNA polymerase in human and simian hepatitis A viruses. FEBS Lett. 1989; 247(2): 425–8. https://doi.org/10.1016/0014-5793(89)81384-5
  20. Nainan O.V., Margolis H.S., Robertson B.H., Balayan M., Brinton M.A. Sequence analysis of a new hepatitis A virus naturally infecting cynomolgus macaques (Macaca fascicularis). J. Gen. Virol. 1991; 72(7): 1685–9. https://doi.org/10.1099/0022-1317-72-7-1685
  21. Van Cuyck-Gandré H., Cockman-Thomas R., Caudill J.D., Asher L.S., Armstrong K.L., Hauroeder B., et al. Experimental African HEV infection in cynomolgus macaques (Macaca fascicularis). J. Med. Virol. 1998; 55(3): 197–202. https://doi.org/10.1002/(SICI)1096-9071(199807)55:3<197::AID-JMV3>3.0.CO;2-X
  22. Lu L., Ching K.Z., de Paula V.S., Nakano T., Siegl G., Weitz M., et al. Characterization of the complete genomic sequence of genotype II hepatitis A virus (CF53/Berne isolate). J. Gen. Viro. 2004; 85(10): 2943–52. https://doi.org/10.1099/vir.0.80304-0
  23. Cristina J., Costa-Mattioli M. Genetic variability and molecular evolution of hepatitis A virus. Virus Res. 2007; 127(2): 127–57. https://doi.org/10.1016/j.virusres.2007.01.005
  24. Costa-Mattioli M., Di Napoli A., Ferre V., Billaudel S., Perez-Bercoff R., Cristina J. Genetic variability of hepatitis A virus. J. Gen. Virol. 2003; 84(Pt. 12): 3191–201. https://doi.org/10.1099/vir.0.19532-0
  25. Khanna B., Spelbring J.E., Innis B.L., Robertson B.H. Characterization of a genetic variant of human hepatitis A virus. J. Med. Virol. 1992; 36(2): 118–24. https://doi.org/10.1002/jmv.1890360208
  26. Lemon S.M., LeDuc J.W., Binn L.N., Escajadillo A., Ishak K.G. Transmission of hepatitis A virus among recently captured Panamanian owl monkeys. J. Med. Virol. 1982; 10(1): 25–36. https://doi.org/10.1002/jmv.1890100105
  27. Анджапаридзе А.Г., Каретный Ю.В., Корзая Л.И., Балаян М.С., Титова И.П., Замятина Н.А. Эпизоотия гепатита А среди африканских зеленых мартышек, содержащихся в условиях вивария. Вопросы вирусологии. 1989; 34(3): 292–6.
  28. Arankalle V.A., Ramakrishnan J. Simian hepatitis A virus derived from a captive rhesus monkey in India is similar to the strain isolated from wild African green monkeys in Kenya. J. Viral. Hepat. 2009; 16(3): 214–8. https://doi.org/10.1111/j.1365-2893.2008.01060.x
  29. Bennett A.J., Sibley S.D., Lauck M., Weny G., Hyeroba D., Tumukunde A., et al. Naturally circulating Hepatitis A virus in olive baboons, Uganda. Emerg. Infect. Dis. 2016; 22(7): 1308–10. https://doi.org/10.3201/eid2207.151837
  30. Dogadov D.I., Korzaya L.I., Karlsen A.A., Kyuregyan K.K. Molecular genetic identification of isolates of the hepatitis A virus (HAV) from monkeys at Adler primate center. J. Med. Primatol. 2018; 47(2): 87–92. https://doi.org/10.1111/jmp.12333
  31. Анджапаридзе А.Г., Полещук В.Ф., Замятина Н.А., Савинов А.П., Гавриловская И.Н., Балаян М.С. Спонтанный гепатит у яванской макаки, подвергнутой воздействию иммунодепрессантов. Вопросы вирусологии. 1985; (4-С): 468–73.
