Insect ocelli: ecology, physiology, and morphology of the accessory visual system

Толық мәтін

ВВЕДЕНИЕ

Зрительные органы взрослых насекомых, помимо сложных фасеточных глаз, включают в себя простые глазки – оцелли, в количестве от одного до трех. Они могут быть пигментированными или светлыми, выпуклыми и вогнутыми, и даже погруженными под поверхность кутикулы (Leschen, Beutel, 2004).

У большинства насекомых оцелли представляют собой камерные глазки с бокаловидной сетчаткой, на которой создается инвертированное, но обычно не сфокусированное изображение (Land, Nilsson, 2012). Считается, что оцелли только оценивают уровень освещения в своем поле зрения, и эта информация затем используется для стабилизации положения тела в полете, подстройки чувствительности сложных глаз, суточных ритмов и т. п., хотя у некоторых насекомых оцелли усложнены по структуре и приобретают новые функции.

Расположение оцеллей крайне вариабельно. У большинства насекомых три оцеллюса расположены в форме равностороннего треугольника на дорзальной поверхности головы, как у мясной мухи и орхидейной пчелы Euglossa imperialis, или на фронтальной части головы у саранчи и стрекозы; они могут выстраиваться в одну прямую у шмеля Bombus terrestris (Wilbi et al., 2019). Оцелли, в количестве двух, находятся у дорзального края каждого из сложных глаз кукурузных мотыльков (Belušič et al, 2017) или вблизи оснований антенн у тараканов (Mizunami, 1994). У некоторых чешуекрылых (например, семейства Sphingidae) оцелли погружены под поверхность кутикулы и теряют диоптрический аппарат, однако демонстрируют чувствительность к свету и присутствие фоторецепторов с разной спектральной чувствительностью (Pappas, Eaton, 1977). У первичнобескрылых щетинохвосток Machilis hrabei и Lepismachilis spp. хорошо выраженные оцелли расположены не на темени, как у большинства насекомых, а на нижней части головы, под сложными глазами (Böhm, Pass, 2016). У крылатых насекомых (Pterygota), личинки насекомых с неполным превращением имеют оцелли, которые формируются во время эмбрионального развития, у насекомых с полным превращением оцелли характерны для имаго, но закладываются у личинок или предкуколок (Чайка, 2010; Mizunami, 1994; Insausti, Lazzari, 2000). Органы зрения большинства личинок насекомых с полным превращением представляют собой глазки-стеммы, которые, хотя и похожи внешне на оцелли, но признаются производными фасеточных глаз (Buschbeck, 2014). Тем не менее у личинок скорпионниц (Mecoptera), сходно с насекомыми с неполным превращением, по бокам головы находятся сложные глаза (Chen et al., 2012; Du et al., 2009; Ma et al., 2014), а для Bittacus planus описан дорзальный оцеллюс (Ma et al., 2023).

СТРОЕНИЕ ОЦЕЛЛЕЙ

Несмотря на огромное разнообразие, можно выделить главные черты строения оцеллей, отражающий базовый план их строения. Под кутикулярной линзой, собирающей свет, находятся прозрачные корнеагенные клетки и сетчатка, которая состоит из фоторецепторных и пигментных клеток. По периферии сетчатки располагаются эпидермальные пигментные клетки. Фоторецепторные мембраны, организованные в виде микровилл на латеральной поверхности клеток, образуют рабдомы между несколькими соседними клетками. Увеличение чувствительности оцеллей у некоторых насекомых (тараканы, мухи, стрекозы) достигается с помощью тапетума, состоящего из клеток, содержащих светоотражающие гранулы, и расположенного за ретинальными клетками (Cooter, 1975; Mizunami, 1994; Böhm, Pass, 2016). В состав таких гранул входит ксантин, гуанин или ураты (Bohm, Pass, 2016; Friedman et al., 2022).

У дневных насекомых, например медоносной пчелы Apis mellifera и пустынного муравья Cataglyphis bicolor (Penmetcha et al., 2019), рабдом образуют две соседние фоторецепторные клетки, а у ночных, например американского таракана, – от двух до шести (Mizunami, 1994). Рабдомы ночных насекомых выглядят более широкими и короткими (Somanathan et al., 2009; Narendra et al., 2017), а у дневных, например пчел и ос, они тонкие и вытянутые (Ribi, 2011; Zeil, 2014). У ночных муравьев Myrmecia nigriceps оцелли гораздо крупнее, чем у дневного вида того же рода M. pyriformis (Narendra, Ribi, 2017), широкие рабдомы самцов M. nigriceps подстилаются светоотражающим тапетумом, как и у Xylocopa tranquebarica (Somanathan et al., 2009).

