Macrozoobenthos of subarctic lakes as an indicator of climate change

Full Text

Климатические изменения существенно влияют на природные экосистемы. Наиболее сильно потепление климата затронуло арктические и субарктические регионы планеты [1–3]. Озера являются важным элементом высокоширотных ландшафтов. В северных районах даже небольшие изменения температуры заметно сказываются на продолжительности ледового периода, радикально влияющего практически на все озерные процессы (вертикальное перемешивание и аэрацию водной толщи, световой режим и др.) [4]. На состоянии водных экосистем также сказываются гидрологические и биогеохимические процессы, происходящие на водосборе, многие из которых зависят от климата, в частности от времени образования и степени развития снежного покрова [5, 6]. В силу этих причин субарктические озера считаются чуткими индикаторами изменений климата [7–9].

Влияние изменений климата на экосистемы северных водоемов слабо изучено. Оценки экологических последствий климатических изменений обычно основаны на анализе рядов многолетних наблюдений. Однако в полярных районах регулярный экологический мониторинг был начат относительно недавно и, как правило, приурочен к местам сильного локального антропогенного воздействия (например, [10]), что затрудняет использование полученных данных для оценки таких крупномасштабных процессов, как изменения климата. В связи с этим большую ценность представляют результаты первых гидробиологических исследований, проведенных в годы с более холодным климатом.

Из обитателей водоемов макрозообентос считается наиболее эффективным индикатором долговременных изменений природной среды, поскольку по сравнению с планктоном организмы макрозообентоса имеют более длительный жизненный цикл, вследствие чего они менее чувствительны к сезонным и синоптическим колебаниям [11]. Макрозообентос озер Кривое и Круглое, расположенных в Северной Карелии (рис. 1), был впервые исследован в рамках Международной биологической программы в 1968–1969 гг. [12]. Впоследствии исследования на обоих озерах были надолго прерваны. Только в середине 1990-х годов был изучен качественный состав и количественные характеристики личинок двукрылых литоральной зоны [13–15]. В 2002 г. были возобновлены регулярные наблюдения за состоянием донных сообществ на оз. Кривое. В ходе исследований установлено, что межгодовые колебания биомассы макрозообентоса в озере в значительной степени определяются погодными условиями в зимний период [16].

Рис. 1. Карта-схема исследованных озер с указанием станций отбора проб

В Северной Европе температура зимой тесно связана с поступлением теплого и влажного воздуха с Атлантики, которое часто характеризуют индексами североатлантического колебания (NAO от английского North Atlantic Oscillation). Положительные аномалии NAO сопровождаются увеличением западного переноса воздушных масс и мягкими зимами [3]. Биомасса зообентоса озер Северо-Запада России коррелирует с NAO [17–19]. При этом характер связи, по-видимому, зависит от содержания в воде аллохтонных растворенных органических веществ. Для светлых неокрашенных озер характерно увеличение биомассы бентоса при повышении NAO (обычно с лаг-периодом 1–2 года), в то время как в гумифицированном озере корреляция была отрицательной [17].

Основываясь на данных о влиянии суровости зим и NAO на количественное развитие донных животных, мы предположили, что с увеличением температуры в зимний период могут быть связаны не только краткосрочные межгодовые, но и более длительные многолетние изменения в донных сообществах и экосистемах озер. При этом реакция озерного бентоса на потепление климата будет зависеть от содержания в воде гуминовых веществ. Для проверки данной гипотезы мы проанализировали изменения, произошедшие в макрозообентосе озер Кривое и Круглое, которые сильно различаются по степени гумификации воды [20], за 50 лет со времени проведения здесь первых исследований.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

При сборе материала мы старались воспроизвести методику работ наших предшественников, насколько позволяла приведенная в публикации [12] информация. Макрозообентос отбирали один раз в месяц с июня по сентябрь в течение двух лет (2019 и 2020 гг.) на тех же станциях, что в 1960-х гг. (см. рис. 1). В качестве орудия лова использовали дночерпатель Ван-Вина с площадью захвата 0.025 м². В 1968 и 1969 гг. применяли дночерпатель такой же площади (тип прибора не указан). В 1960-е гг. на каждой станции одновременно брали две дночерпательные пробы, в 2019–2020 гг. количество проб увеличили до трех, чтобы обеспечить возможность статистической обработки материала. В оба периода пробы промывали через капроновое сито с ячеей ~0.25 мм. Собранный материал фиксировали 4%-ным формалином. Пробы выдерживали в течение не менее 4 мес. в фиксированном состоянии, затем разбирали в лаборатории по стандартной методике [21]. Общий объем материала составил 260 проб в 1968–1969 гг. и 360 проб – в 2019–2020 гг.

