Proportion of birch leaves damaged by insects along the pollution gradient of the Middle Ural copper smelter

Texto integral

Насекомые-фитофаги – одно из важнейших звеньев в функционировании лесных экосистем. Их численность и активность во многом зависят от условий обитания, которые определяются как природными (погодные условия, характеристики биотопа и др.), так и антропогенными факторами. Техногенное загрязнение представляет одно из наиболее важных антропогенных воздействий на все компоненты лесных экосистем, включая насекомых-фитофагов. Результаты большого количества работ, посвященных исследованию влияния промышленных токсикантов на репродуктивные показатели, выживаемость, скорость роста и обилие фитофагов, обобщены в ряде обзоров [1–4]. Эти работы проведены на отдельных видах или близких таксономических группах фитофагов и не затрагивают реакцию на загрязнение всего комплекса видов, обитающих на конкретной территории.

Изменение доли поврежденных листьев (далее – поврежденность), отражающей трофическую активность комплекса фитофагов, исследовали вблизи целого ряда крупных промышленных предприятий [5–7]. В этих работах показано уменьшение, а в ряде случаев отсутствие изменений поврежденности листьев в зависимости от уровня промышленного загрязнения. Противоречивые результаты получены и при исследованиях реакций насекомых-фитофагов на загрязнение в условиях снижения объема выбросов [8]: отмечено как увеличение поврежденности листьев на сильно загрязненной территории после сокращения выбросов [9], так и ее снижение [10]. Из-за малого объема данных и противоречивости полученных результатов для интерпретации изменений в сообществах насекомых-филлофагов при техногенном воздействии, особенно в условиях его сокращения, требуется накопление большего количества информации, собранной в разные годы и в разных условиях среды обитания насекомых.

Особенно сильное влияние на биоту оказывают выбросы предприятий цветной металлургии, содержащие целый комплекс экотоксикантов: тяжелые металлы, SO₂, соединения фтора и др. [11]. Территории вокруг длительно действующих металлургических предприятий – удобные полигоны для экотоксикологических исследований. В таких импактных регионах можно подобрать участки с широким спектром уровней загрязнения [5, 12], что позволяет изучать реакции экосистем на внешнее воздействие и восстановление в результате снижения токсической нагрузки. Один из полигонов для подобных исследований – окрестности Среднеуральского медеплавильного завода (СУМЗ). Здесь относительно подробно изучены реакции биоты на загрязнение и восстановление некоторых компонентов экосистем при снижении выбросов [8].

Настоящая работа – продолжение многолетних исследований трофической активности фитофагов в градиенте загрязнения выбросами СУМЗа. Ранее было установлено как отсутствие эффекта загрязнения на трофическую активность и плотность филлофагов березы пушистой (Betula pubescens Ehrh.) [5], так и снижение поврежденности листьев березы пушистой и осины (Populus tremula L.) на сильно загрязненной территории по сравнению с удаленными территориями [6, 7]. В работе Е.А. Бельской [9] проанализирована многолетняя динамика поврежденности листьев березы на двух участках березового леса, контрастных по уровню загрязнения (высокий и фоновый), в условиях сокращения выбросов СУМЗа. В отличие от этой работы настоящее исследование проведено на 10 участках хвойного леса с целью анализа изменения поврежденности листьев насекомыми-фитофагами вдоль градиента загрязнения на примере двух лет с разным объемом промышленных выбросов и в течение вегетационного периода. Мы предполагали, что поврежденность листьев зависит от уровня токсической нагрузки (концентрации Pb в листьях березы) и будет увеличиваться при снижении объема выбросов и к концу периода вегетации.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

СУМЗ – одно из крупнейших предприятий цветной металлургии в России, расположенное на Среднем Урале (г. Ревда). В состав основных загрязнителей входят оксиды серы, азота и полиметаллическая пыль, содержащая тяжелые металлы (ТМ) Cu, Pb, Cd, Zn. Максимальный объем выбросов предприятия в 1980-х гг. (150–225 тыс. т/год) сократился к 2010 г. до минимума (3–4 тыс. т/год) [13]. Первый учет был проведен в период умеренных выбросов (24.1 тыс. т/год, 2009 г.), второй – в период низких выбросов (4 тыс. т/год, 2019 г.). Погодные условия периода активности фитофагов (май – август) двух лет приведены по данным метеостанции г. Ревды (табл. 1).

