Образование пор в асимметричных по липидному составу монослоевых мембранах

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Плазматические мембраны выполняют в клетках барьерную функцию, предотвращая свободный обмен между внешней средой и внутриклеточным пространством. Проницаемость плазматической клеточной мембраны может быть искусственно повышена путем образования сквозных пор. Наружный и внутренний монослои плазматических мембран клеток, как правило, имеют различный липидный состав. В настоящее время разработано теоретическое описание порации симметричных по липидному составу монослоев мембран. В настоящей работе рассмотрен процесс образования пор в мембранах, монослои которых имеют различную спонтанную кривизну за счет различия их липидного состава. В рамках теории упругости липидных мембран и с учетом гидрофобных взаимодействий рассчитана зависимость энергии поры от радиуса. Показано, что зависимости энергии поры от радиуса качественно различаются в асимметричной и симметричной мембранах. Энергия поры в асимметричной мембране не совпадает с энергией поры в симметричной мембране ни при каких значениях спонтанной кривизны монослоев симметричной мембраны. Таким образом, прогнозирование протекания процесса образования пор в асимметричной мембране на основе данных по порации симметричных мембран некорректно; асимметрию мембран по липидному составу (спонтанной кривизне) монослоев необходимо явно учитывать.

Об авторах

А. А. Симонов

Институт физической химии и электрохимии им. А.Н. Фрумкина РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: akimov_sergey@mail.ru
Москва, 119071 Россия

