A New Species of Pacific Salmon – Rosy Salmon Oncorhynchus gorbuschka sp. nova: Description and Genesis of the Taxon

Full Text

Горбуша¹ Oncorhynchus gorbuscha (Walbaum) обитает в бассейне северной части Тихого океана и в непромысловых количествах встречается в сопредельных водах Ледовитого океана. Нерестовый ареал природных популяций этого вида тихоокеанских лососей простирается от рек Корейского полуострова до р. Лена в Азии и от рек Калифорнии до р. Маккензи в Северной Америке. Нагульные скопления горбуши в Тихом океане концентрируются в прикурильском и приалеутском районах, а также в Японском море. Динамика численности горбуши характеризуется резкими короткопериодными колебаниями по четным и нечетным годам, что связано с созреванием подавляющего большинства особей на втором году жизни (Иванков, 1965; Bilton and Ricker, 1965). Очевидно, что существование горбуши на протяжении всего ареала в виде двух темпорально изолированных репродуктивных группировок (линий четных и нечетных лет нереста) обусловлено ее уникальной возрастной структурой – присутствием в каждой из линий единственной возрастной группы (исключения из этого правила столь редки, что ими в данном случае можно пренебречь).

Ранее нами и другими исследователями при изучении внутривидовой дифференциации горбуши обнаружены рельефные и устойчивые во времени различия между линиями четных и нечетных лет нереста по экстерьерным морфологическим признакам (Глубоковский, Животовский, 1986; Глубоковский, 1995), селективно значимым белковым маркёрам (Салменкова и др., 1981; Животовский и др., 1989; Aspinwall, 1974; Beacham et al., 1985), кариологическим особенностям (Горшкова, Горшков, 1983) и молекулярно-генетическим митохондриальным и микросателлитным маркёрам (Салменкова и др., 2006; Зеленина и др., 2022; Churikov and Gharrett, 2002; Beacham et al., 2012; Sato and Urawa, 2017; Tarpey et al., 2018; Podlesnykh et al., 2020). Однако никто из исследователей до сих пор не обсуждал таксономический статус наблюдаемых различий между линиями горбуши четных и нечетных лет нереста.

Цели нашей работы – обосновать таксономический ранг двух темпорально изолированных линий горбуши четных и нечетных лет нереста, установить и формально описать новый вид тихоокеанских лососей - горбушку Крашенинникова O. gorbuschka sp. nova, а также выдвинуть гипотезу о механизмах ее видообразования.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Настоящая работа выполнена на многолетних материалах по морфологической и генетической дифференциации локальных стад и темпоральных нерестовых группировок горбуши. Работу проводили в два этапа. На первом этапе исследований с 1980 по 1986 гг. в рамках государственных заданий Института биологии моря (ныне Национальный научный центр морской биологии им. А.В. Жирмунского ДВО РАН) и Института общей генетики им. Н.И. Вавилова Академии наук СССР методами морфометрического и генетического изозимного анализов были исследованы 83 выборки производителей дальневосточной горбуши (более 4.5 тыс. особей), отловленные в реках основных районов воспроизводства данного вида на Дальнем Востоке России: в Приморье (10 выборок), на Южных Курилах (43 выборки), о-ве Сахалин (26 выборок), п-ве Камчатка (2 выборки) и на Охотоморском побережье материка (2 выборки). Соотношение полов в выборках горбуши подбирали примерно равным. Для работы по экстерьерной морфологической дифференциации горбуши авторы модифицировали популярную схему морфометрии лососей И.Ф. Правдина (1966), адаптировав ее для массовых промеров рыб (Глубоковский, Животовский, 1986). В соответствии с этой схемой у горбуши измеряли (рис. 1) от 11 до 18 признаков (промеры 8, 11, 12, 14, 15 и 16 добавлены позже). Далее промеры преобразовывали во вторичные признаки по следующим формулам: O = 18, ОР = 2 - (1 + 18), С = 2, НМ = 17, PD = 9-5, AA = 6, PL = 9-7, AC = 9, HD = 10, HA = 13, LA = 7-6, DA = 7-5 (всего 12 признаков).