У некоторых хорошо летающих насекомых (Hymenoptera, Odonata, Diptera) и у латеральных, и у медиальных глазков оцеллярная сетчатка разделена на дорсальную и вентральную части с отчетливой экваториальной ямкой (Ribi, 2018). В вентральной части лежат более короткие и менее чувствительные клетки, которые могут обнаруживать изменения яркости неба, а в дорсальной части длинные и более чувствительные фоторецепторы, которые реагируют на изменение интенсивности света у горизонта (Berry, 2006, 2007; Ribi, 2011).

Анатомическая организация рабдомов может свидетельствовать о поляризационной чувствительности (Taylor et al., 2016; Narendra, Ribi, 2017; Ogawa et al., 2017; Ribi, Zeil, 2018). Поскольку микровиллы фоторецепторных клеток насекомых обладают дихроизмом, т. е. неодинаковой чувствительностью к плоскополяризованному свету с разным направлением поляризации (Грибакин, 1981), упорядоченное расположение микровилл рассматривается как доказательство участия оцеллей в поляризационном зрении.

Рабдомы, чувствительные к поляризации, образованы двумя ретинальными клетками, микровиллы которых ориентированы перпендикулярно длинной оси рабдома и выстраиваются преимущественно в одном направлении, что позволяет насекомым сравнивать направление колебаний электрического поля световой волны независимо от интенсивности света (Zeil et al., 2014).

Для надежного выделения зрительного сигнала о поляризации света необходима триполатная (tripolatic) система, в которой микровиллы рабдомеров, получающих свет из одной области пространства, расположены в трех направлениях под углом 60° друг к другу (Labhart, 2016), однако она встречается в сложных глазах, но не в оцеллях насекомых.

Монополатная (monopolatic) схема расположения рабдомов, характерная для оцеллей, характеризуется однонаправленным расположением микровилл, сама по себе не позволяет однозначно выделить информацию о поляризации света, но нейроны мозга, получающие информацию от трех оцеллей, если их зрительные поля пересекаются, способны это сделать (Labhart, 2016).

По-видимому, сходные принципы поляризационного зрения могут использоваться и в других конфигурациях. Так, монополатная система была недавно описана и подробно исследована для дистальных фоторецепторов с высокой поляризационной чувствительностью в основной части сложных глаз кукурузного мотылька Ostrinia nubilalis, в которых она, по-видимому, работает совместно с диполатной системой фоторецепторов дорзального рима, области со специализированными к рецепции поляризованного света коротковолновыми рецепторами (Belušič et al., 2017).

Рабдомы оцеллей, не обладающие поляризационной чувствительностью, как правило, изогнуты (Berry et al., 2011), а фоторецепторные клетки, их образующие, часто имеют микровиллы в нескольких направлениях (Narendra, Ribi, 2017). Оцеллярная поляризационная чувствительность более характерна для дневных, чем для ночных видов пчел и муравьев (Mote, Wehner, 1980; Geiser, Labhart, 1982; Fent, Wehner, 1985; Berry et al., 2011; Ogawa et al., 2017). У ночной пчелы Megalopta genalis, как и у ночных муравьев Myrmecia nigriceps (Narendra, Ribi, 2017; Ribi, Zeil, 2018) оцеллярные рабдомы расположены беспорядочно и, вследствие этого, не чувствительны к поляризации, в то время как дневные медоносные пчелы (Geiser, Labhart, 1982), шмели (Zeil, 2014), орхидейные пчелы (Taylor, 2016) и муравьи (Narendra, Ribi, 2017) обладают высокой поляризационной чувствительностью, о чем свидетельствуют упорядоченно расположенные рабдомы в виде прямых пластинок.

Поляризационная чувствительность, измеренная при помощи внутриклеточных отведений, для УФ-чувствительных рецепторов была выше, чем для зеленочувствительных, кроме того, рецепторы, получающие стимуляцию с вентрального поля зрения, реагировали преимущественно на вертикально поляризованный свет, а с дорзального – разные клетки отвечали на разные направления поляризации света (Ogawa et al., 2017).

Понятно, что оцеллярные фоторецепторы ночных насекомых оптимизированы для поглощения максимального количества фотонов, а поляризационная чувствительность, связанная с избирательным поглощением света только определенного качества, более выгодна при ярком освещении.

У многих видов пчел сетчатка оцеллей разделена на вентральную и дорзальную области, при этом в вентральной, поле зрения которой – небо над насекомым, клетки короткие, а в дорзальной области, смотрящей на горизонт, – длинные. Между двумя частями есть углубление – экваториальная ямка, похожее на фовеа позвоночных (Ribi, Zeil, 2018). Тем не менее у ночной пчелы-плотника Xylocopa tranquebarica большие линзы оцеллей не фокусируют свет на фоторецепторах (Somanathan et al., 2009). У стрекоз, насекомых с быстрым маневренным полетом, линза среднего глазка создает изображение с бóльшим разрешением по горизонтали, чем по вертикали, при этом точечный источник света растягивается в полоску (Stange et al, 2002). Линзы оцеллей дневных и ночных бумажных ос формируют фокусы вблизи проксимальных границ сетчатки (Warrant et al., 2006). Оцелли саранчи имеют пространственное разрешение, достаточное, чтобы различать полоски с частотой около 0.5 на градус (Berry et al., 2007).

