Макрозообентос субарктических озер как показатель климатических изменений
- Авторы: Максимов А.А.1, Березина Н.А.1
-
Учреждения:
- Зоологический институт РАН
- Выпуск: № 3 (2024)
- Страницы: 217-226
- Раздел: Статьи
- URL: https://ogarev-online.ru/0367-0597/article/view/264534
- DOI: https://doi.org/10.31857/S0367059724030054
- EDN: https://elibrary.ru/BJZMUL
- ID: 264534
Цитировать
Полный текст
Аннотация
Рассмотрены изменения макрозообентоса двух различающихся по степени гумификации воды северных озер за 50-летний период, прошедший со времени проведения первых исследований. В озере с неокрашенной гумусом водой биомасса бентоса увеличилась, а в гумифицированном уменьшилась. Произошедшие изменения обусловлены потеплением климата, особенно выраженным в зимний период. Сделан вывод о том, что даже близко расположенные водоемы могут по-разному реагировать на изменения климата. В зависимости от характера водосбора и морфологии озер может наблюдаться как повышение их продуктивности из-за поступления биогенных веществ, так и снижение из-за гумификации.
Ключевые слова
Полный текст
Климатические изменения существенно влияют на природные экосистемы. Наиболее сильно потепление климата затронуло арктические и субарктические регионы планеты [1–3]. Озера являются важным элементом высокоширотных ландшафтов. В северных районах даже небольшие изменения температуры заметно сказываются на продолжительности ледового периода, радикально влияющего практически на все озерные процессы (вертикальное перемешивание и аэрацию водной толщи, световой режим и др.) [4]. На состоянии водных экосистем также сказываются гидрологические и биогеохимические процессы, происходящие на водосборе, многие из которых зависят от климата, в частности от времени образования и степени развития снежного покрова [5, 6]. В силу этих причин субарктические озера считаются чуткими индикаторами изменений климата [7–9].
Влияние изменений климата на экосистемы северных водоемов слабо изучено. Оценки экологических последствий климатических изменений обычно основаны на анализе рядов многолетних наблюдений. Однако в полярных районах регулярный экологический мониторинг был начат относительно недавно и, как правило, приурочен к местам сильного локального антропогенного воздействия (например, [10]), что затрудняет использование полученных данных для оценки таких крупномасштабных процессов, как изменения климата. В связи с этим большую ценность представляют результаты первых гидробиологических исследований, проведенных в годы с более холодным климатом.
Из обитателей водоемов макрозообентос считается наиболее эффективным индикатором долговременных изменений природной среды, поскольку по сравнению с планктоном организмы макрозообентоса имеют более длительный жизненный цикл, вследствие чего они менее чувствительны к сезонным и синоптическим колебаниям [11]. Макрозообентос озер Кривое и Круглое, расположенных в Северной Карелии (рис. 1), был впервые исследован в рамках Международной биологической программы в 1968–1969 гг. [12]. Впоследствии исследования на обоих озерах были надолго прерваны. Только в середине 1990-х годов был изучен качественный состав и количественные характеристики личинок двукрылых литоральной зоны [13–15]. В 2002 г. были возобновлены регулярные наблюдения за состоянием донных сообществ на оз. Кривое. В ходе исследований установлено, что межгодовые колебания биомассы макрозообентоса в озере в значительной степени определяются погодными условиями в зимний период [16].
Рис. 1. Карта-схема исследованных озер с указанием станций отбора проб
В Северной Европе температура зимой тесно связана с поступлением теплого и влажного воздуха с Атлантики, которое часто характеризуют индексами североатлантического колебания (NAO от английского North Atlantic Oscillation). Положительные аномалии NAO сопровождаются увеличением западного переноса воздушных масс и мягкими зимами [3]. Биомасса зообентоса озер Северо-Запада России коррелирует с NAO [17–19]. При этом характер связи, по-видимому, зависит от содержания в воде аллохтонных растворенных органических веществ. Для светлых неокрашенных озер характерно увеличение биомассы бентоса при повышении NAO (обычно с лаг-периодом 1–2 года), в то время как в гумифицированном озере корреляция была отрицательной [17].
Основываясь на данных о влиянии суровости зим и NAO на количественное развитие донных животных, мы предположили, что с увеличением температуры в зимний период могут быть связаны не только краткосрочные межгодовые, но и более длительные многолетние изменения в донных сообществах и экосистемах озер. При этом реакция озерного бентоса на потепление климата будет зависеть от содержания в воде гуминовых веществ. Для проверки данной гипотезы мы проанализировали изменения, произошедшие в макрозообентосе озер Кривое и Круглое, которые сильно различаются по степени гумификации воды [20], за 50 лет со времени проведения здесь первых исследований.
МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ
При сборе материала мы старались воспроизвести методику работ наших предшественников, насколько позволяла приведенная в публикации [12] информация. Макрозообентос отбирали один раз в месяц с июня по сентябрь в течение двух лет (2019 и 2020 гг.) на тех же станциях, что в 1960-х гг. (см. рис. 1). В качестве орудия лова использовали дночерпатель Ван-Вина с площадью захвата 0.025 м2. В 1968 и 1969 гг. применяли дночерпатель такой же площади (тип прибора не указан). В 1960-е гг. на каждой станции одновременно брали две дночерпательные пробы, в 2019–2020 гг. количество проб увеличили до трех, чтобы обеспечить возможность статистической обработки материала. В оба периода пробы промывали через капроновое сито с ячеей ~0.25 мм. Собранный материал фиксировали 4%-ным формалином. Пробы выдерживали в течение не менее 4 мес. в фиксированном состоянии, затем разбирали в лаборатории по стандартной методике [21]. Общий объем материала составил 260 проб в 1968–1969 гг. и 360 проб – в 2019–2020 гг.
Данные первичных наблюдений 1960-х гг., к сожалению, не были опубликованы. В монографии [12] приведены только средние за 1968–1969 гг. величины общей численности и биомассы макрозообентоса на разных глубинах, а также средняя за сезон (июнь – сентябрь) биомасса разных групп животных в двух озерах в 1968 и 1969 гг.
Соответственно нами были рассчитаны аналогичные показатели для 2019 и 2020 гг. При расчетах мы использовали приведенные в [12] данные по площадям, занимаемым отдельными глубинными зонами. В июле 1968 г. и в 1969 г. в дополнение к дночерпательным сборам в оз. Круглое был проведен количественный учет губок на затопленных корягах в прибрежной зоне. Поскольку нами количественный учет организмов-обрастателей не проводился, эта группа была исключена при расчете средней биомассы макрозообентоса в озерах (в настоящее время губки довольно часто встречаются и в оз. Кривое).
Статистическую обработку данных 2019–2020 гг. проводили следующим образом. На основании 360 дночерпательных проб, взятых на станциях, рассчитывали стандартную ошибку величин численности и биомассы отдельных групп животных и всего макрозообентоса. Дальнейшие вычисления проводились на основе известных формул переноса ошибок. Ошибка для разных глубинных зон определялась как:
,
где m1, m2… mn – ошибки на отдельных станциях данной зоны, n – количество станций. Средневзвешенные показатели для всего озера рассчитывали исходя из площадей, занимаемых разными глубинными зонами, опубликованных в [12]. Аналогичным образом ошибку среднесезонных величин для 2019 и 2020 гг. вычисляли как ошибку средней по данным четырех съемок по формуле:
В 1960-х гг. статистическая обработка данных не проводилась. Однако в 2019 и 2020 гг. стандартные ошибки показателей обилия донных животных разных групп тесно коррелировали с их численностью и биомассой. В связи с этим нами выполнена ориентировочная оценка ошибок численности и биомассы в 1960-х гг. с помощью следующих уравнений, параметры которых были рассчитаны по данным 2019–2020 гг.:
оз. Кривое:
mN = 0.986 + 0.051N (n =32, r = 0.959, P < 0.000),
mB = 0.023 + 0.056B (n = 32, r = 0.808, P < 0.000) ;
оз. Круглое:
mN = 1.828 + 0.086N (n = 29, r = 0.991, P < 0.000),
mB = 0.014 + 0.102B (n = 29, r = 0.948, P < 0.000),
где mN (экз/м2) и mB (г/м2) – стандартные ошибки соответственно численности (N) и биомассы (B) донных животных. Достоверность различий между показателями обилия макрозообентоса в 1968–1969 и 2019–2020 гг. оценивали с помощью критерия Стьюдента [22].
Для характеристики климатических условий во время исследований использованы данные по среднемесячной температуре приземного воздуха на ближайшей метеостанции в пос. Умба, заимствованные с веб портала “Погода и климат” (http://www.pogodaiklimat.ru/history/22312.htm). Были рассчитаны значения линейного тренда (1960–2020 гг.) для средней температуры воздуха в июне – сентябре (период сбора материала), октябре – ноябре (формирование ледового покрова), декабре – апреле (ледостав) и мае (вскрытие озер).
РЕЗУЛЬТАТЫ
В 1960-х гг. исследования проводили в условиях, когда климат был заметно холоднее, чем в настоящее время. Тенденция к потеплению в период с 1960 г. по 2020 г. отмечена для всех сезонов (рис. 2), но наиболее была выражена в зимнее время. Температура воздуха в период ледостава (декабрь–апрель) за 60 лет увеличилась на 3.5оС. В другие сезоны величина тренда был примерно в 2 раза ниже, однако для всех периодов изменения статистически значимы (P < 0.05) (табл. 1).
Рис. 2. Изменения средней температуры приземного воздуха в июне – сентябре (1), мае (2), октябре – ноябре (3) и декабре – апреле (4) на метеостанции Умба с 1960 г. по 2020 г. Параметры линейных трендов приведены в табл. 1
Таблица 1. Значения линейного тренда (1960–2020 гг.) температуры приземного воздуха
Период | Тренд, оС | R2 | P |
Июнь–сентябрь | 1.6 | 0.17 | 0.0009 |
Октябрь–ноябрь | 2.0 | 0.1 | 0.0147 |
Декабрь–апрель | 3.5 | 0.23 | 0.0001 |
Май | 1.8 | 0.09 | 0.0169 |
Примечание. R2 – коэффициент детерминации; P – уровень значимости.