Рис. 1. Схема первичных экстерьерных промеров горбуши (по: Глубоковский, 1995). Признаки 1–9 – горизонтальные проекции соответствующих промеров, остальные признаки – непосредственные измерения

Вторичные морфологические признаки далее преобразовывали в 12 индексов Хаксли с целью нивелировать эпигенетическую компоненту морфологической изменчивости, обусловленную размерной изменчивостью, а также аллометрическим ростом в связи с приобретением брачного наряда (Глубоковский, 1995).

В итоге этого исследования получены оценки средних значений морфологических индексов и установлены количественные многомерные величины различий у 37 локальных стад горбуши (Глубоковский, Животовский, 1986; Глубоковский, 1995). Кроме морфологических признаков, у тех же особей регистрировали генотипы полиморфных ферментов. Данные по частотам аллелей этих маркёров генов у исследованных выборок горбуши опубликованы ранее (Животовский и др., 1989). В этой же статье приведены литературные данные по генетическим особенностям других, в том числе североамериканских, локальных стад горбуши – всего по 135 выборкам, собранным в 1979–1988 гг.

Целью первого этапа работ стало уточнение особенностей популяционной организации горбуши. Таксономические задачи на этом этапе исследований мы не решали. На втором этапе работ, начиная с 2015 г., в рамках государственных заданий ФГБНУ ВНИРО и Института общей генетики им. Н.И. Вавилова Российской академии наук, современными методами молекулярной генетики изучали дифференциацию локальных и темпоральных группировок азиатской (от Чукотки до Южных Курил) половозрелой горбуши по разным типам генетических маркёров: митохондриальной ДНК и ядерным SNP маркёрам. Всего собрано более 15.5 тыс. образцов половозрелой горбуши из основных районов воспроизводства на Дальнем Востоке России. Также изучена генетика североамериканских образцов половозрелой горбуши, полученных в рамках научного обмена, предусмотренного пятисторонним межправительственным соглашением “Комиссия по анадромным рыбам северной части Тихого океана” (NPAFC). Подробная информация по материалу, методам и результатам исследований митохондриальной ДНК горбуши приведена в нашей публикации (Зеленина и др., 2022). Кроме того, проведен сравнительный анализ обеих линий горбуши по широко-геномному SNP-спектру (Zelenina, Glubokovsky, Zhivotovsky, неопубликовано).

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Как новый вид лососей горбуша Oncorhynchus gorbuscha описана Д. Вальбаумом в 1792 г. в монографии П. Артеди (Artedi, 1792) по материалам масштабных экспедиций академиков И.Г. Гмелина и П.С Палласа по Сибири и Дальнему Востоку Российской империи. Сбор материала, в том числе по тихоокеанским лососям на п-ве Камчатка в экспедиции 1738–1748 гг., осуществлял С.П. Крашенинников (1755). Собранные им на п-ве Камчатка коллекции послужили типами для описания пяти видов тихоокеанских лососей, в частности горбуши. В детальном труде А.Н. Световидова (1978) отражена не только драматичная история коллекции типов видов рыб П.С. Палласа, но также изучены и установлены синтипы видов лососевых рыб, включая горбушу из рек Авачинского и Олюторского заливов на Восточной Камчатке. Один из авторов данной статьи М.К. Глубоковский помогал А.Н. Световидову в видовой идентификации коллекционных материалов типов видов лососевых рыб П.С. Палласа и имел возможность изучить типовые экземпляры.

Таким образом, согласно Международному кодексу зоологической номенклатуры (Международный кодекс…, 2004), можно утверждать, что типовым местонахождением вида O. gorbuscha (Walbaum) были реки Авачинского и Олюторского регионов п-ва Камчатка. Вместе с тем для единственного синтипа горбуши (коллекционный номер 23564 BZM), установленного А.Н. Световидовым (1978), неизвестно, из какой именно камчатской локальности С.П. Крашенинников добыл этот образец. По дневниковым записям мы детально изучили маршруты экспедиций С.П. Крашенинникова по п-ву Камчатка (Крашенинников, 1949) и установили, что с высокой долей вероятности типовые экземпляры номинального вида были собраны летом 1738 г. в реках Авачинского залива. По Олюторскому району Камчатки С.П. Крашенинников путешествовал в зимнее время, когда отсутствует нерестовый ход лососей, и потому указание на р. Олюторку в этикетке синтипа ошибочно. По нашей просьбе руководитель Камчатского отделения ВНИРО Н.Ю. Шпигальская организовала сбор образцов половозрелой горбуши из типового местонахождения – впадающих в Авачинский залив рек Авача и Паратунка в 2018 г. и из р. Паратунка в 2019 г. (коллектор - сотрудник Камчатского отделения ВНИРО Запорожец О.М.).