Оцелли некоторых насекомых демонстрируют структурные изменения при адаптации к свету, контролируя количество света, попадающего на фоторецепторные мембраны. В оцеллях саранчи Schistocerca gregaria (Goodman, 1970) и совки Trichoplusia ni (Dow, Eaton, 1976) в адаптированном к темноте состоянии рабдомы окружены эндоплазматическими цистернами, в то время как в светоадаптированном состоянии цистерны значительно уменьшаются и смещаются в медиальную область клетки.

Формирование цистерн – палисада – предположительно способствует удержанию света внутри рабдома посредством отражения. У щетинохвосток Machilis hrabei и Lepismachilis spp. в светоадаптированном состоянии пигментные гранулы распределены по всей фоторецепторной клетке, экранируя рабдомы друг от друга, а при темновой адаптации они перемещаются под светоотражающий тапетум (Bohm, Pass, 2016).

У некоторых насекомых, например саранчи, стрекоз и перепончатокрылых, оцелли имеют подвижную пигментную оболочку (ирис) между линзой и рецепторными клетками, которая открывает и закрывает апертуру хрусталика, реагируя на уровень освещения сходно с радужной оболочкой глаза позвоночных, при этом ирис каждого из глазков одного насекомого реагирует на свет независимо от остальных (Wilson, 1975; Godman 1981; Stavenga et al., 1979).

У кровососущего клопа (kissing bug) Triatoma infestans, переносчика трипаносом, вызывающих болезнь Шагаса, структура, похожая на ирис, не реагирует на свет, но изменяется с возрастом, расширяясь к 20-му дню имагинальной жизни, когда насекомые начинают расселительные полеты и репродуктивную активность (Insausti, Lazzari, 2000). Однако у этих клопов оцелли адаптируются за счет перемещения пигментов внутри фоторецепторных клеток: на свету пигментные гранулы располагаются в рабдомерной дистальной области ретинальной клетки, а в темноте переходят в медиальную область клетки, где нет фоторецепторных мембран, однако циркадианных изменений при отсутствии освещения не обнаруживается (Insausai 1999; Lazarri et al., 2011).

ОЦЕЛЛЯРНЫЕ ЗРИТЕЛЬНЫЕ ПИГМЕНТЫ

Зрительные пигменты оцеллей изучены недостаточно. Однако у большинства исследованных видов обнаруживаются УФ и зеленочувствительные пигменты (Henze et al., 2012; Van Der Kooi et al., 2021). Согласно молекулярным и, отчасти, физиологическим данным, базовым для насекомых считается набор из четырех зрительных пигметов – двух длинноволновых, сине- и УФ-чувствительных (Van Der Kooi et al, 2021), однако во многих случаях, на которые опираются эволюционные построения, некоторые данные могут быть сомнительными из-за сложности и неоднозначности экспериментальных подходов (Böhm et al., 2018). По крайней мере некоторые насекомые имеют специфические оцеллярные опсины, которые не экспрессируются в сложных глазах (Briscoe, Chiitka, 2001; Velarde et al., 2005; Guignard et al., 2021; Henze et al., 2015).

Электроретинографические исследования оцеллей двупятнистого сверчка Gryllus bimaculatus свидетельствуют о двух пиках чувствительности в УФ и зеленой областях спектра. Результаты экспериментов с дифференциальной адаптацией позволяют утверждать о присутствии двух зрительных пигментов с максимумами чувствительности 511 и 350 нм (Henze et al., 2012).

Оцелли пчелы состоят из фоторецепторов двух спектральных классов – зеленочувствительных с максимумом поглощения 500 нм и ультрафиолет-чувствительных, 360 нм, в которых экспрессированы два опсина – коротковолновый AmUVop и специфический оцеллярный длинноволновый AmLop2 (Velarde et al., 2005).

Зеленочувствительный фоторецептор в сложных глазах, экспрессирующий другой длинноволновый опсин AmLop1, имеет максимальную чувствительность около 550 нм (Peitsch et al., 1992; Kevan et al., 2001). Молекулярно-генетические данные свидетельствуют о присутствии одного УФ-чувствительного пигмента AmUVop и в оцеллях, и в сложных глазах пчел (Velarde et al., 2005).

Перепончатокрылые обычно имеют в сложных глазах и оцеллях разные варианты длинноволновых зрительных пигментов, LW1 и LW2 (Guignard et al., 2021; Henze et al., 2015), при этом максимум чувствительности оцеллярного LW2 немного сдвинут в коротковолновую область, в сравнении с LW1 сложных глаз (Mote, Wehner, 1980). Вероятно, оба оцеллярных опсина двупятнистого сверчка Gryllus bimaculatus отличаются от сходных по спектральной чувствительности зрительных пигментов сложных глаз, однако присутствие УФ-пигмента не удалось подтвердить в оцеллях иммуногистохимически (Henze et al., 2012).