В оз. Кривое общие численность и биомасса макрозообентоса в 2019–2020 гг. на всех глубинах были существенно выше, чем в 1960-е гг. Эти различия были статистически значимы на очень высоком уровне (P <0.001) (табл. 2). Численность донных животных увеличилась примерно в 2 раза. Изменение биомассы было сильнее выражено в литоральной зоне (глубины 0–5 м), где она по сравнению с 1960-ми гг. возросла в 3 раза. В более глубоких участках озера биомасса бентоса увеличилась примерно в два раза (см. табл. 2).
Таблица 2. Средняя численность и биомасса (M±m) макрозообентоса на разных глубинах оз. Кривое в 1968–1969 и 2019–2020 гг.
Глубина, м | Численность, экз/м2 | Биомасса, г/м2 | ||||
1968–1969 гг. | 2019–2020 гг. | t (P) | 1968–1969 гг. | 2019–2020 гг. | t (P) | |
0–5 | 1594 ± 82 | 2974 ± 181 | 6.95 (<0.001) | 3.562 ± 0.222 | 10.731 ± 0.629 | 10.74 (<0.001) |
5–10 | 657 ± 34 | 1341 ± 46 | 11.85 (<0.001) | 1.166 ± 0.088 | 2.176 ± 0.115 | 6.95 (<0.001) |
10–30 | 486 ± 26 | 747 ± 32 | 6.37 (<0.001) | 0.832 ± 0.070 | 1.456 ± 0.128 | 4.29 (<0.001) |
Примечание. m – стандартная ошибка; t (P) – критерий Стьюдента и уровень значимости различий.
Биомасса большинства групп донных беспозвоночных в оз. Кривое в настоящее время выше, чем в 1960-е гг. (табл. 3). Две группы – двустворчатые моллюски (Bivalvia) и личинки хирономид (Chironomidae) – в 2019 и 2020 гг. характеризовались существенно более высокой биомассой по сравнению с 1968 и 1969 гг.: в 2019 г. биомасса моллюсков была выше, чем в 1968 и 1969 гг., соответственно в 5 (t = 8.14, P <0.001) и 7 (t = 8.92, P <0.001) раз; в 2020 г. различия были менее выражены, но также значимы: биомасса в 2 и 3 раза превышала биомассу двустворчатых моллюсков соответственно в 1968 г. (t = 2.17, P = 0.03) и 1969 г. (t = 2.76, P = 0.006). Биомасса личинок хирономид в оба года исследований была примерно в 2 раза выше, чем в 1960-е гг. (t > 5.33, P < 0.001).
Таблица 3. Средняя биомасса (M±m) разных групп макрозообентоса в оз. Кривое в 1968, 1969, 2019 и 2020 гг.
Группа | 1968 г. | 1969 г. | 2019 г. | 2020 г. |
Oligochaeta | 0.05 ± 0.026a | 0.029 ± 0.025a, b | 0.103 ± 0.021a, c | 0.067 ± 0.016a, b, c |
Hirudinea | –a | –a | 0.042 ± 0.029a | 0.002 ± 0.002a |
Bivalvia | 0.335 ± 0.042a | 0.231 ± 0.036a | 1.556 ± 0.144b | 0.725 ± 0.175c |
Gastropoda | 0.035 ± 0.025a | 0.027 ± 0.025a | 0.495 ± 0.220b | 0.089 ± 0.026a, b |
Megaloptera | 0.035 ± 0.025a | 0.093 ± 0.028a, b | 0.135 ± 0.029b, c | 0.144 ± 0.030b, c |
Ephemeroptera | 0.211 ± 0.035a | 0.257 ± 0.037a | 0.751 ± 0.090b | 0.360 ± 0.072a |
Trichoptera | 0.004 ± 0.023a | 0.001 ± 0.023a | 0.012 ± 0.007a | 0.052 ± 0.028a |
Chironomidae | 0.431 ± 0.047a | 0.485 ± 0.050a | 0.853 ± 0.047b | 0.943 ± 0.046b |
Diptera (кроме Chironomidae) | 0.027 ± 0.025a | 0.019 ± 0.024a | 0.029 ± 0.016a | 0.054 ± 0.028a |
Coleoptera | –a | –a | 0.004 ± 0.002a | 0.003 ± 0.002a |
Hydrachnidia | 0.003 ± 0.023a | 0.039 ± 0.025a | 0.004 ± 0.001a | 0.003 ± 0.001a |
Amphipoda | 0.512 ± 0.052a | 1.059 ± 0.082b | 0.876 ± 0.051b, c | 0.646 ± 0.037d |
Макрозообентос | 1.643 ± 0.115a | 2.24 ± 0.148b | 4.859 ± 0.252c | 3.089 ± 0.212d |
Примечание. m - стандартная ошибка. Статистически не различающиеся (t <1.96, P >0.05) величины биомассы отмечены одинаковыми буквами; прочерк означает отсутствие группы в пробах.