С. А. Акимов

Институт физической химии и электрохимии им. А.Н. Фрумкина РАН

Email: akimov_sergey@mail.ru
Москва, 119071 Россия

Список литературы

  1. Puc M., Flisar K., Reberšek S., Miklavčič D. 2001. Electroporator for in vitro cell permeabilization. Radiol. Oncol. 35, 203–207.
  2. Mir L.M. 2001. Therapeutic perspectives of in vivo cell electropermeabilization. Bioelectrochemistry. 53, 1–10.
  3. Potter H. 1989. Molecular genetic applications of electroporation. In Electroporation and electrofusion in cell biology. Eds. Neumann E., Sowers A.E., Jordan C.A. New York and London: Plenum Press, 331–342.
  4. Pavlov R.V., Akimov S.A., Dashinimaev E.B., Bashkirov P.V. 2024. Boosting lipofection efficiency through enhanced membrane fusion mechanisms. Int. J. Mol. Sci. 25, 13540.
  5. Pérez-Peinado C., Dias S.A., Domingues M.M., Benfield A.H., Freire J.M., Rádis-Baptista G., Gaspar D., Castanho M.A.R.B., Craik D.J., Henriques S.T., Veiga A.S., Andreu D. 2018. Mechanisms of bacterial membrane permeabilization by crotalicidin (Ctn) and its fragment Ctn (15–34), antimicrobial peptides from rattlesnake venom. J. Biol. Chem. 293, 1536–1549.
  6. Shipunova V.O., Komedchikova E.N., Kotelnikova P.A., Nikitin M.P., Deyev S.M. 2023. Targeted two-step delivery of oncotheranostic nano-PLGA for HER2-positive tumor imaging and therapy in vivo: Improved effectiveness compared to one-step strategy. Pharmaceutics. 15, 833.
  7. Novoselova M., Chernyshev V.S., Schulga A., Konovalova E.V., Chuprov-Netochin R.N., Abakumova T.O., German S., Shipunova V.O., Mokrousov M.D., Prikhozhdenko E., Bratashov D.N., Bogorodskiy A., Grishin O., Kosolobov S.S., Khlebtsov B.N., Inozemtseva O., Zatsepin T.S., Deyev S.M., Gorin D.A. 2022. Effect of surface modification of multifunctional nanocomposite drug delivery carriers with DARPin on their biodistribution in vitro and in vivo. ACS Appl. Bio Materials. 5, 2976–2989.
  8. Rathinakumar R., Wimley W.C. 2008. Biomolecular engineering by combinatorial design and high-throughput screening: small, soluble peptides that permeabilize membranes. J. Am. Chem. Soc. 130, 9849–9858.
  9. Guha S., Ghimire J., Wu E., Wimley W.C. 2019. Mechanistic landscape of membrane-permeabilizing peptides. Chem. Rev. 119, 6040–6085.
  10. Singer S.J., Nicolson G.L. 1972. The fluid mosaic model of the structure of cell membranes: Cell membranes are viewed as two-dimensional solutions of oriented globular proteins and lipids. Science. 175, 720–731.
  11. Ingólfsson H.I., Melo M.N., Van Eerden F.J., Arnarez C., Lopez C.A., Wassenaar T.A., Periole X., de Vries A.H., Tieleman D.P., Marrink S.J. 2014. Lipid organization of the plasma membrane. J. Am. Chem. Soc. 136, 14554–14559.
  12. Ingólfsson H.I., Carpenter T.S., Bhatia H., Bremer P.T., Marrink S.J., Lightstone F.C. 2017. Computational lipidomics of the neuronal plasma membrane. Biophys. J. 113, 2271–2280.
  13. Verkleij A.J., Zwaal R.F., Roelofsen B., Comfurius P., Kastelijn D., van Deenen L.L. 1973. The asymmetric distribution of phospholipids in the human red cell membrane. A combined study using phospholipases and freeze-etch electron microscopy. Biochim. Biophys. Acta 323, 178–193.
  14. Bretscher M.S. 1972. Asymmetrical lipid bilayer structure for biological membranes. Nature New Biol. 236, 11–12.
  15. Hsieh M.K., Klauda J.B. 2021. Leaflet asymmetry modeling in the lipid composition of Escherichia coli cytoplasmic membranes. J. Phys. Chem. B 126, 184–196.
  16. Parvez F., Alam J.M., Dohra H., Yamazaki M. 2018. Elementary processes of antimicrobial peptide PGLa-induced pore formation in lipid bilayers. Biochim. Biophys. Acta. 1860, 2262–2271.
  17. Pfeffermann J., Eicher B., Boytsov D., Hannesschlaeger C., Galimzyanov T.R., Glasnov T.N., Pabst G., Akimov S.A., Pohl P. 2021. Photoswitching of model ion channels in lipid bilayers. J. Photochem. Photobiol. B 224, 112320.
  18. Huang Y. 2022. Assembly methods for asymmetric lipid and polymer-lipid vesicles. Emerg. Top. Life Sci. 6, 609–617.
  19. London E. 2019. Membrane structure-function insights from asymmetric lipid vesicles. Acc. Chem. Res. 52, 2382–2391.
  20. Kamiya K., Kawano R., Osaki T., Akiyoshi K., Takeuchi S. 2016. Cell-sized asymmetric lipid vesicles facilitate the investigation of asymmetric membranes. Nat. Chem. 8, 881–889.