Оцеллярная сетчатка ночной пчелы Megalopta genalis состоит только из фоторецепторов с зеленочувствительным зрительным пигментом (Berry et al., 2011). Прежние электрофизиологические данные свидетельствуют в пользу присутствия только одного зеленочувствительного пигмента в оцеллях американского таракана (Goldsmith, 1958), однако эти сведения не были подтверждены другими исследованиями. В недавней работе (Guignard et al., 2022) утверждается, что опсин таракана GO2 специфичен для оцеллей на основании сходства его последовательности с оцеллярными опсинами сверчка (Henze et al., 2012), однако экспериментально это предположение не подтверждено. У клопов семейства Miridae показано присутствие двух длинноволновых опсинов, также описываемых как LW1 и LW2, при этом оцелли полностью отсутствуют (Xu et al., 2021), т. е. ни один из двух пигментов не может рассматриваться как оцеллярный.

У мух в 80-е годы прошлого века был обнаружен сенсибилизирующий пигмент в фоторецепторных клетках, позволяющий расширить чувствительность единственного оцеллярного длинноволнового пигмента в коротковолновую область спектра (Kirschfeld et al., 1988). Позже сходный механизм был обнаружен и в фоторецепторах сложных глаз (Hamdorf et al., 1992). К сожалению, подобные исследования с тех пор более не проводили, и мы не знаем, насколько сенсибилизирующие пигменты распространены среди насекомых и есть ли специфика их экспрессии в оцеллях и сложных глазах.

Таким образом, несмотря на значительный прогресс, набор оцеллярных пигментов большинства насекомых неизвестен, что пока не позволяет сделать однозначные заключения о сходстве и различии зрительных пигментов оцеллей и сложных глаз насекомых и, соответственно, затрудняет понимание эволюции оцеллей, а также результатов электрофизиологических и поведенческих экспериментов.

ОБРАБОТКА ИНФОРМАЦИИ ОТ ОЦЕЛЛЕЙ

Аксоны оцеллярных фоторецепторных клеток короткие, так что первый нейропиль, в котором лежат синаптические контакты с нейронами первого порядка L1, расположен непосредственно под оцеллями (Simmons, 2002). Фоторецепторы насекомых, в том числе оцеллярные, деполяризуются в ответ на свет, выделяя гистамин в качестве синаптического медиатора (Simmons, Hardie, 1988).

Пресинапсы оцеллярных фоторецепторов содержат нейромедиатор гистамин, также, как и у всех представителей Euarthropoda, включающих, помимо насекомых, многоножек, ракообразных и хелицеровых (Harzsch, 2006). Одновременные внутриклеточные отведения от оцеллярного фоторецептора и L1 нейрона показали, что первый синапс инвертирует сигнал, т. е. постсинаптический нейрон демонстрирует градуальный гиперполяризационный ответ, сходно с первым синапсом сложных глаз у таких разных насекомых, как саранча и пчела (Guy et al., 1979; Simmons, 1995; Stuart et al., 2007). Выключение света вызывает деполяризацию фоторецептора, которая может приводить к возникновению одного или нескольких спайков (Mizunami, Tateda, 1986; Patterson, Goodman, 1974).

Большое количество (часто несколько сотен) ретинальных волокон сходится на меньшем количестве (обычно нескольких десятках) больших и малых нейронов второго порядка (Goodman, 1981; Mizunami, 1995). Такая система лучше всего подходит для обнаружения небольших изменений интенсивности света, интегрированных в широком поле зрения (Wilson, 1978).

Нейроны второго порядка большого диаметра (8–20 мкм) называют L-нейронами, а мелкие (5 мкм) – S-нейронами. L-нейроны образуют основной путь передачи информации от оцеллей в мозг (Goodman, 1981). По-видимому, среди мелких S-нейронов оцеллярного тракта присутствуют эфферентные волокна, модулирующие информацию, поступающую от оцеллей (Guy et al., 1979; Ohyama, Toh, 1986) посредством ГАМК-эргичеcких синапсов (Lee et al, 2007). Аксоны L-нейронов приходят в оцеллярный нейропиль надглоточного ганглия через оцеллярный нерв. Проекционные зоны оцеллярных нейронов второго порядка включают в себя оцеллярный тракт, задний склон мозга и торакальные двигательные центры (Mizunami et al., 1994).