Увеличение биомассы других групп не всегда статистически достоверно из-за межгодовых колебаний: так, биомасса олигохет (Oligochaeta) достоверно (t = 2.29, P = 0.022) различалась только в 1969 и 2019 гг.; биомасса брюхоногих моллюсков в 1968 и 1969 гг. была ниже, чем в 2019 г. (t = 2.076 и t = 2.113, P = 0.033), но достоверно не отличалась от биомассы в 2020 г. (см. табл. 3). Аналогичная ситуация характерна для личинок поденок (Ephemeroptera), биомасса которых в 2019 г. была значимо выше, чем в другие годы исследований (t > 5.09, P < 0.001). Биомасса личинок вислокрылок (Megaloptera) в 1968 г. была ниже, чем 2019 г. (t = 2.63, P = 0.008) и 2020 г. (t = 2.76, P = 0.006), однако значимых различий между 2019–2020 и 1969 гг. не было. Биомасса прочих групп (Hirudinea, Trichoptera, Diptera, Coleoptera, Hydrachnidia) была очень незначительна и между периодами достоверно не отличалась. Из общего ряда групп выделяются амфиподы (Amphipoda), для которых были характерны значительные межгодовые (в смежные годы) изменения, которые перекрывали различия между периодами. Современные данные находились в диапазоне изменений, отмеченных в 1960-е гг. При этом различия как в сторону увеличения, так и в сторону уменьшения биомассы амфипод были статистически значимы (см. табл. 3).
Отсутствие стабильного увеличения биомассы амфипод на фоне возрастания биомассы других групп макрозообентоса привело к двукратному снижению их доли в общей биомассе макрозообентоса оз. Кривое в современный период. При этом значение двустворчатых моллюсков в донном сообществе, напротив, выросло в 2 раза (рис. 3).
Рис. 3. Состав макрозообентоса оз. Кривое в 1968–1969 и 2019–2020 гг.: 1 – Oligochaeta, 2 – Bivalvia, 3 – Gastropoda, 4 – Megaloptera, 5 – Ephemeroptera, 6 – Chironomidae, 7 – Amphipoda, 8 – прочие
В оз. Круглое численность донных животных, как и в оз. Кривое, увеличилась по сравнению с 1960-ми гг. (табл. 4). Однако изменения биомассы на разных глубинах были противоположны по направлению. В открытых участках озера на глубинах более 1.5 м биомасса бентоса увеличилась примерно в той же пропорции, как и численность. В прибрежной зоне биомасса, напротив, снизилась почти в 3 раза (см. табл. 4).
Таблица 4. Средняя численность и биомасса (M±m) макрозообентоса на разных глубинах оз. Круглое в 1968–1969 и 2019–2020 гг.
Глубина, м | Численность, экз/м2 | Биомасса, г/м2 | ||||
1968–1969 гг. | 2019–2020 гг. | t (P) | 1968–1969 гг. | 2019–2020 гг. | t (P) | |
0–1.5 | 2490 ± 216 | 6312 ± 435 | 7.87 (<0.001) | 15.00 ± 1.54 | 5.20 ± 0.36 | 6.18 (<0.001) |
1.5–4 | 600 ± 53 | 948 ± 60 | 4.35 (<0.001) | 0.68 ± 0.08 | 1.16 ± 0.10 | 3.77 (<0.001) |
Примечание. m – стандартная ошибка; t (P) – критерий Стьюдента и уровень значимости различий.
Средняя биомасса макрозообентоса для всего оз. Круглое в целом несколько снизилась, хотя разница между 1969 и 2019 гг. не была достоверной (табл. 5). Аналогичная ситуация имела место в случае двустворчатых моллюсков, биомасса которых была достоверно ниже по сравнению с 1960-ми гг. (t > 4.073, P < 0.01) за исключением 1969 и 2019 г. Биомасса личинок хирономид увеличилась. Также повысилась биомасса других двукрылых (Diptera) за счет вклада не отмеченных в 1960-е гг. личинок хаоборуса. Биомасса остальных групп в разные периоды либо статистически не различалась (Oligochaeta, Hirudinea, Trichoptera, Plecoptera, Odonata, Hydrachnidia), либо характеризовалась значительной межгодовой изменчивостью (Gastropoda, Megaloptera, Ephemeroptera), не позволяющей сделать однозначный вывод о характере произошедших изменений (см. табл. 5).
Таблица 5. Средняя биомасса (M ± m) разных групп макрозообентоса в оз. Круглое в 1968, 1969, 2019 и 2020 гг.