Данные первичных наблюдений 1960-х гг., к сожалению, не были опубликованы. В монографии [12] приведены только средние за 1968–1969 гг. величины общей численности и биомассы макрозообентоса на разных глубинах, а также средняя за сезон (июнь – сентябрь) биомасса разных групп животных в двух озерах в 1968 и 1969 гг.

Соответственно нами были рассчитаны аналогичные показатели для 2019 и 2020 гг. При расчетах мы использовали приведенные в [12] данные по площадям, занимаемым отдельными глубинными зонами. В июле 1968 г. и в 1969 г. в дополнение к дночерпательным сборам в оз. Круглое был проведен количественный учет губок на затопленных корягах в прибрежной зоне. Поскольку нами количественный учет организмов-обрастателей не проводился, эта группа была исключена при расчете средней биомассы макрозообентоса в озерах (в настоящее время губки довольно часто встречаются и в оз. Кривое).

Статистическую обработку данных 2019–2020 гг. проводили следующим образом. На основании 360 дночерпательных проб, взятых на станциях, рассчитывали стандартную ошибку величин численности и биомассы отдельных групп животных и всего макрозообентоса. Дальнейшие вычисления проводились на основе известных формул переноса ошибок. Ошибка для разных глубинных зон определялась как:

$m=\sqrt{\left(m_1^2+m_2^2+...+m_n^2\right)}/n$,

где m₁, m₂… m_n – ошибки на отдельных станциях данной зоны, n – количество станций. Средневзвешенные показатели для всего озера рассчитывали исходя из площадей, занимаемых разными глубинными зонами, опубликованных в [12]. Аналогичным образом ошибку среднесезонных величин для 2019 и 2020 гг. вычисляли как ошибку средней по данным четырех съемок по формуле:

В 1960-х гг. статистическая обработка данных не проводилась. Однако в 2019 и 2020 гг. стандартные ошибки показателей обилия донных животных разных групп тесно коррелировали с их численностью и биомассой. В связи с этим нами выполнена ориентировочная оценка ошибок численности и биомассы в 1960-х гг. с помощью следующих уравнений, параметры которых были рассчитаны по данным 2019–2020 гг.:

оз. Кривое:

m_N = 0.986 + 0.051N (n =32, r = 0.959, P < 0.000),

m_B = 0.023 + 0.056B (n = 32, r = 0.808, P < 0.000) ;

оз. Круглое:

m_N = 1.828 + 0.086N (n = 29, r = 0.991, P < 0.000),

m_B = 0.014 + 0.102B (n = 29, r = 0.948, P < 0.000),

где m_N (экз/м²) и m_B (г/м²) – стандартные ошибки соответственно численности (N) и биомассы (B) донных животных. Достоверность различий между показателями обилия макрозообентоса в 1968–1969 и 2019–2020 гг. оценивали с помощью критерия Стьюдента [22].

Для характеристики климатических условий во время исследований использованы данные по среднемесячной температуре приземного воздуха на ближайшей метеостанции в пос. Умба, заимствованные с веб портала “Погода и климат” (http://www.pogodaiklimat.ru/history/22312.htm). Были рассчитаны значения линейного тренда (1960–2020 гг.) для средней температуры воздуха в июне – сентябре (период сбора материала), октябре – ноябре (формирование ледового покрова), декабре – апреле (ледостав) и мае (вскрытие озер).

РЕЗУЛЬТАТЫ

В 1960-х гг. исследования проводили в условиях, когда климат был заметно холоднее, чем в настоящее время. Тенденция к потеплению в период с 1960 г. по 2020 г. отмечена для всех сезонов (рис. 2), но наиболее была выражена в зимнее время. Температура воздуха в период ледостава (декабрь–апрель) за 60 лет увеличилась на 3.5^оС. В другие сезоны величина тренда был примерно в 2 раза ниже, однако для всех периодов изменения статистически значимы (P < 0.05) (табл. 1).