Нейронные пути оцеллярной сенсорной системы насекомых можно разделить на три функциональных типа:

1) высокочувствительный медленный, в котором фоторецепторы конвергируют всего на четыре нейрона второго порядка и далее на большое число нейронов третьего порядка, и уже по ним сигналы поступают в мозг; этот тип характерен для тараканов и является трисинаптическим;

2) высокоскоростной тип, не очень чувствительный, в нем сигналы от оцеллей передаются на нейроны разных отделов мозга многочисленными нейронами второго порядка; этот тип характерен для пчел и мух и является бисинаптическим;

3) промежуточный тип, быстрый и чувствительный, характерен для саранчи и стрекоз. У пустынной саранчи Schistocerca gregaria некоторые L-нейроны образуют синапсы с нейронами третьего порядка в нейропиле оцеллярного тракта, как и L-нейроны тараканов, в то время как другие проходят через оцеллярный тракт, не образуя синапсов, как L-нейроны пчелы; таким образом, оцеллярная система саранчи имеет как би-, так и трисинаптические пути, по которым сигналы передаются в некоторые области мозга нейронами второго порядка, а в другие нейропили – нейронами третьего порядка (Mizunami, 1995).

Синаптическая организация оцеллярного тракта насекомых с полным превращением (пчел, ос, мотыльков и мух) представлена бисинаптический типом; их оцеллярный тракт состоит из волокон, разделенных глиальными клетками, которые не образуют синапсов до тех пор, пока они не войдут в задний склон мозга. Среди изученных насекомых с неполным превращением (стрекоз, саранчи, сверчков и тараканов) есть как би-, так и трисинаптические пути, а оцеллярный тракт представляет собой интеграционный нейропиль (Mizunami, 1995). Меньшее количество переключений в оцеллярной системе обеспечивает высокую скорость передачи сигналов по сравнению со сложными глазами.

Кроме того, среди L-нейронов у насекомых есть нисходящие, которые обеспечивают быструю передачу сигналов в торакальные моторные центры. Например, у стрекоз Aechna и Hemicordulia оцеллярные интернейроны LD и MD посылают отростки к боковым и среднему глазку и напрямую нисходят в торакальные ганглии в области управления полетом (Berry, 2006, 2007; Severina et al., 2016). Эти нейроны мультимодальны и получают также информацию от ветрочувствительных рецепторов головы (Berry, 2006, 2007), таким образом обеспечивая высокую маневренность полета стрекозы с учетом погоды. У медоносной пчелы описано пять пар крупных нисходящих нейронов LD1–LD5, четыре из которых имеют первичные дендритные поля в дорсальной области оцеллярного нейропиля, а нейрон LD3 посылает дендриты только в вентральную область, аксоны этих нейронов нисходят в торакальные ганглии (Hung, Ibotson, 2014).

Нейроны третьего порядка выходят из оцеллярного тракта или заднего склона и проецируются в различные области мозга, включая оптические доли, механосенсорный центр, антеннальные доли, грибовидные тела, центральный комплекс, премоторные области и моторные центры торакальных ганглиев (Mizunami, 1994). Такое разнообразное распределение этих нейронов предполагает множественность их функций, включая модуляцию других сенсорных модальностей и моторных цепей.

ПРОИСХОЖДЕНИЕ И ЭВОЛЮЦИЯ ОЦЕЛЛЕЙ

Простые глазки, состоящие из фоторецепторных и пигментных клеток с линзой, собирающей свет, или без нее широко распространены у беспозвоночных (Zhukov et al., 2002; Bitsch, Bitsch, 2005; Land, Nilsson, 2012). По-видимому, именно такой тип фоторецепторных органов дал начало всем типам глаз (Hartenstein, Reh, 2002).

Эволюционным предшественником оцеллей насекомых, по-видимому, следует считать науплиальный глаз личинок и некоторых взрослых форм ракообразных, поскольку их фоторецепторы проецируются в центральный протоцеребрум, а не в специализированные зрительные нейропили (Koenemann, Jenner, 2005; Strausfeld et al., 2016). Дальнейшая эволюция проходила путем его дупликации и специализации, что привело к появлению нескольких пар простых глазков – предшественников оцеллей и пары сложных глаз (Bitsch, Bitsch, 2005; Friedrich, 2006). Затем число оцеллей сократилось до четырех, а далее – до трех (Mizunami, 1995). Часто наблюдается двухлопастная структура медиального глазка (оцеллюса), что связывают со слиянием в ходе эволюции двух симметричных структур (Goodman, 1981; Friedrich et al., 2006). В ходе индивидуального развития у дрозофилы из каждого глазо-антеннального имагинального диска образуется один из двух латеральных оцеллей и половина медиального (Jean-Guillaume, Kumar, 2022).