Новый вид тихоокеанских лососей горбушка Крашенинникова Oncorhynchus gorbuschka sp. nova Glubokovsky et Zhivotovsky

Типовой материал представлен тремя экземплярами половозрелых рыб, добытыми 1 августа 2019 г. в р. Паратунка в период нерестового хода лососей. Этот материал, согласно Международному кодексу зоологической номенклатуры (Международный кодекс…, 2004), составляет типовую серию нового вида O. gorbuschka sp. и хранится в Зоологическом институте Российской академии наук в Санкт-Петербурге (инвентарные номера: ЗИН 56730 - голотип; ЗИН 56731 – паратипы, 2 экз.). Образцы для молекулярно-генетического анализа, взятые у этих же экземпляров, также входят в типовую серию образцов и хранятся в Москве в молекулярно-генетической коллекции ВНИРО: голотип GOR13316 HOLOTYPUS (MT328300) и паратипы GOR13314 и GOR13315 (MT328314). В скобках указаны номера сиквенсов этих экземпляров в GenBank.

Для дальнейшей работы систематиков с образцами из типового местообитания, была отобрана группа из 5 экз. половозрелой горбуши O. gorbuscha sensu stricto, добытых в реках Паратунка и Авача в период с 23 июля по 22 августа 2018 г. Эта коллекция также хранится в Зоологическом институте РАН в г. Санкт-Петербург (инвентарные номера: ЗИН 56825; ЗИН 56826 – 3 экз.; ЗИН 56827). Для молекулярно-генетического анализа у этих же рыб взяты образцы тканей, которые хранятся в Москве в молекулярно-генетической коллекции ВНИРО и имеют инвентарные номера GOR8950 (MT328254); GOR8951; GOR8952; GOR8953 (MT328256); GOR8954 (MT328373) соответственно. В скобках указаны номера сиквенсов этих экземпляров в GenBank.

Этимология. Латинское научное название нового вида тихоокеанских лососей отличается от названия вида O. gorbuscha sensu stricto лишь одной буквой, что авторы сделали сознательно, подчеркивая их криптичность и близкое филогенетическое родство. Что касается народных названий, то горбушка Крашенинникова названа в честь выдающегося русского исследователя С.П. Крашенинникова. Кроме того, авторы хотели отделить русское название нового вида тихоокеанских лососей от ранее принятого народного названия “горбушка” для амурской пресноводной рыбы Chanodichthys dabryi (Bleeker, 1871), принадлежащей к семейству карповых. В качестве английского народного названия нового вида O. gorbuschka мы предлагаем rosy salmon.

Описание нового вида и его диагноз. Многолетние исследования морфологической и генетической дифференциации горбуши привели нас к выводу, что в бассейне северной части Тихого океана существует два филогенетически близкородственных криптических вида тихоокеанских лососей, которые до нашего исследования рассматривались как один вид – горбуша O. gorbuscha (Walbaum).

Новый вид тихоокеанских лососей горбушка Крашенинникова O. gorbuschka sp. nova занимает практически тот же нерестовый ареал, что и вид горбуша O. gorbuscha sensu stricto. Недавно появились сведения, что нагульный ареал этих двух линий горбуши в Тихом океане все же различается (Кровнин и др., 2021).

Наиболее яркое экологическое различие двух видов – горбушка Крашенинникова нерестится лишь в нечетные годы, а горбуша только в четные годы, формируя две темпоральные репродуктивно изолированные линии по всему природному ареалу.