Рис. 2. Изменения средней температуры приземного воздуха в июне – сентябре (1), мае (2), октябре – ноябре (3) и декабре – апреле (4) на метеостанции Умба с 1960 г. по 2020 г. Параметры линейных трендов приведены в табл. 1

Таблица 1. Значения линейного тренда (1960–2020 гг.) температуры приземного воздуха

Примечание. R² – коэффициент детерминации; P – уровень значимости.

В оз. Кривое общие численность и биомасса макрозообентоса в 2019–2020 гг. на всех глубинах были существенно выше, чем в 1960-е гг. Эти различия были статистически значимы на очень высоком уровне (P <0.001) (табл. 2). Численность донных животных увеличилась примерно в 2 раза. Изменение биомассы было сильнее выражено в литоральной зоне (глубины 0–5 м), где она по сравнению с 1960-ми гг. возросла в 3 раза. В более глубоких участках озера биомасса бентоса увеличилась примерно в два раза (см. табл. 2).

Таблица 2. Средняя численность и биомасса (M±m) макрозообентоса на разных глубинах оз. Кривое в 1968–1969 и 2019–2020 гг.

Примечание. m – стандартная ошибка; t (P) – критерий Стьюдента и уровень значимости различий.

Биомасса большинства групп донных беспозвоночных в оз. Кривое в настоящее время выше, чем в 1960-е гг. (табл. 3). Две группы – двустворчатые моллюски (Bivalvia) и личинки хирономид (Chironomidae) – в 2019 и 2020 гг. характеризовались существенно более высокой биомассой по сравнению с 1968 и 1969 гг.: в 2019 г. биомасса моллюсков была выше, чем в 1968 и 1969 гг., соответственно в 5 (t = 8.14, P <0.001) и 7 (t = 8.92, P <0.001) раз; в 2020 г. различия были менее выражены, но также значимы: биомасса в 2 и 3 раза превышала биомассу двустворчатых моллюсков соответственно в 1968 г. (t = 2.17, P = 0.03) и 1969 г. (t = 2.76, P = 0.006). Биомасса личинок хирономид в оба года исследований была примерно в 2 раза выше, чем в 1960-е гг. (t > 5.33, P < 0.001).

Таблица 3. Средняя биомасса (M±m) разных групп макрозообентоса в оз. Кривое в 1968, 1969, 2019 и 2020 гг.

Примечание. m - стандартная ошибка. Статистически не различающиеся (t <1.96, P >0.05) величины биомассы отмечены одинаковыми буквами; прочерк означает отсутствие группы в пробах.

Увеличение биомассы других групп не всегда статистически достоверно из-за межгодовых колебаний: так, биомасса олигохет (Oligochaeta) достоверно (t = 2.29, P = 0.022) различалась только в 1969 и 2019 гг.; биомасса брюхоногих моллюсков в 1968 и 1969 гг. была ниже, чем в 2019 г. (t = 2.076 и t = 2.113, P = 0.033), но достоверно не отличалась от биомассы в 2020 г. (см. табл. 3). Аналогичная ситуация характерна для личинок поденок (Ephemeroptera), биомасса которых в 2019 г. была значимо выше, чем в другие годы исследований (t > 5.09, P < 0.001). Биомасса личинок вислокрылок (Megaloptera) в 1968 г. была ниже, чем 2019 г. (t = 2.63, P = 0.008) и 2020 г. (t = 2.76, P = 0.006), однако значимых различий между 2019–2020 и 1969 гг. не было. Биомасса прочих групп (Hirudinea, Trichoptera, Diptera, Coleoptera, Hydrachnidia) была очень незначительна и между периодами достоверно не отличалась. Из общего ряда групп выделяются амфиподы (Amphipoda), для которых были характерны значительные межгодовые (в смежные годы) изменения, которые перекрывали различия между периодами. Современные данные находились в диапазоне изменений, отмеченных в 1960-е гг. При этом различия как в сторону увеличения, так и в сторону уменьшения биомассы амфипод были статистически значимы (см. табл. 3).