По-видимому, у крупных насекомых, появившихся в каменноугольном периоде и только осваивающих полет (Горохов, 2004; Clapham, Karr, 2012), размер даже неспециализированных оцеллей позволял им хорошо ориентироваться в полете при низкой освещенности. Так, в настоящее время шершень Vespa crabro продлевает свою активность до сумерек или даже лунной ночи, по сравнению с близкородственными дневными осами Vespula vulgaris, при этом их оцелли различаются лишь размером (Poidatz et al., 2018). Уменьшение размеров насекомых, соответственно, привело к уменьшению их органов зрения, что, вероятно, запустило эволюцию как строения оцеллей, так и их нервных структурно-функциональных адаптаций у насекомых.

Часто усложнение оцеллей тесно связано с полетом: хорошо летающие насекомые в целом обладают развитыми оцеллями, характеризующимися фоторецепторами нескольких спектральных типов, регионализированной сетчаткой и кутикулярными линзами сложной формы (Mizunami, 1995). Однажды утраченные оцелли не возникают вновь, а их функции берут на себя сложные глаза. Например, у жуков подавляющее большинство летающих видов лишены оцеллей (Leschen, Beutel, 2004; Baird, Yilmaz, 2023).

ЭКОЛОГИЯ

Летающие насекомые обладают более развитыми оцеллями по сравнению с нелетающими, даже в пределах одного вида (Donovan et al., 2000; Narendra, Ribi, 2017). Например, живущие в закрытых гнездах термиты лишены оцеллей и сложных глаз, в то время как крылатые особи обоих полов имеют оба типа органов зрения (Eggleton, 2010).

Сходно, рабочие муравьи большинства видов не имеют оцеллей, в отличие от крылатых самцов и самок (Narendra et al., 2016). Однако эта закономерность неверна для некоторых групп насекомых. Например, у рабочих муравьев рода Myrmecia (Narendra et al, 2017), пустынного муравья-бегунка Cataglyphis bicolor (Mote, Wehner, 1980; Fent, Wehner, 1985) и суперсолдат Gesomyrmex chaperi (Peeters et al., 2017), которые, как все рабочие муравьи, не летают, оцелли не просто присутствуют как рудимент, но и хорошо развиты. У палочников (Phasmatodea) встречаются как летающие виды с хорошо развитыми, так и летающие виды с редуцированными и вовсе отсутствующими оцеллями (Bank, Bradler, 2021). Мухи, паразитирующие на летучих мышах, постоянно живущие при крайне слабом освещении, лишены оцеллей, а их сложные глаза сильно редуцированы, тем не менее некоторые виды сохранили полет (Porter et al., 2020). Нелетающие паразитические овечьи кровососки Melophagus ovinus также не имеют оцеллей, и их сложные глаза редуцированы (Duan et al., 2017; Borja et al., 2022; Zhang et al., 2023).

Смещение активности вида на периоды сниженной освещенности, сумерки и ночь, приводит к увеличению размеров оцеллей и их кутикулярных линз (Somanathan et al., 2009; Berry et al., 2011), свидетельствуя о том, что увеличение энергозатрат на работу этих органов компенсируется важностью информации, получаемой от них (Niven, Laughlin, 2008). При падении интенсивности света ниже критических величин преимущество от использования оцеллей и, часто, сложных глаз снижается, что приводит к их редукции или полному исчезновению.

Так, ископаемый пещерный сверчок Araneagryllus dylani лишен оцеллей, хотя сложные глаза у него есть (Heads, 2010). Ныне живущий Diestrammena (Gymnaeta) chenhui демонстрирует такую же закономерность, а у близкородственного Diestrammena (Gymnaeta) aspes оцелли хотя и присутствуют, но сильно редуцированы (Rampini et al., 2008).

Редукция оцеллей вплоть до полного исчезновения показана и у пещерных тараканов (Sendi et al., 2020). Лишенные оцеллей мотыльки Kangerosithyris kotumarensis (Biswas, 2009) никогда не покидают пещеру и даже не приближаются к выходу из нее, хотя некоторые другие представители семейства (Tineoidea) имеют функционирующие оцелли (Robinson, 1988).

В противоположность этому быстрый маневренный полет, миграции и даже пешие перемещения на открытой местности у пустынных муравьев при ярком освещении приводят к тому, что оцелли берут на себя дополнительные функции, такие как поляризационная чувствительность (Geiser, Labhart, 1982; Fent, Wehner, 1985; Zeil et al., 2014; Taylor et al., 2016; Baird, Iilmas, 2023) и оценка оптического потока для получения информации о движении относительно неподвижных ориентиров на земле (Van Kleef et al., 2008) и на небе (Schwarz et al., 2011).

ФУНКЦИИ ОЦЕЛЛЕЙ

Основной функцией оцеллей у крылатых насекомых считается стабилизация полета (Taylor, Krapp, 2007), идея, которая также может быть реализована в летательных аппаратах (Gremillion et al., 2014).

Летающие насекомые обычно имеют три глазка, которые расположены на темени, и их поля зрения совпадают с положением горизонта при прямом полете. Боковые глазки смотрят по бокам, а средний – вперед. Крен влево во время полета приводит к затемнению левого бокового и осветлению правого глазка, а наклон вверх – к осветлению среднего.