Нами установлено, что наблюдаются вполне значимые различия этих криптических видов по многомерным морфологическим признакам (Глубоковский, Животовский, 1986; Глубоковский, 1995), селективно значимым белковым маркёрам (Салменкова и др., 1981; Животовский и др., 1989; Aspinwall, 1974, Beacham et al., 1985), кариологическим особенностям (Горшкова, Горшков, 1983) и молекулярно-генетическим митохондриальным и микросателлитным маркёрам (Салменкова и др., 2006; Зеленина и др., 2022; Churikov and Gharrett, 2002; Beacham et al., 2012; Sato and Urava, 2017; Tarpey et al., 2018; Podlesnykh et al., 2020). Хотя эти различия не такие явные, как установленные Д. Вальбаумом между другими видами тихоокеанских лососей.

Ниже приведены векторы исходных морфометрических промеров (мм) всех экземпляров типовой серии (рис. 1), которые, в соответствии с Международным кодексом зоологической номенклатуры (2004), корреспондируются с названием нового вида – горбушка Крашенинникова O. gorbuschka (рис. 2).

Рис. 2. Горбушка Крашенинникова Oncorhynchus gorbuschka sp. nova, HOLOTYPUS, самка из р. Паратунка, Авачинский залив, п-ов Камчатка, поймана 01.08.2019 года. Образец хранится в коллекции Зоологического института РАН, Санкт-Петербург, инвентарный № ЗИН 56730

Голотип, самка (ЗИН 56730):

25-95-202-234-251-301-356-438-475 // 55-68-53-53-68-103-48-29-16

Паратип, самец (ЗИН 56731):

40-109-203-221-235-278-320-382-406 // 52-58-45-39-61-100-48-28-12

Паратип, самец (ЗИН 56731):

45-125-235-255-275-335-367-427-463 // 61-67-50-48-71-121-49-34-13

Морфологические различия двух репродуктивно изолированных линий горбуши четных и нечетных лет нереста по многомерному комплексу экстерьерных признаков выражены рельефно с заметным хиатусом, тогда как такие же различия между локальными стадами и сезонными расами внутри этих линий расплывчаты в пространстве и в поколениях (Глубоковский 1995).

Традиционный для классической систематики дифференциальный диагноз этих видов тихоокеанских лососей по отдельным морфологическим признакам, как, впрочем, и по молекулярно-генетическим маркерам, по нашему мнению, в настоящее время невозможен. Однако мы считаем, что при оценке видового таксономического статуса гораздо важнее сравнивать масштабы многомерных различий по какой-то группе признаков (морфологических или молекулярно-генетических) между потенциальными видами и их внутривидовыми группировками (популяциями, локальными стадами и сезонными расами). Рассматривая с этой позиции наши результаты по генетике (в частности, рис. 3, на котором представлены диаграммы главных компонент, основанные на матрицах генетических дистанций между различными выборками), мы видим, что линии горбуши четных и нечетных лет нереста образуют отдельные, хорошо разграниченные кластеры, тогда как группировки внутри этих кластеров не показывают рельефных границ.

Рис. 3. Примеры генетической дивергенции по разным типам ДНК-маркеров среди популяционных выборок из линий горбуши нечетных (крестики) и четных (кружки) лет нереста.

а – по изоферментным локусам (модиф.: Животовский и др., 1989);

б – по митохондриальной ДНК (модиф.: Зеленина и др., 2022);

в – по микросателлитам (по данным Beacham et al., 2012);

г – по SNP-маркерам

Что касается количественной оценки, то, например, по данным о микросателлитных маркёрах (Beacham et al., 2012), среднее по микросателлитным локусам значение Fst между выборками из альтернативных линий горбуши равно 0.0216, а среднее между выборками внутри линий равно 0.0059, то есть их масштабы различаются в 3.7 раза.

Исходя из всего комплекса данных по генетике, морфологии и экологии мы сделали вывод, что горбуша и горбушка Крашенинникова являются полноценными биологическими видами, обитающими на практически идентичном ареале. Следуя Э. Майру (1971) мы считаем, что симпатрично обитающие репродуктивно изолированные группировки рыб не могут рассматриваться как подвиды одного вида. Соответственно, мы рассматриваем горбушку Крашенинникова и горбушу как таксономически разные виды.

Заметим также, что две репродуктивно обособленные линии четных и нечетных лет нереста с позиций популяционной биологии практически идентичны по ареалу, численности, экологии, популяционной структуре и рыбохозяйственной значимости. Это также свидетельствует о равном таксономическом видовом статусе горбуши и горбушки Крашенинникова.