Группа | 1968 г. | 1969 г. | 2019 г. | 2020 г. |
Oligochaeta | 0.008 ± 0.015a | 0.013 ± 0.015a | 0.015 ± 0.005a | 0.015 ± 0.004a |
Hirudinea | –a | –a | <0.001a | 0.010 ± 0.010a |
Bivalvia | 4.057 ± 0.428a | 1.511 ± 0.168b | 1.158 ± 0.199b | 0.642 ± 0.131c |
Gastropoda | 0.034 ± 0.017a | 0.046 ± 0.019a, b | 0.092 ± 0.023b, c | 0.044 ± 0.010a, b, c |
Megaloptera | 0.104 ± 0.025a | 0.160 ± 0.030a, b | 0.096 ± 0.029a, b, c | 0.079 ± 0.028a, c |
Ephemeroptera | 0.413 ± 0.056a | 0.606 ± 0.076b | 0.618 ± 0.105a, b, c | 0.298 ± 0.052a, b |
Trichoptera | 0.009 ± 0.015a | 0.020 ± 0.016a | 0.025 ± 0.021a | 0.031 ± 0.016a |
Plecoptera | –a | –a | 0.001 ± 0.001a | –a |
Chironomidae | 0.634 ± 0.079a | 0.537 ± 0.069a | 0.955 ± 0.070b | 0.821 ± 0.139a, b |
Diptera (кроме Chironomidae) | –a | –a | 0.040 ± 0.011b | 0.077 ± 0.018b |
Odonata | –a | –a | 0.035 ± 0.034a | –a |
Hydrachnidia | 0.013 ± 0.015a | 0.009 ± 0.015a | 0.024 ± 0.007a | 0.019 ± 0.011a |
Макрозообентос | 5.272 ± 0.552a | 2.902 ± 0.310b | 3.058 ± 0.278b | 2.036 ± 0.232c |
Примечание. Статистически не различающиеся (t <1.96, P > 0.05) величины биомассы отмечены одинаковыми буквами; прочерк означает отсутствие группы в пробах.
Уменьшение биомассы двустворчатых моллюсков и увеличение количества хирономид привели к изменениям в составе донного сообщества. Если в 1968–1969 гг. резко доминировали моллюски (68% биомассы всего макрозообентоса), то в настоящее время их доля в общей биомассе макрозообентоса примерно такая же (около 35%), как и личинок хирономид (рис. 4).
Рис. 4. Состав макрозообентоса оз. Круглое в 1968–1969 и 2019–2020 гг.: 1 – Bivalvia, 2 – Gastropoda, 3 – Megaloptera, 4 – Ephemeroptera, 5 – Chironomidae, 6 – Diptera (кроме Chironomidae), 7 – прочие
ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ
Полученные нами результаты показывают, что за 50-летний период, прошедший со времени проведения первых гидробиологических исследований, в макрозообентосе обоих озер произошли заметные изменения. В оз. Кривое донные сообщества в 1960-е гг. отличались более низкой биомассой по сравнению с настоящим временем. Биомасса макрозообентоса к 2000-м гг. увеличилась примерно в 2 раза, главным образом за счет двустворчатых моллюсков, биомасса которых выросла в несколько раз. Биомасса остальных групп в целом также увеличилась, за исключением амфипод.
Отмеченные нами в оз. Кривое изменения внешне напоминают изменения, наблюдаемые в бентосе эвтрофируемых водоемов. В частности, резкое увеличение численности и биомассы двустворчатых моллюсков на фоне исчезновения из состава бентоса ледниковых реликтовых ракообразных наблюдалось в Невской губе, принимающей сточные воды г. Санкт-Петербурга [23, 24]. На водосборе исследованных нами озер какая-либо хозяйственная деятельность не ведется, поэтому антропогенный фактор не может быть причиной наблюдаемых в бентосе изменений.
Потепление климата также ведет к увеличению поступления органических веществ и биогенных элементов в водоемы [25, 26]. В районе наших исследований тенденция к потеплению была наиболее сильно выражена в зимний период. Известно, что в северных широтах степень суровости зимы и развития снежного покрова считаются основными факторами, контролирующими вынос веществ с водосбора [6]. В оз. Кривое мягкие зимы положительно влияли на развитие планктонных водорослей. В частности, обнаружена положительная связь показателей развития фитопланктона (концентрация хлорофилла, биомасса) с температурой воздуха в период ледостава и зимними индексами арктического и североатлантического колебаний [16, 27]. Данные многолетних наблюдений также свидетельствуют об увеличении трофности оз. Кривое по сравнению с 1960-ми гг. Так, биомасса фитопланктона выросла за 30 лет более чем в два раза, хотя наблюдалась значительная межгодовая изменчивость [28]. Изменения первичной продукции планктона, по-видимому, являются основным фактором, определяющим количественное развитие донного населения литоральной зоны оз. Кривое, поскольку биомасса макрозообентоса в литорали положительно коррелирует (лаг-период 1 год) с концентрацией в воде хлорофилла [16].
Таким образом, отмеченные изменения мак- розообентоса в оз. Кривое вполне соответствуют ожидаемому в связи с потеплением климата общему повышению продуктивности озера. Увеличение поступления органических и биогенных веществ с водосбора вследствие потепления благоприятствует развитию фитопланктона, улучшая условия питания донных животных (прежде всего моллюсков-фильтраторов).