Поскольку каждый оцеллюс суммирует информацию со всей сетчатки, эта концепция была названа гипотезой одного датчика (Stange et al., 2002). Более того, контраст между небом и землей оказывается наиболее резким для ультрафиолетовой части солнечного спектра, а у большинства хорошо летающих насекомых оцелли содержат УФ-рецепторы (Berry et al., 2007). У стрекозы в эксперименте с закрепленным полетом освещение оцеллюса снизу вызывало переворот (dorsal light response) (Stange, Howard, 1979). Сходные реакции были показаны и у саранчи (Taylor, 1981). Оцелли нелетающих рабочих особей австралийского пустынного муравья Melophorus bagoti участвуют в навигации по небесным ориентирам, но не наземным вехам (Schwarz et al., 2011).

Световая депривация оцеллярной системы путем закрашивания или заклеивания глазков препятствует правильной работе двухкомпонентной зрительной системы насекомых, включающей также сложные глаза. С согласно работе (Lindauer, Schricker, 1963), пчелы с закрашенными оцеллями начинают вылеты за взятком позже интактных и заканчивают раньше, однако это наблюдение не было подтверждено в более поздней работе (Renner, Heinzeller, 1979), которая показала, что закрашивание оцеллей с последующим контролем полноты закрашивания практически полностью прекращает фуражировочные полеты пчел.

С другой стороны, у предварительно обученных маршруту пчел, внезапное боковое освещение вызывало отклонение от маршрута в сторону источника света у интактных пчел и в противоположном направлении у пчел с закрашенными оцеллями (Kastberger, 1990).

Закрашивание оцеллей влияло на выбор между перелезанием сверху и проползанием под препятствием у таракана Blaberus discoidalis, который у интактных животных связан с уровнем освещенности (Harley et al., 2009).

Согласно результатам математического моделирования, информация от глазков вносит свой вклад в механизмы константности цветового восприятия у пчел (Garcia et al., 2017), подстраивая чувствительность трех спектральных классов фоторецепторов сложных глаз.

Имеются данные о том, что у таракана оцелли ответственны за модуляцию отрицательного фототаксиса – избегания освещенных участков, при этом ведущая роль в запуске моторного ответа остается за сложными глазами (Okada, Toh, 1998; Honegger, Campan, 1989). Оцелли слегка влияли на характер движения к источнику феромона у тараканов – они двигались к цели медленнее, тогда как закрашивание сложных глаз не имело такого эффекта (Willis et al., 2011). У клопа Triatoma infestans оцелли, независимо от сложных глаз, могут запускать отрицательный фототаксис (Lazzari et al., 1998).

Оцелли, вероятно, участвуют в подстройке чувствительности сложных глаз к меняющемуся уровню освещенности. Так, чувствительность сложных глаз, измеренная при помощи электроретинографии у сверчка Teleogryllus commodus, уменьшалась при закрашивании глазков и восстанавливалась при их последующей очистке (Rence et al. 1988), однако эти данные плохо представлены (показано только увеличение ЭРГ сложных глаз после очистки) и противоречат логике (при затемнении глазков чувствительность зрительной системы должна увеличиваться), поэтому требуют дополнительной проверки.

Роль оцеллей в синхронизации суточных и сезонных ритмов у насекомых противоречива и недостаточно изучена. Многие исследователи утверждают, что только фоторецепторы сложных глаз, личиночных стемм и экстраретинального органа Хофбауера–Бушнера (Hofbauer–Buchner eyelet) необходимы и достаточны для регуляции ритмов (Saunders, 1997, 2012; Goto, 2022). Другие указывают на существенную роль информации, поступающей от оцеллей (Ball, 1971; Rivault, 1976). Удаление оцеллей или перерезка оцеллярного тракта не препятствовали синхронизации суточных ритмов у тараканов (Nishitsutsuji-Uwo, Pittendrigh, 1968; Roberts, 1974) или сверчков (Yukizane, Tomioka, 1995), тогда как прерывание зрительного тракта фасеточных глаз приводило к аритмичности поведения, независимо от режима освещения (Nishiitsutsuji-Uwo, Pittendrigh, 1968; Page et al., 1977; Page, Barrett, 1989). Однако закрашивание глазков приводило к рассинхронизации суточных ритмов активности (Ball, 1971; Rivault, 1976), что, по-видимому, связано с поступлением сигнала от оцеллей об отсутствии света.

Первые убедительные данные о локализации циркадианного осциллятора в оптических долях таракана было получено Терри Пейджем (Page, 1982), который показал, что трансплантация оптической доли от тараканов-доноров, содержавшихся при одном световом режиме, тараканам-реципиентам с удаленными своими оптическими долями и содержавшимся в другом режиме, приводила к смене ритма реципиентов на ритм донора. В дальнейшем эти данные были подтверждены и существенно уточнены, а именно было показано, что нейроны добавочной медуллы (accessory medulla, AMe), экспрессирующие pdf (pigment dispersing factor), образуют биологические часы (Reischig, Stengl, 2003).