 

Таблица 1. Погодные условия вегетационного периода в годы исследования

Месяц	Среднемесячная температура, °C		Сумма осадков, мм
	2009 г.	2019 г.	2009 г.	2019 г.
Май	10.2	12.0	48.9	44.5
Июнь	17.0	14.9	29.2	24.5
Июль	16.0	18.5	116.3	58.5
Август	14.6	14.7	98.6	122.1
За период вегетации	14.5	15.0	293	249.6

 

Долю поврежденных листьев березы оценивали на 10 участках, 9 из которых представлены коренным елово-пихтовым лесом и один (ближайший к заводу) – вторичным березовым лесом на месте погибших хвойных деревьев. Участки расположены на разном удалении от СУМЗа и различались по уровню загрязнения листьев березы [14]. Поврежденность листьев учитывали 16–20 июня и 24–27 августа 2009 г., 17–24 июня и 19–23 августа 2019 г. На каждом участке произвольно выбирали 5 взрослых деревьев на расстоянии не менее 100 м друг от друга. Учеты в разные годы и периоды вегетации проводили на разных деревьях. Чтобы исключить предвзятость в отборе проб, ветви для анализа выбирали с расстояния 5–10 м, на котором нельзя было визуально оценить степень поврежденности листьев. Под ветвь учетного дерева подводили мешок на обруче, срезали участок ветви длиной 30–50 см (медиана числа листьев равна 84) и мешок завязывали. В лаборатории листья сортировали на поврежденные насекомыми и без повреждений. Листья короче 10 мм (на вершине длинных побегов) исключали из анализа. Для каждого дерева определяли поврежденность листьев. За два года проанализирован 17 081 лист со 199 деревьев. Одно дерево исключили из анализа в связи с ошибкой записи в ведомости учетов. В анализе использовали листья с укороченных и удлиненных побегов. Хотя есть данные о том, что филлофаги предпочитают листья на ауксибластах листьям на брахибластах [15, 16], было показано, что исключение ауксибластов из расчетов не влияет на общую поврежденность [9].

Для характеристики токсической нагрузки использовали концентрацию Pb в листьях той же ветви, на которой учитывали поврежденность (методика определения изложена ранее [14]). Этот металл обладает высокой токсичностью для живых организмов и может служить маркером промышленного загрязнения в районе исследований. Его концентрации в почве и листьях связаны с расстоянием до источника выбросов [14, 17]. В 2019 г. концентрации Pb в листьях уменьшились по сравнению с 2009 г. на ближайших к СУМЗу участках. Различий между годами на более удаленных участках не обнаружено [14].

Для анализа использовали индивидуальные для каждого дерева значения поврежденности и концентрации Pb. Анализировали поврежденность листьев березы в зависимости от концентрации Pb (непрерывная переменная) и категориальных переменных: год, период вегетации и участок (случайный фактор). Статистический анализ выполнен в ПО STATISTICA v. 10 (модуль Advanced Linear/Nonlinear Models). Попарные сравнения между годами и периодами вегетации выполнены по Тьюки. Для поврежденности листьев использовали угловое преобразование Фишера, концентрации Pb логарифмировали. Связь поврежденности с расстоянием до завода оценивали с помощью линейной корреляции Пирсона.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ

Поврежденность листьев была выше в 2019 г. по сравнению с 2009 г. и увеличивалась в конце лета (табл. 2, рис. 1). Она не зависела ни от участка, ни от концентрации Pb в листьях (см. табл. 2). Коэффициент линейной корреляции поврежденности листьев с расстоянием до завода в разные годы и периоды вегетации был незначим (см. рис. 1).

 

Таблица 2. Результаты анализа межгодовой и внутрисезонной изменчивости поврежденности листьев березы филлофагами в градиенте загрязнения выбросами СУМЗа (10 участков, 2009 и 2019 гг., 2 периода вегетации, GLMM, тип 3 SS, df _error= 158)

Источник изменчивости	Фактор	df	F	p
Pb	Фиксированный	1	3.44	0.07
Год		1	34.26	<0.0001
Период		1	28.76	0.0003
Год × период		1	5.53	0.04
Участок	Случайный	9	1.45	0.31
Год × участок		9	1.31	0.35
Период × участок		9	2.24	0.12
Год × период × участок		9	1.72	0.09

 

Рис. 1. Изменение доли поврежденных листьев березы в градиенте загрязнения СУМЗа: а, б – начало лета 2009 и 2019 гг.; в, г – конец лета 2009 и 2019 гг.; кружок – среднее значение, планки погрешностей – ошибка; r – коэффициент корреляции поврежденности с расстоянием до завода; звездочка – значимые (p < 0.05) различия между годами

 

Реакцию биологических систем на техногенное загрязнение обычно рассматривают как функцию расстояния от источника загрязнения или содержания токсикантов в депонирующих средах [5, 11]. Учитывая многочисленные свидетельства негативного воздействия ТМ на насекомых [1, 3, 4, 18], мы ожидали, что повышение токсической нагрузки приведет к снижению поврежденности листьев при приближении к СУМЗу – крупному источнику загрязнения ТМ. К тому же ранее было показано снижение поврежденности листьев березы пушистой и осины на сильно загрязненном участке леса вблизи СУМЗа по сравнению с фоновой территорией [6, 7, 9]. Однако в настоящем исследовании доля поврежденных листьев не зависела ни от расстояния, ни от концентрации в них Pb. Такой же результат получен М.В. Козловым с соавт. [5] при учете поврежденности листьев березы пушистой на участках хвойного леса в градиенте загрязнения выбросами СУМЗа в 2003 г.