Отсутствие увеличения биомассы амфипод, очевидно, объясняется тем, что они на большей части акватории озера представлены холодолюбивым реликтовым видом Monoporeia affinis (Lindström), который чувствителен к повышению температуры. Пополнение популяции этого вида в оз. Кривое отрицательно коррелирует с температурой воды [29]. В экспериментах на M. affinis из Балтийского моря было показано [30], что температура воды около 10оC и выше неблагоприятна для развития гонад и эмбрионов этого вида [30]. Кроме того, в случае амфипод выявление различий между периодами осложняется значительной межгодовой изменчивостью, связанной с характерными для M. affinis циклическими колебаниями численности, обусловленными внутренними, зависящими от плотности самой популяции факторами [29].
В оз. Круглое характер произошедших изменений в макрозообентосе коренным образом отличался от оз. Кривое. Количество двустворчатых моллюсков за прошедшие 50 лет не увеличилось, а, напротив, уменьшилось, что привело к почти трехкратному снижению общей биомассы мак- розообентоса в прибрежной зоне, где моллюски доминировали в донном сообществе [12], и некоторому снижению средней биомассы бентоса в озере. В то же время биомасса хирономид увеличилась. Развитие хирономид, которые доминируют в центральной части озера в настоящее время [20], по-видимому, является причиной возрастания количественных показателей макрозообентоса в диапазоне глубин 1.5–4 м (см. табл. 4). С массовым развитием мелких личинок хирономид вместо более крупных моллюсков, вероятно, также связано увеличение общей численности бентоса в прибрежной зоне (глубина <1.5 м) на фоне снижения его биомассы (см. табл. 4).
Разнонаправленные изменения бентоса исследованных озер подтверждают нашу гипотезу о том, что реакция озерного бентоса на потепление климата зависит от содержания в воде гуминовых веществ. В Северной Европе биогенные элементы поступают с водосбора в основном в виде растворенных органических веществ (РОВ) [31], которые с одной стороны являются источником биогенных элементов, обеспечивающими развитие фитопланктона, с другой стороны ухудшают оптические свойства воды. Известно, что высокое содержание окрашенных РОВ мешает проникновению света в водную толщу, лимитируя первичную продукцию в гумифицированных водоемах [4, 31, 32]. Этот двойственный эффект формирует нелинейную зависимость фитопланктона от содержания в воде РОВ, когда его биомасса увеличивается при низкой концентрации (фотосинтез лимитирован биогенными элементами), но уменьшается при более высокой концентрации РОВ, когда освещенность становится лимитирующим фактором [33, 34].
Очевидно, в сильно гумифицированном оз. Круглое поступающие вследствие изменений климата окрашенные органические вещества не улучшают, как в оз. Кривое, а напротив ухудшают условия обитания фитопланктона и питающихся им животных. Единственная группа донных животных в оз. Круглое, биомасса которых достоверно увеличилась с 1960-х гг., – личинки хирономид и других двукрылых, по-видимому, почти не зависит от фитопланктона как источника пищи. По предварительным данным, соотношение стабильных изотопов углерода в теле личинок хирономид в оз. Круглое (δ13C от –36 до –33‰) указывает на ведущую роль метана как источника углерода. Такие низкие величины δ13С ранее были отмечены у питающихся метанотрофными бактериями хирономид в других северных озерах [35‒37]. Возможно, потепление климата ускоряет метаногенез, способствуя развитию метаноокисляющих бактерий и трофически связанных с ними животных.
В последние десятилетия увеличение температуры воздуха наряду с ростом количества атмосферных осадков вследствие изменения климата способствовали усилению выноса в водоемы РОВ, что привело к гумификации поверхностных вод на высоких широтах обоих континентов Северного полушария [23, 38]. Это сопровождалось снижением первичной, а также вторичной продукции на разных трофических уровнях, включая макрозообентос [31, 39, 40].
Результаты нашей работы показывают, что реакция озерных сообществ на климатические изменения сильно зависит от “экологического контекста”, т. е. имеет идиосинкратический характер: донные сообщества двух очень близко расположенных малых озер и даже их отдельных участков по-разному реагировали на изменения климата. В зависимости от характера водосбора и морфологии озер наблюдалось как повышение биомассы из-за поступления биогенных веществ, так и ее снижение из-за гумификации. В последнем случае, по-видимому, возрастала роль метанотрофов в биотическом балансе экосистемы озера.
Исследование выполнено на Беломорской биологической станции Зоологического института РАН. Авторы благодарят коллектив станции за помощь в работе.
ФИНАНСИРОВАНИЕ РАБОТЫ
Работа выполнена при финансовой поддержке Министерства науки и высшего образования Российской Федерации (темы 122031100274-7 и 122031100283-9) и Российского фонда фундаментальных исследований (грант № 19-04-01000).
СОБЛЮДЕНИЕ ЭТИЧЕСКИХ СТАНДАРТОВ
В данной работе отсутствуют исследования человека или животных.
КОНФЛИКТ ИНТЕРЕСОВ
Авторы данной работы заявляют об отсутствии конфликта интересов.
Об авторах
А. А. Максимов
Зоологический институт РАН
Автор, ответственный за переписку.