Отсутствие стабильного увеличения биомассы амфипод на фоне возрастания биомассы других групп макрозообентоса привело к двукратному снижению их доли в общей биомассе макрозообентоса оз. Кривое в современный период. При этом значение двустворчатых моллюсков в донном сообществе, напротив, выросло в 2 раза (рис. 3).

Рис. 3. Состав макрозообентоса оз. Кривое в 1968–1969 и 2019–2020 гг.: 1 – Oligochaeta, 2 – Bivalvia, 3 – Gastropoda, 4 – Megaloptera, 5 – Ephemeroptera, 6 – Chironomidae, 7 – Amphipoda, 8 – прочие

В оз. Круглое численность донных животных, как и в оз. Кривое, увеличилась по сравнению с 1960-ми гг. (табл. 4). Однако изменения биомассы на разных глубинах были противоположны по направлению. В открытых участках озера на глубинах более 1.5 м биомасса бентоса увеличилась примерно в той же пропорции, как и численность. В прибрежной зоне биомасса, напротив, снизилась почти в 3 раза (см. табл. 4).

Таблица 4. Средняя численность и биомасса (M±m) макрозообентоса на разных глубинах оз. Круглое в 1968–1969 и 2019–2020 гг.

Примечание. m – стандартная ошибка; t (P) – критерий Стьюдента и уровень значимости различий.

Средняя биомасса макрозообентоса для всего оз. Круглое в целом несколько снизилась, хотя разница между 1969 и 2019 гг. не была достоверной (табл. 5). Аналогичная ситуация имела место в случае двустворчатых моллюсков, биомасса которых была достоверно ниже по сравнению с 1960-ми гг. (t > 4.073, P < 0.01) за исключением 1969 и 2019 г. Биомасса личинок хирономид увеличилась. Также повысилась биомасса других двукрылых (Diptera) за счет вклада не отмеченных в 1960-е гг. личинок хаоборуса. Биомасса остальных групп в разные периоды либо статистически не различалась (Oligochaeta, Hirudinea, Trichoptera, Plecoptera, Odonata, Hydrachnidia), либо характеризовалась значительной межгодовой изменчивостью (Gastropoda, Megaloptera, Ephemeroptera), не позволяющей сделать однозначный вывод о характере произошедших изменений (см. табл. 5).

Таблица 5. Средняя биомасса (M ± m) разных групп макрозообентоса в оз. Круглое в 1968, 1969, 2019 и 2020 гг.

Примечание. Статистически не различающиеся (t <1.96, P > 0.05) величины биомассы отмечены одинаковыми буквами; прочерк означает отсутствие группы в пробах.

Уменьшение биомассы двустворчатых моллюсков и увеличение количества хирономид привели к изменениям в составе донного сообщества. Если в 1968–1969 гг. резко доминировали моллюски (68% биомассы всего макрозообентоса), то в настоящее время их доля в общей биомассе макрозообентоса примерно такая же (около 35%), как и личинок хирономид (рис. 4).

Рис. 4. Состав макрозообентоса оз. Круглое в 1968–1969 и 2019–2020 гг.: 1 – Bivalvia, 2 – Gastropoda, 3 – Megaloptera, 4 – Ephemeroptera, 5 – Chironomidae, 6 – Diptera (кроме Chironomidae), 7 – прочие

ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

Полученные нами результаты показывают, что за 50-летний период, прошедший со времени проведения первых гидробиологических исследований, в макрозообентосе обоих озер произошли заметные изменения. В оз. Кривое донные сообщества в 1960-е гг. отличались более низкой биомассой по сравнению с настоящим временем. Биомасса макрозообентоса к 2000-м гг. увеличилась примерно в 2 раза, главным образом за счет двустворчатых моллюсков, биомасса которых выросла в несколько раз. Биомасса остальных групп в целом также увеличилась, за исключением амфипод.