Проекции оцеллярных нейронов третьего и четвертого порядка, достигающие всех трех нейропилей зрительных долей, были идентифицированы у американского таракана (Mizunami, Tateda, 1986; Mizunami, 1995). Отведения от AMe c последующей окраской позволили обнаружить нейрон, соединяющий оцеллярный нерв и контралатеральный оцеллярный тракт с лобулой и АМе у таракана Rhyparobia (Leucophaea) maderae (Loesel, Homberg, 2001), нейрон отвечал ингибированием импульсной активности в ответ на свет. Однако у препарата были удалены оцелли для получения доступа к оптическим ганглиям, что позволило лишь показать присутствие нейронных путей, но не изучить их функционирование.

У мясной мухи Calliphora vicina нейрон лобулярной пластинки отвечает на стимуляцию оцеллей, имитирующую поворот головы, и сигналы о самодвижении со сложных глаз (Parsons et al., 2006). Однако, несмотря на очевидные нервные связи оцеллярных фоторецепторов со структурами, участвующими в генерации ритмов, их вклад не очевиден.

Оцелли, по-видимому, играют вспомогательную роль в подстройке суточных ритмов активности к условиям освещения, например к экстремальным фотопериодам, как показано с использованием мутантных мух-дрозофил с отсутствующими или нефункционирующими оцеллями и/или сложными глазами (Rieger et al., 2003).

Таким образом, у большинства изученных к настоящему времени насекомых оцелли не могут рассматриваться как главный источник информации для синхронизации суточных ритмов с циклом день–ночь, однако, вероятно, модулируют работу биологических часов через существующие нервные связи.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Взаимодействие организма со средой во многом обеспечивается его сенсорными возможностями, обеспечивающими основные потребности – обнаружение пищи, убежищ, половых партнеров и избегания опасностей. Насекомые сумели приспособиться к различным условиям, в том числе освоили полет и быстрое передвижение по поверхности земли и воды.

Зрительная система насекомых, состоящая из сложных глаз, обеспечивающих предметное зрение, и простых глазков – оцеллей, настроенных на суммацию попадающего через линзу света и быстрые реакции вследствие небольшого числа синаптических переключений, позволяет разделить функции между двумя типами световоспринимающих органов.

Функции оцеллей и сложных глаз дополняют друг друга, особенно в пограничных условиях освещения, сумерках, пещерах и ночью. В условиях низкого освещения высокая степень суммации сигнала позволяет ориентироваться даже на очень слабые источники света.

Высокоспециализированные оцелли некоторых, в основном дневных, насекомых развили поляризационную чувствительность и предметное зрение, но, по-видимому, за счет потери общей чувствительности. Некоторые насекомые теряют наружный светопреломляющий аппарат, но расположенные под кутикулой оцеллярные фоторецепторы генерируют ответ на свет. Другие полностью теряют оцелли, а их функции частично берут на себя сложные глаза.

Работа оцеллей, обработка сигналов от них и интеграция с информацией, поступающей от сложных глаз, мало исследованы и требуют дальнейшего изучения. Принципы функционирования разделенных фоточувствительных систем небольшого размера могут быть в дальнейшем использованы для конструирования миниатюрных приборов и механизмов, оснащенных техническим зрением.

ИСТОЧНИК ФИНАНСИРОВАНИЯ

Работа выполнена при поддержке гранта Российского научного фонда № 23-74-01147.

УЧАСТИЕ АВТОРОВ

Идея, общий план и заключение статьи – М.И. Жуковская, написание отдельных глав – М.И. Жуковская, И.Ю. Северина и Е.С. Новикова, подготовка рукописи к печати – И.Ю. Северина и М.И. Жуковская.

КОНФЛИКТ ИНТЕРЕСОВ

Авторы статьи подтвердили отсутствие конфликта интересов, о котором необходимо сообщить.

Авторлар туралы

I. Severina

Sechenov Institute of Evolutionary Physiology and Biochemistry of the Russian Academy of Sciences

Email: mzhukovskaya@rambler.ru
Ресей, Saint Petersburg

E. Novikova

Sechenov Institute of Evolutionary Physiology and Biochemistry of the Russian Academy of Sciences

Email: mzhukovskaya@rambler.ru
Ресей, Saint Petersburg

M. Zhukovskaya

Sechenov Institute of Evolutionary Physiology and Biochemistry of the Russian Academy of Sciences

Хат алмасуға жауапты Автор.
Email: mzhukovskaya@rambler.ru
Ресей, Saint Petersburg

Әдебиет тізімі

Қосымша файлдар