  32. Tsarev S.A., Emerson S.U., Balayan M.S., Ticehurst J., Purcel R.H. Simian hepatitis A virus (HAV) strain AGM-27: comparison of genome structure and growth in cell culture with other HAV strains. J. Gen. Virol. 1991; 72(7): 1677–83. https://doi.org/10.1099/0022-1317-72-7-1677
  33. Raychaudhuri G., Govindarajan S., Shapiro M., Purcell R.H., Emerson S.U. Utilization of chimeras between human (HM-175) and simian (AGM-27) strains of hepatitis A virus to study the molecular basis of virulence. J. Virol. 1998; 7(4): 7467–75. https://doi.org/10.1128/JVI.72.9.7467-7475.1998
  34. Лапин Б.А., Джикидзе Э.К., Крылова Р.И., Стасилевич З.К., Яковлева Л.А. Проблемы инфекционной патологии обезьян. М.: РАМН; 2004.
  35. Полещук В.Ф., Балаян М.С., Анджапаридзе А.Г., Соболь А.В., Докин В.П., Гуляева Т.В. и др. Моделирование гепатита А и энтерально передающегося гепатита ни А ни В (гепатит Е) на тамаринах Saguinus mystax. Вопросы вирусологии. 1990; 35(5): 379–82.
  36. Полещук В.Ф., Михайлов М.И., Замятина Н.А. Приматные модели вирусных гепатитов человека. Вопросы вирусологии. 2006; 51(4): 6–13.
  37. ICTV. International Committee on Taxonomy of Viruses. Genus: Hepeviridae; 2021. Available at: https://talk.ictvonline.org/ictv-reports/ictv_online_report/positive-sense-rna-viruses/w/hepeviridae
  38. Balayan M.S., Andjaparidze A.G., Savinskaya S.S., Ketiladze E.S., Braginsky D.M., Savinov A.P., et al. Evidence for a virus in non-A, non-B hepatitis transmitted via the fecal-oral route. Intervirology. 1983; 20(1): 23–31. https://doi.org/10.1159/000149370
  39. Hirano M., Ding X., Li T.C., Takeda N., Kawabata H., Koizumi N., et al. Evidence for widespread infection of hepatitis E virus among wild rats in Japan. Hepatol. Res. 2003; 27(1): 1–5. https://doi.org/10.1016/S1386-6346(03)00192-X
  40. Nakamura S., Tsuchiya H., Okahara N., Nakagawa T., Ohara N., Yamamoto H., et al. Epidemiology of hepatitis E virus in indoor-captive cynomolgus monkey colony. J. Vet. Med. Sci. 2012; 74(3): 279–83. https://doi.org/10.1292/jvms.11-0394
  41. Yamamoto H., Li T.C., Koshimoto C., Ito K., Kita M., Miyashita N., et al. Serological evidence for hepatitis E virus infection in laboratory monkeys and pigs in animal facilities in Japan. Exp. Anim. 2008; 57(4): 367–76. https://doi.org/10.1538/expanim.57.367
  42. Корзая Л.И., Кебурия В.В., Догадов Д.И., Лапин Б.А., Кюрегян К.К., Михайлов М.И. Маркёры гепатита Е у населения Большого Сочи и обезьян Адлерского приматологического центра. Вопросы вирусологии. 2016; 61(4): 176–80. https://doi.org/10.18821/0507-4088-2016-61-4-176-180
  43. Корзая Л.И., Догадов Д.И., Гончаренко А.М., Карлсен А.А., Кюрегян К.К., Михайлов М.И. Распространение маркёров респираторных вирусов человека среди обезьян Адлерского приматологического центра. Вопросы вирусологии. 2021; 66(6): 425–33. https://doi.org/10.36233/0507-4088-77
  44. Yamamoto H., Suzuki J., Matsuda A., Ishida T., Ami Y., Suzaki Y., et al. Hepatitis E virus outbreak in monkey facility, Japan. Emerg. Infect. Dis. 2012; 18(12): 2032–4. https://doi.org/10.3201/eid1812.120884
  45. Huang F., Yu W., Hua X., Jing S., Zeng W., He Z. Seroepidemiology and molecular characterization of hepatitis E virus in Macaca Mulatta from a village in Yunnan, China, where infection with this virus is endemic. Hepat. Mon. 2011; 11(9): 745–9. https://doi.org/10.5812/kowsar.1735143X.730