Отмеченные нами в оз. Кривое изменения внешне напоминают изменения, наблюдаемые в бентосе эвтрофируемых водоемов. В частности, резкое увеличение численности и биомассы двустворчатых моллюсков на фоне исчезновения из состава бентоса ледниковых реликтовых ракообразных наблюдалось в Невской губе, принимающей сточные воды г. Санкт-Петербурга [23, 24]. На водосборе исследованных нами озер какая-либо хозяйственная деятельность не ведется, поэтому антропогенный фактор не может быть причиной наблюдаемых в бентосе изменений.

Потепление климата также ведет к увеличению поступления органических веществ и биогенных элементов в водоемы [25, 26]. В районе наших исследований тенденция к потеплению была наиболее сильно выражена в зимний период. Известно, что в северных широтах степень суровости зимы и развития снежного покрова считаются основными факторами, контролирующими вынос веществ с водосбора [6]. В оз. Кривое мягкие зимы положительно влияли на развитие планктонных водорослей. В частности, обнаружена положительная связь показателей развития фитопланктона (концентрация хлорофилла, биомасса) с температурой воздуха в период ледостава и зимними индексами арктического и североатлантического колебаний [16, 27]. Данные многолетних наблюдений также свидетельствуют об увеличении трофности оз. Кривое по сравнению с 1960-ми гг. Так, биомасса фитопланктона выросла за 30 лет более чем в два раза, хотя наблюдалась значительная межгодовая изменчивость [28]. Изменения первичной продукции планктона, по-видимому, являются основным фактором, определяющим количественное развитие донного населения литоральной зоны оз. Кривое, поскольку биомасса макрозообентоса в литорали положительно коррелирует (лаг-период 1 год) с концентрацией в воде хлорофилла [16].

Таким образом, отмеченные изменения мак- розообентоса в оз. Кривое вполне соответствуют ожидаемому в связи с потеплением климата общему повышению продуктивности озера. Увеличение поступления органических и биогенных веществ с водосбора вследствие потепления благоприятствует развитию фитопланктона, улучшая условия питания донных животных (прежде всего моллюсков-фильтраторов).

Отсутствие увеличения биомассы амфипод, очевидно, объясняется тем, что они на большей части акватории озера представлены холодолюбивым реликтовым видом Monoporeia affinis (Lindström), который чувствителен к повышению температуры. Пополнение популяции этого вида в оз. Кривое отрицательно коррелирует с температурой воды [29]. В экспериментах на M. affinis из Балтийского моря было показано [30], что температура воды около 10^оC и выше неблагоприятна для развития гонад и эмбрионов этого вида [30]. Кроме того, в случае амфипод выявление различий между периодами осложняется значительной межгодовой изменчивостью, связанной с характерными для M. affinis циклическими колебаниями численности, обусловленными внутренними, зависящими от плотности самой популяции факторами [29].

В оз. Круглое характер произошедших изменений в макрозообентосе коренным образом отличался от оз. Кривое. Количество двустворчатых моллюсков за прошедшие 50 лет не увеличилось, а, напротив, уменьшилось, что привело к почти трехкратному снижению общей биомассы мак- розообентоса в прибрежной зоне, где моллюски доминировали в донном сообществе [12], и некоторому снижению средней биомассы бентоса в озере. В то же время биомасса хирономид увеличилась. Развитие хирономид, которые доминируют в центральной части озера в настоящее время [20], по-видимому, является причиной возрастания количественных показателей макрозообентоса в диапазоне глубин 1.5–4 м (см. табл. 4). С массовым развитием мелких личинок хирономид вместо более крупных моллюсков, вероятно, также связано увеличение общей численности бентоса в прибрежной зоне (глубина <1.5 м) на фоне снижения его биомассы (см. табл. 4).

Разнонаправленные изменения бентоса исследованных озер подтверждают нашу гипотезу о том, что реакция озерного бентоса на потепление климата зависит от содержания в воде гуминовых веществ. В Северной Европе биогенные элементы поступают с водосбора в основном в виде растворенных органических веществ (РОВ) [31], которые с одной стороны являются источником биогенных элементов, обеспечивающими развитие фитопланктона, с другой стороны ухудшают оптические свойства воды. Известно, что высокое содержание окрашенных РОВ мешает проникновению света в водную толщу, лимитируя первичную продукцию в гумифицированных водоемах [4, 31, 32]. Этот двойственный эффект формирует нелинейную зависимость фитопланктона от содержания в воде РОВ, когда его биомасса увеличивается при низкой концентрации (фотосинтез лимитирован биогенными элементами), но уменьшается при более высокой концентрации РОВ, когда освещенность становится лимитирующим фактором [33, 34].