Email: alexeymaximov@mail.ru
Россия, Санкт-Петербург
Н. А. Березина
Зоологический институт РАН
Email: alexeymaximov@mail.ru
Россия, Санкт-Петербург
Список литературы
- Callaghan T.V., Tweedie C.E., Åkerman J. et al. Multi-decadal changes in tundra environments and ecosystems: synthesis of the international polar year-back to the future project (IPY-BTF) // AMBIO. 2011. V. 40. № 6. P. 705–716. https://doi.org/10.1007/s13280-011-0179-8
- Heino J., Culp J.M., Erkinaro J. et al. Abruptly and irreversibly changing Arctic freshwaters urgently require standardized monitoring // Journal of Applied Ecology. 2020. V. 57. № 7. P. 1192–1198. https://doi.org/10.1111/1365-2664.13645
- Третий оценочный доклад об изменениях климата и их последствиях на территории Российской Федерации / Под ред. Катцова В.М. Санкт-Петербург: Наукоемкие технологии, 2022. 676 с.
- ACIA. Arctic Climate Impact Assessment. Cambridge: Cambridge University Press, 2005. 1042 p.
- Blenckner T. A conceptual model of climate-related effects on lake ecosystems // Hydrobiologia. 2005. V. 533. P. 1–14.
- Nickus U., Bishop K., Erlandsson M. et al. Direct impacts of climate change on freshwater ecosystems // Climate Change Impacts on Freshwater Ecosystems. Blackwell Publishing Ltd., 2010. P. 38–64.
- Gronskaya T.P., Lemeshko N.A., Arvola L., Järvinen M. Lakes of European Russia and Finland as indicators of climate change // World Resource Review. 2002. V. 14. P. 189–203.
- Adrian R., O’Reilly C.M., Zagarese H. et al. Lakes as sentinels of climate change // Limnology and Oceanography. 2009. V. 54. № 6. Part 2. P. 2283–2297. https://doi.org/10.4319/lo.2009.54.6_part_2.2283
- Schindler D.W. Lakes as sentinels and integrators for the effects of climate change on watersheds, airsheds, and landscapes // Limnology and Oceanography. 2009. V. 54. № 6. Part 2. P. 2349–2358. https://doi.org/10.4319/lo.2009.54.6_part_2.2349
- Moiseenko T.I., Sharov A.N., Vandish O.I. et al. Long-term modification of Arctic lake ecosystems: Reference condition, degradation under toxic impacts and recovery (case study Imandra Lakes, Russia) // Limnologica. 2009. V. 39. № 1. P. 1–13. https://doi.org/10.1016/j.limno.2008.03.003
- Максимов А.А. Межгодовая и многолетняя динамика макрозообентоса на примере вершины Финского залива. СПб.: Нестор-История, 2018. 260 с.
- Биологическая продуктивность северных озер. 1. Озера Кривое и Круглое. Л.: Наука, 1975. 228 с.
- Przhiboro A.A. The quantitative characteristics of Diptera (Insecta) of the shallow littoral zone of small lakes in the North Karelia // Trudy Zoologicheskogo Instituta. 1999. V. 281. P. 129–134.
- Przhiboro A., Sæther O.A. Littoral chironomid communities of two small lakes in northern Karelia (Russia) studied by emergence traps // Contemporary chironomid studies: Proceedings of the 17th international symposium on Chironomidae. 2011. P. 187–217.
- Przhiboro A., Ekrem T., Stur E. Taxonomy and bio- nomics of Tanytarsus recurvatus Brundin, 1947 // Contemporary chironomid studies: Proceedings of the 17th international symposium on Chironomidae. 2011. P. 157–182.
- Maximov A.A., Berezina N.A., Maximova O.B. Interannual changes in benthic biomass under climate-induced variations in productivity of a small northern lake // Fundamental and Applied Limnology / Archiv für Hydrobiologie. 2021. V. 194. № 3. P. 187–199. https://doi.org/10.1127/fal/2020/1291
- Максимов А.А. Многолетняя изменчивость климатических факторов и динамика сообществ донных животных // Динамика биологического разнообразия и биоресурсов континентальных водоемов. СПб.: Наука, 2012. C. 126–138.
- Sharov A.N., Berezina N.A., Nazarova L.E. et al. Links between biota and climate-related variables in the Baltic region using Lake Onega as an example // Oceanologia. 2014. V. 56. № 2. P. 291–306. https://doi.org/10.5697/oc.56–2.291
- Петухов В.А., Смуров А.О. О жизненном цикле Paramononchus alimovi Tsalolichin, 1990 и влиянии климатических факторов на количественное развитие этого вида в озере Кривое // Труды Зоологического ин-та РАН. 2019. Т. 323. № 2. C. 127–135.https://doi.org/10.31610/trudyzin/2019.323.2.127
- Максимов А.А., Березина Н.А., Литвинчук Л.Ф. и др. Гидробиологическая характеристика малых озер Северной Карелии в период ледостава // Труды Зоологического ин-та РАН. 2023. T. 327. № 3. C. 451–467. https://doi.org/10.31610/trudyzin/2023.327.3.451
- Жадин В.И. Методы гидробиологического исследования. М.: Высшая школа, 1960. 191 с.
- Урбах В.Ю. Математическая статистика для биологов и медиков. М.: Изд-во АН СССР, 1963. 324 с.