Что касается таксономической принадлежности горбуши, акклиматизированной в прошлом веке на Русском севере (Белое и Баренцево моря) и в Великих озерах Северной Америки, то это вопросы для будущих исследований систематиков, также как установление синонимики и синонимии для горбуши и горбушки Крашенинникова.

К вопросу о генезисе двух криптических видов лососей

Возникновение различия между линиями горбуши четных и нечетных лет. Со времени первоописания пяти видов тихоокеанских лососей у систематиков не возникало сомнений о валидности их видового статуса. Горбуша, кета, нерка, кижуч, чавыча и сима надежно различаются по морфологическим, кариологическим, молекулярно-генетическим и экологическим особенностям. Видообразование у тихоокеанских лососей происходило в соответствии с классической теорией (Майр, 1974), предполагающей географическую изоляцию формирующихся видов (Глубоковский, Глубоковская, 1981). Новый вид тихоокеанских лососей – горбушка Крашенинникова, по этим же признакам является криптическим видом относительно горбуши O. gorbuscha sensu stricto. Мы полагаем, что это обстоятельство связано с другими, нежели у остальных видов тихоокеанских лососей, механизмами видообразования. Рассмотрим данный вопрос подробнее.

Л.А. Животовский (2021) предложил современное определение разных видов в дикой природе, указав два важных атрибута:

1) скрещивание между их особями в природе затруднено, а при гибридизации они производят потомство с пониженной выживаемостью или низкой плодовитостью; 2) виды отличаются друг от друга по определенным морфофизиологическим и поведенческим признакам, а также по генетическим маркёрам. Обе рассмотренные выше четные и нечетные нерестовые линии горбуши вполне удовлетворяют такому определению.

Действительно, годичная аллохрония, т.е. их воспроизводство в разные годы, автоматически обеспечивает отсутствие генного обмена между линиями горбуши четных и нечетных лет. Однако возможность гибридизации между ними остается, так как в природе отмечено (Каев, 2003) редкое появление трехлеток горбуши (возраста 2+, или 0.2), которые могут обеспечить поток генов между двумя аллохронными линиями горбуши.

Известно, что в необычных условиях обитания процент половозрелых особей в отличном от двухлетнего возрасте может заметно увеличиться. Например, после вселения горбуши в пресноводные Великие озера Северной Америки стало появляться большое число трехлеток (преимущественно самок), хотя при этом у них отмечали меньшую плодовитость и худшее качество икры (Nicolette and Spangler, 1986). Однако отбор против гибридов присутствует и в обычных условиях. Как показали результаты искусственного скрещивания особей горбуши из линий четных и нечетных лет первое поколение возврата (F1) имело одинаковую с родителями выживаемость, но увеличенную вариабельность веса и длины рыб, что, видимо, свидетельствует о разбалансировке индивидуального развития. Однако аутбридинговая депрессия проявилась в F2 у потомков гибридов - их выживаемость и коэффициенты возврата были ниже, чем в контроле (Gharrett and Smoker, 1991; Gharrett et al., 1999). Следует отметить, что нормальная выживаемость в F1 характерна также и для межвидовых гибридов лососей. Например, при скрещивании кеты и горбуши повышенная вариабельность проявляется в F1, а аутбридинговая депрессия в этом случае наблюдается лишь во втором поколении (F2) и в беккроссах F1 на родительские виды (Zhivotovsky et al., 2016). Смешанные геномы гибридов двух видов O. keta и O. gorbuscha еще могут пройти в следующие поколения частично фертильными, хотя и с меньшей выживаемостью, чем гибриды первого поколения. Однако это не мешает горбуше и кете оставаться общепризнанными хорошо различимыми видами. Следует отметить, что аутбридинговая депрессия наблюдается даже между географически удаленными популяциями горбуши в пределах одной линии (Gilk et al., 2004).