  21. Kakuda S., Li B., London E. 2021. Preparation and utility of asymmetric lipid vesicles for studies of perfringolysin O-lipid interactions. Meth. Enzymol. 649, 253–276.
  22. Kirby C., Green C. 1977. Transmembrane migration ('flip-flop') of cholesterol in erythrocyte membranes. Biochem. J. 168, 575–577.
  23. Hasan M., Karal M.A.S., Levadnyy V., Yamazaki M. 2018. Mechanism of initial stage of pore formation induced by antimicrobial peptide magainin 2. Langmuir. 34, 3349–3362.
  24. Карпунин Д.В., Акимов С.А., Фролов В.А. 2005. Формирование пор в плоских липидных мембранах, содержащих лизолипиды и холестерин. Биол. мембраны. 22, 429–432.
  25. Akimov S.A., Volynsky P.E., Galimzyanov T.R., Kuzmin P.I., Pavlov K.V., Batishchev O.V. 2017. Pore formation in lipid membrane II: Energy landscape under external stress. Sci. Rep. 7, 12509.
  26. Дерягин Б.В., Гутоп Ю.В. 1962. Теория разрушения (прорыва) свободных пленок. Коллоидн. журн. 24, 431–437.
  27. Акимов С.А., Александрова В.В., Галимзянов Т.Р., Башкиров П.В., Батищев О.В. 2017. Механизм формирования пор в мембранах из стеароилолеоилфосфатидилхолина под действием латерального натяжения. Биол. мембраны. 34, 270–283.
  28. Abidor I.G., Arakelyan V.B., Chernomordik L.V., Chizmadzhev Y.A., Pastushenko V.F., Tarasevich M.P. 1979. Electric breakdown of bilayer lipid membranes: I. The main experimental facts and their qualitative discussion. J. Electroanal. Chem. Interfacial Electrochem. 104, 37–52.
  29. Marcelja S. 1977. Structural contribution to solute-solute interaction. Croat. Chem. Acta. 49, 347–357.
  30. Israelachvili J., Pashley R. 1982. The hydrophobic interaction is long range, decaying exponentially with distance. Nature. 300, 341–342.
  31. Hamm M., Kozlov M.M. 2000. Elastic energy of tilt and bending of fluid membranes. Eur. Phys. J. E. 3, 323–335.
  32. Molotkovsky R.J., Alexandrova V.V., Galimzyanov T.R., Jiménez-Munguía I., Pavlov K.V., Batishchev O.V., Akimov S.A. 2018. Lateral membrane heterogeneity regulates viral-induced membrane fusion during HIV entry. Int. J. Mol. Sci. 19, 1483.
  33. Akimov S.A., Polynkin M.A., Jiménez-Munguía I., Pavlov K.V., Batishchev O.V. 2018. Phosphatidylcholine membrane fusion is pH-dependent. Int. J. Mol. Sci. 19, 1358.
  34. Leikin S., Kozlov M.M., Fuller N.L., Rand R.P. 1996. Measured effects of diacylglycerol on structural and elastic properties of phospholipid membranes. Biophys. J. 71, 2623–2632.
  35. Kondrashov O.V., Galimzyanov T.R., Pavlov K.V., Kotova E.A., Antonenko Y.N., Akimov S.A. 2018. Membrane elastic deformations modulate gramicidin A transbilayer dimerization and lateral clustering. Biophys. J. 115, 478–493.
  36. Nagle J.F., Wilkinson D.A. 1978. Lecithin bilayers. Density measurement and molecular interactions. Biophys. J. 23, 159–175.
  37. Rawicz W., Olbrich K.C., McIntosh T., Needham D., Evans E. 2000. Effect of chain length and unsaturation on elasticity of lipid bilayers. Biophys. J. 79, 328–339.
  38. Kozlovsky Y., Efrat A., Siegel D.A., Kozlov M.M. 2004. Stalk phase formation: Effects of dehydration and saddle splay modulus. Biophys. J. 87, 2508–2521.
  39. Akimov S.A., Volynsky P.E., Galimzyanov T.R., Kuzmin P.I., Pavlov K.V., Batishchev O.V. 2017. Pore formation in lipid membrane I: Continuous reversible trajectory from intact bilayer through hydrophobic defect to transversal pore. Sci. Rep. 7, 12152.
  40. Kollmitzer B., Heftberger P., Rappolt M., Pabst G. 2013. Monolayer spontaneous curvature of raft-forming membrane lipids. Soft Matter. 9, 10877–10884.
  41. Fuller N., Rand R.P. 2001. The influence of lysolipids on the spontaneous curvature and bending elasticity of phospholipid membranes. Biophys. J. 81, 243–254.
  42. Maer A.M., Rusinova R., Providence L.L., Ingólfsson H.I., Collingwood S.A., Lundbæk J.A., Andersen O.S. 2022. Regulation of gramicidin channel function solely by changes in lipid intrinsic curvature. Front. Physiol. 13, 836789.
  43. Horner A., Akimov S.A., Pohl P. 2013. Long and short lipid molecules experience the same interleaflet drag in lipid bilayers. Phys. Rev. Lett. 110, 268101.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML

© Российская академия наук, 2025

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».