- Максимов А.А. Многолетние изменения макрозообентоса Невской губы // Биология внутренних вод. 2004. № 3. C. 84–92.
- Golubkov S., Alimov A. Ecosystem changes in the Neva Estuary (Baltic Sea): Natural dynamics or response to anthropogenic impacts? // Marine Pollution Bulletin. 2010. V. 61. P. 198–204. https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2010.02.014
- Моисеенко Т.И., Базова М.М., Дину М.И. и др. Изменение геохимии вод суши в условиях потепления климата и снижения выпадений кислот: восстановление или эволюция озер? // Геохимия. 2022. Т. 67. № 7. С. 668–685. [Moiseenko T.I., Bazova M.M., Dinu M. et al. Changes in the geochemistry of land waters at climate warming and a decrease in acid deposition: recovery of the lakes or their evolution? // Geochemistry International. 2022. V. 60. P. 685–701.] https://doi.org/10.1134/S0016702922060039
- Моисеенко Т.И., Базова М.М., Льюмменс Е.О. Биогеохимические изменения арктических озер в условиях потепления климата: региональные особенности// Геохимия. 2023. T. 68. № 4, С. 409–423. [Moiseenko T.I., Bazova M.M., Lummens E.O. Biogeochemical changes in arctic lakes at climate warming: regional features // Geochemistry International. 2023. V. 61. № 4. P. 387–400.] https://doi.org/10.1134/s0016702923040109
- Шаров А.Н., Никулина В.Н., Максимов А.А. Фитопланктон субарктического озера в условиях климатической изменчивости // Региональная экология. 2019. № 2. Т.56. C. 51–56.
- Никулина В.Н. Многолетние изменения фитопланктона в водоеме, не подверженном антропогенному воздействию (оз. Кривое, Северная Карелия) // Труды Зоологического ин-та РАН. 2016. Т. 320. № 3. P. 336–347. https://doi.org/10.31610/trudyzin/2016.320.3.336
- Maximov A.A. Population dynamics of the glacial relict amphipods in a subarctic lake: role of density-dependent and density-independent factors // Ecology and Evolution. 2021. V. 11. № 22. P. 15905–15915. https://doi.org/10.1002/ece3.8260
- Eriksson Wiklund A.-K., Sundelin B. Impaired reproduction in the amphipods Monoporeia affinis and Pontoporeia femorata as a result of moderate hypoxia and increased temperature // Marine Ecology Progress Series. 2001. V. 222. P. 131–141.
- Karlsson J., Byström P., Ask J. et al. Light limitation of nutrient-poor lake ecosystems // Nature. 2009. V. 460. № 7254. P. 506–509. https://doi.org/10.1038/nature08179
- Senar O.E., Creed I.F., Trick C.G. Lake browning may fuel phytoplankton biomass and trigger shifts in phytoplankton communities in temperate lakes // Aquatic Sciences. 2021. V. 83. № 2. P. 21. https://doi.org/10.1007/s00027-021-00780-0
- Solomon C.T., Jones S.E., Weidel B.C. et al. Ecosystem consequences of changing inputs of terrestrial dissolved organic matter to lakes: current knowledge and future challenges // Ecosystems. 2015. V. 18. № 3. P. 376–389. https://doi.org/10.1007/s10021-015-9848-y
- Bergström A.-K., Karlsson J. Light and nutrient control phytoplankton biomass responses to global change in northern lakes // Global Change Biology. 2019. V. 25. № 6. P. 2021–2029. https://doi.org/10.1111/gcb.14623
- Jones R.I., Grey J. Stable isotope analysis of chironomid larvae from some Finnish forest lakes incdicates dietary contribution form biogenic methane // Boreal Environ. Res. 2004. V. 9. P. 17–23.
- Hershey A.E., Beaty S., Fortino K. et al. Stable isotope signatures of benthic invertebrates in arctic lakes indicate limited coupling to pelagic production // Limnology and Oceanography. 2006. V. 51. № 1. P. 177–188.
- Hershey A.E., Northington R.M., Hart-Smith J. et al. Methane efflux and oxidation, and use of methane-derived carbon by larval Chironomini, in arctic lake sediments // Limnology and Oceanography. 2015. V. 60. № 1. P. 276–285. https://doi.org/10.1002/lno.10023
- Creed I.F., Bergström A.-K., Trick C.G. et al. Global change-driven effects on dissolved organic matter composition: Implications for food webs of northern lakes // Global Change Biology. 2018. V. 24. № 8. P. 3692–3714. https://doi.org/10.1111/gcb.14129
- Eriksson Wiklund A.-K., Sundelin B., Rosa R. Population decline of amphipod Monoporeia affinis in Northern Europe: consequence of food shortage and competition? // J. of Experimental Marine Biology and Ecology. 2008. V. 367. P. 81–90. https://doi.org/10.1016/j.jembe.2008.08.018
- Калинкина Н.М., Сидорова А.И., Полякова Т.Н. и др. Снижение численности глубоководного макрозообентоса Онежского озера в условиях многофакторного воздействия // Принципы экологии. 2016. T. 5. № 2. С. 47–68.
Дополнительные файлы