Поврежденность листьев отражает реакцию комплекса насекомых-фитофагов не только на загрязнение, но и на такие условия среды их обитания, как микроклимат, освещенность, состав древостоя. Характеристики биотопов могут существенно отличаться даже в градиенте одного и того же источника загрязнения [10, 19, 20], что должно приводить к увеличению пространственной вариабельности поврежденности листьев деревьев. Такое увеличение пространственной и межгодовой изменчивости поврежденности установлено для импактных территорий источников промышленного загрязнения [6, 7, 10]. В более ранних работах [6, 7, 9] мы обследовали участки со сходным составом древостоя, выбирая деревья с близким уровнем освещенности. Это позволило более четко вычленить эффект загрязнения среди влияния других факторов и показать значимые различия между участками с разным уровнем загрязнения. На результат настоящего исследования могли повлиять особенности хвойного биотопа, в котором изреживание и изменение состава древостоя на импактной территории увеличивают изменчивость микроклимата и освещенности деревьев, а также, вероятно, поврежденности листьев.

Доля поврежденных листьев березы увеличилась в 2019 г. по сравнению с 2009 г. Полученные результаты согласуются с выводами Е.А. Бельской [9], исследовавшей многолетнюю динамику поврежденности березы на двух контрастных по загрязнению ТМ участках березового леса в окрестностях СУМЗа. В этой работе показано уменьшение доли поврежденных листьев после снижения выбросов. Однако мы не можем утверждать, что увеличение в 2019 г. доли поврежденных листьев березы пушистой в хвойном лесу связано с уменьшением токсической нагрузки, учитывая отсутствие значимого влияния концентрации высокотоксичного Pb на этот показатель. Можно предположить, что такой эффект вызвали погодные условия. На эту мысль наводит повышение поврежденности листьев в 2019 г. не только на загрязненных, но и на фоновых участках. В некоторых исследованиях показано увеличение доли поврежденных листьев и обилия филлофагов при увеличении температуры текущего и предыдущих вегетационных периодов [9, 21]. При нашем исследовании средние температуры с мая по август 2009 и 2019 гг. были близки (14.5°C и 15°C) (см. табл. 1), как и в предыдущие 2008 и 2018 гг. (15.4°C и 14.2°C). Для насекомых-фитофагов особое значение имеет температура середины лета [22]. Средняя температура июля в окрестностях СУМЗа в 2019 г. на 2.5°C превышала таковую в 2009 г. (18.5°C и 16°C). Однако мы не можем отнести увеличение поврежденности в 2019 г. только за счет более теплого июля. Подобное потепление климата на Кольском полуострове не привело к повышению поврежденности листьев березы [10], а фитофаги в умеренных широтах, в которых расположен район нашего исследования, должны быть менее чувствительны к изменениям температуры, чем на севере [22].

Увеличение поврежденности листового аппарата к концу вегетационного периода [21, 23, 24] указывает на необходимость синхронизации учетов при сравнении поврежденности на нескольких участках градиента загрязнения. Нами в данной работе показано увеличение доли поврежденных листьев в год с меньшим объемом выбросов и к концу лета. Однако поврежденность листьев и различия этого показателя между годами не были связаны с концентрациями в листьях высокотоксичного Pb и расстоянием до завода.

ФИНАНСИРОВАНИЕ РАБОТЫ

Работа выполнена в рамках государственного задания ИЭРиЖ УрО РАН и частично поддержана грантами РФФИ № 13-04-01229 и РФФИ – Академии Финляндии № 08-04-91766. Авторы благодарят Е.А. Бельского и А.Н. Созонтова за помощь при проведении полевых работ, анализе материала и за обсуждение рукописи.

КОНФЛИКТ ИНТЕРЕСОВ

Авторы подтверждают отсутствие конфликта интересов.

СОБЛЮДЕНИЕ ЭТИЧЕСКИХ СТАНДАРТОВ

Настоящая статья не содержит исследований с участием людей или животных в качестве объектов изучения.

Sobre autores

E. Belskaya

Institute of Plant and Animal Ecology, Ural Branch, Russian Academy of Sciences

Autor responsável pela correspondência
Email: belskaya@ipae.uran.ru
Rússia, Ekaterinburg

G. Zamshina

Institute of Plant and Animal Ecology, Ural Branch, Russian Academy of Sciences

Email: belskaya@ipae.uran.ru
Rússia, Ekaterinburg

Bibliografia

Arquivos suplementares