Очевидно, в сильно гумифицированном оз. Круглое поступающие вследствие изменений климата окрашенные органические вещества не улучшают, как в оз. Кривое, а напротив ухудшают условия обитания фитопланктона и питающихся им животных. Единственная группа донных животных в оз. Круглое, биомасса которых достоверно увеличилась с 1960-х гг., – личинки хирономид и других двукрылых, по-видимому, почти не зависит от фитопланктона как источника пищи. По предварительным данным, соотношение стабильных изотопов углерода в теле личинок хирономид в оз. Круглое (δ¹³C от –36 до –33‰) указывает на ведущую роль метана как источника углерода. Такие низкие величины δ¹³С ранее были отмечены у питающихся метанотрофными бактериями хирономид в других северных озерах [35‒37]. Возможно, потепление климата ускоряет метаногенез, способствуя развитию метаноокисляющих бактерий и трофически связанных с ними животных.

В последние десятилетия увеличение температуры воздуха наряду с ростом количества атмосферных осадков вследствие изменения климата способствовали усилению выноса в водоемы РОВ, что привело к гумификации поверхностных вод на высоких широтах обоих континентов Северного полушария [23, 38]. Это сопровождалось снижением первичной, а также вторичной продукции на разных трофических уровнях, включая макрозообентос [31, 39, 40].

Результаты нашей работы показывают, что реакция озерных сообществ на климатические изменения сильно зависит от “экологического контекста”, т. е. имеет идиосинкратический характер: донные сообщества двух очень близко расположенных малых озер и даже их отдельных участков по-разному реагировали на изменения климата. В зависимости от характера водосбора и морфологии озер наблюдалось как повышение биомассы из-за поступления биогенных веществ, так и ее снижение из-за гумификации. В последнем случае, по-видимому, возрастала роль метанотрофов в биотическом балансе экосистемы озера.

Исследование выполнено на Беломорской биологической станции Зоологического института РАН. Авторы благодарят коллектив станции за помощь в работе.

ФИНАНСИРОВАНИЕ РАБОТЫ

Работа выполнена при финансовой поддержке Министерства науки и высшего образования Российской Федерации (темы 122031100274-7 и 122031100283-9) и Российского фонда фундаментальных исследований (грант № 19-04-01000).

СОБЛЮДЕНИЕ ЭТИЧЕСКИХ СТАНДАРТОВ

В данной работе отсутствуют исследования человека или животных.

КОНФЛИКТ ИНТЕРЕСОВ

Авторы данной работы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

About the authors

A. A. Maximov

Author for correspondence.
Email: alexeymaximov@mail.ru
Russian Federation, Saint Petersburg

N. A. Berezina

Email: alexeymaximov@mail.ru
Russian Federation, Saint Petersburg

References

Supplementary files

Supplementary Files

Action

1. JATS XML

Download

2. Fig. 1. Map-scheme of the studied lakes with indication of sampling stations

Download (247KB)

Indexing metadata

3. Fig. 2. Changes in mean surface air temperature in June-September (1), May (2), October-November (3) and December-April (4) at Umba meteorological station from 1960 to 2020. The parameters of linear trends are given in Table 1

Download (110KB)

Indexing metadata

4. Fig. 3. Composition of macrozoobenthos of Lake Krivoye in 1968-1969 and 2019-2020: 1 - Oligochaeta, 2 - Bivalvia, 3 - Gastropoda, 4 - Megaloptera, 5 - Ephemeroptera, 6 - Chironomidae, 7 - Amphipoda, 8 - others

Download (336KB)

Indexing metadata

5. Fig. 4. Composition of macrozoobenthos of Lake Krugloe in 1968-1969 and 2019-2020: 1 - Bivalvia, 2 - Gastropoda, 3 - Megaloptera, 4 - Ephemeroptera, 5 - Chironomidae, 6 - Diptera (except Chironomidae), 7 - others

Download (358KB)

Indexing metadata