  46. Yang F., Duan S., Guo Y., Li Y., Yoshizaki S., Takeda N., et al. Current status of hepatitis E virus infection at a rhesus monkey farm in China. Vet. Microbiol. 2019; 230: 244–8. https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2019.01.021
  47. Dogadov D.I., Korzaya L.I., Kyuregyan K.K., Karlsen A.A., Kichatova V.S., Potemkin I.A., et al. Natural infection of captive cynomolgus monkeys (Macaca fascicularis) with hepatitis E virus genotype 4. Arch. Virol. 2019; 164(10): 2515–8. https://doi.org/10.1007/s00705-019-04337-3
  48. Кюрегян К.К., Полещук В.Ф., Гордейчук И.В., Гуляева Т.В., Исаева О.В., Морозов И.А. и др. Моделирование вирусного гепатита Е на игрунковых обезьянах. Бюллетень экспериментальной биологии и медицины. 2015; 160(9): 355–9. https://doi.org/10.1007/s10517-016-3173-0
  49. Gordeychuk I., Kyuregyan K., Kondrashova A., Bayurova E., Gulyaev S., Gulyaeva T., et al. Immunization with recombinant ORF2 p551 protein protects common marmosets (Callithrix jacchus) against homologous and heterologous hepatitis E virus challenge. Vaccine. 2022; 40(1): 89–99. https://doi.org/10.1016/j.vaccine.2021.11.042
  50. Longer C.F., Denny S.L., Caudill J.D., Miele T.A., Asher L.V., Myint K.S., et al. Experimental hepatitis E: pathogenesis in cynomolgus macaques (Macaca fascicularis). J. Infect. Dis. 1993; 168(3): 602–9. https://doi.org/10.1093/infdis/168.3.602
  51. Van Cuyck-Gandré H., Cockman-Thomas R., Caudill J.D., Asher L.S., Armstrong K.L., Hauroeder B., et al. Experimental African HEV infection in cynomolgus macaques (Macaca fascicularis). J. Med. Virol. 1998; 55(3): 197–202. https://doi.org/10.1002/(SICI)1096-9071(199807)55:3<197::AID-JMV3>3.0.CO;2-X
  52. Tsarev S.A., Tsareva T.S., Emerson S.U., Rippy M.K., Zack P., Shapiro M., et al. Experimental hepatitis E in pregnant rhesus monkeys: failure to transmit hepatitis E virus (HEV) to offspring and evidence of naturally acquired antibodies to HEV. J. Infect. Dis. 1995; 172(1): 31–7. https://doi.org/10.1093/infdis/172.1.31
  53. de Carvalho L.G., Marchevsky R.S., dos Santos D.R., de Oliveira J.M., de Paula V.S., Lopes L.M., et al. Infection by Brazilian and Dutch swine hepatitis E virus strains induces haematological changes in Macaca fascicularis. BMC Infect. Dis. 2013; 13(495): 495. https://doi.org/10.1186/1471-2334-13-495
  54. Purcell R.H., Engle R.E., Rood M.P., Kabrane-Lazizi Y., Nguyen H.T., Govindarajan S., et al. Hepatitis E virus in rats, Los Angeles, California, USA. Emerg. Infect. Dis. 2011; 17(12): 2216–22. https://doi.org/10.3201/eid1712.110482
  55. Yang F., Li Y., Li Y., Jin W., Duan S., Xu H., et al. Experimental Cross-Species Transmission of Rat Hepatitis E Virus to Rhesus and Cynomolgus Monkeys. Viruses. 2022; 14(2): 293. https://doi.org/10.3390/v14020293
  56. Huang F.F., Sun Z.F., Emerson S.U., Purcell R.H. Determination and analysis of the complete genomic sequence of avian hepatitis E virus (avian HEV) and attempts to infect rhesus monkeys with avian HEV. J. Gen. Virol. 2004; 85(6): 1609–18. https://doi.org/10.1099/vir.0.79841-0
  57. Михайлов М.И., Кюрегян К.К., Груздева К.Н. Вирус гепатита Е птиц. Мир вирусных гепатитов. 2005; (10): 8–11.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Догадов Д.И., Кюрегян К.К., Михайлов М.М., 2022

Creative Commons License
Эта статья доступна по лицензии Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».