Время дивергенции между линиями горбуши нечетных и четных лет. По мнению ряда авторов, обе линии горбуши уже существовали 26 тыс. лет назад до максимума последнего оледенения (Tarpey et al., 2018; Churikov and Gharrett, 2002). Другие полагают, что они возникли гораздо раньше: согласно данным по контрольному региону мтДНК (Sato and Urawa, 2017), оценочное время дивергенции нечетной и четной линий в японских популяциях горбуши датируется в пределах от 99-131 до 105-141 тыс. лет. Мы считаем, что фактическая дивергенция линий горбуши нечетных и четных лет нереста могла произойти даже раньше, чем показывают оценки по селективно нейтральным или слабо нейтральным ДНК-маркёрам. Различия между линиями по этим маркёрам могут быть занижены вследствие слабого генного потока, возникающего из-за появления половозрелых особей возраста 2+ и, возможно, сеголетков (0+).

Для оценки интенсивности генного потока между двумя аллохронными линиями горбуши сошлемся на А.М. Каева (2003), который обнаружил одну рыбу возраста 2+ среди 1008 просмотренных им особей горбуши, и на работу N. Aspinwall (1974), не обнаружившего отклонений от двухлетнего возраста среди 1238 рыб нечетной и 1004 рыб четной линии. Таким образом, сводная частота отклонения от двухлетнего возраста суммарно по этим двум работам равна примерно 3∙10^-4. Оценивая эффективные численности самок в линиях нечетных и четных лет в 230 тыс. и в 135 тыс. особей соответственно (Churikov and Gharrett, 2002), получим для этих линий минимальные значения миграционного параметра 2N_em гораздо большего порядка, чем 1. Это говорит о заметном влиянии даже столь слабого межгруппового обмена генами на замедление генетической дивергенции двух линий горбуши, вызванной генетическим дрейфом по селективно нейтральным аллелям (Животовский, 2021; Hartl and Clark, 1989; Gharrett and Zhivotovsky, 2003). Возможно, реколонизация ареала и более интенсивные генные потоки в экстремальные геологические эпохи могли еще более затормозить дивергенцию двух линий горбуши по селективно нейтральным участкам генома (Churikov and Gharrett, 2002; Christensen et al., 2021).

Однако расхождение между обеими линиями горбуши по функционально важным участкам генома гораздо сильнее, чем по селективно нейтральным участкам генома, и приходится на ряд прицентромерных участков хромосом, с фрагментами ДНК длиной до несколько мегабаз (Mb), предположительно, вовлеченных в мейотический (центромерный) драйв (Christensen et al., 2021). Это, в свою очередь, приводит к сниженной приспособленности гибридов и усиливает дифференцирующий отбор между аллохронными линиями горбуши. Кроме того, GWAS-анализ позволил выявить более полутора десятков участков хромосом горбуши с рядом генов-кандидатов, вовлеченных в процессы онтогенеза, иммунных реакций и адаптивное поведение особей (Christensen et al., 2021).

Генезис годичной аллохронии у горбуши и его модель. Аллохронное видообразование (т.е. видообразование путем разделения ранее единой популяции на две формы, воспроизводящиеся на одном ареале в разное время) требует генетической обусловленности времени размножения (Hendry and Day, 2005). У анадромных лососей можно считать установленной наследственную природу возраста полового созревания и, соответственно, времени возврата на нерест. Действительно, анализ молекулярной вариабельности у дикого атлантического лосося Salmo salar показал, что морской возраст рыб (число зим, проведенных в море до нереста) имеет достаточно высокую наследуемость (h² = 0.51) (Reed et al., 2018). Сообщается также о главном гене вклада в возраст зрелости – locus vgll3 (Barson et al., 2015). Многие минорные гены также вносят свой вклад в вариабельность возраста нерестового возврата (Sinclair-Waters et al., 2020). У горбуши в пределах каждой линии отмечена наследственная детерминация раннего и позднего нереста (McGregor et al., 1998; Kovach et al., 2013). Гибриды кеты и горбуши (кета созревает в основном в возрасте 4-5 лет, а горбуша – в 2 года), имеют обычно промежуточный возраст (Zhivotovsky et al., 2016).

Трудно предположить, что на ранних этапах формирования аллохронных линий горбуши их общая предковая популяция имела одновозрастную структуру, поскольку это новоприобретение наблюдается только у горбуши. Логичный вывод из этого обстоятельства – одновозрастность (и соответственно обе аллохронные линии) у обеих линий горбуши возникла в филогенезе одновременно, причем, видимо, симпатрически. Симпатрическое видообразование, помимо ассортативности скрещивания, требует естественного отбора против гибридов между этими формами (Coyne and Orr, 2004; Gavrilets, 2004). Потомки особей, вернувшихся на нерест в более поздние или более ранние сроки, имеют меньшую приспособленность, чем потомки рыб, которые отнерестились в оптимальные для данной формы сроки (Smoker et al., 1998).

Таким образом, число возрастных классов у горбуши регулируется двумя основными факторами: 1) наследственной детерминацией возраста полового созревания и, соответственно, большей вероятностью возврата потомства на нерест в сроки, характерные для его родителей; 2) меньшей приспособленностью особей, вернувшихся вне этого срока. Для теоретического понимания того, как эти два условия могут привести к разделению вида на две годичных аллохронных линии, рассмотрим модель, имитирующую эти условия (Животовский, неопубликовано). Согласно этой модели – в ее простейшей, до предела рафинированной форме – аллели А₁, А₂ и А₃ контролируют возврат гомозиготных особей А₁А₁, А₂А₂ и А₃А₃ в возрасте один, два и три года, соответственно, а гетерозиготные рыбы равновероятно возвращаются в возрасте, отвечающем каждому из аллелей, или в промежуточном возрасте. В этой модели именно аллель А₂ имитирует годичную аллохронию: особи “аллохронного” генотипа А₂А₂ возвращаются на нерест ровно через год. Эволюция популяции в этой модели инициируется меньшей выживаемостью гетерохронных особей, т.е. гибридных генотипов А₁А₂, А₁А₃ и А₂А₃, что формально выражается коэффициентами отбора против этих генотипов: s₁₂, s₁₃ и s₂₃, соответственно.

Результаты моделирования показывают (рис. 4), что достаточно уже одного процента отбора (s₁₃ = 0.01) против гибридов от скрещивания особей А₁А₁ и А₃А₃ (т.е. выживания 99% особей А₁А₃), чтобы через поколения микроэволюции в популяции доминировали особи аллохронного генотипа А₂А₂. Особи гетерохронных генотипов полностью исчезают из популяции, и она разделяется на репродуктивно изолированные линии нечетных и четных лет, если наряду с отбором против крайне гетерохронного генотипа (А₁А₃) есть, пусть даже очень слабый, отбор против особей других гетерохронных генотипов (А₁А₂ и А₂А₃). Мы не будем в данной статье углубляться в свойства этой предельно упрощенной модели. Она здесь приведена только для того, чтобы показать принципиальную возможность эволюционного сценария развития аллохронности у горбуши на основе тех ее особенностей экологии и генетики, которые были рассмотрены выше.

Рис. 4. Динамика частот особей аллохронного генотипа А₂А₂ в популяции при отборе против гетерохронных генотипов. Условные обозначения: жирная линия: отбор против всех гетерохронных особей с интенсивностями s₁₃ = 0.01, s₁₂ = 0.001 и s₂₃ = 0.001; штриховая и пунктирная линии: отбор только против крайне гетерохронных особей А₁А₃ с интенсивностями s₁₃ = 0.01 и 0.02, соответственно. Длительность моделирования – 10 тыс. лет

Об эволюционном возникновении годичной аллохронии

Хотя реальные причины и эволюционные тренды, ведущие к возникновению линий нечетных и четных лет нереста у горбуши, до сих пор непонятны (Taylor and Friesen, 2017), представленная выше модель эволюционного возникновения линий четных и нечетных лет у горбуши, говорит о возможности их генетической дивергенции по аллохронному типу. Об этом также свидетельствует наличие у горбуши и других видов тихоокеанских лососей сезонной аллохронии – сезонных рас (Gharrett et al., 2013). Трудно себе представить, что у аллохронных линий есть гены адаптации к факторам своего времени размножения, скажем, гены адаптации к нечетным годам или гены адаптации к четным годам нереста. Хотя и возможен вклад в двухгодичную цикличность в доступности того или иного жизненно важного ресурса (периодически возобновляемой пищи, например). Скорее разные генные профили (как адаптивные, так и селективно нейтральные) у дивергировавших линий горбуши могли возникнуть в ходе возрастающей репродуктивной обособленности между ними. Вполне возможно, что за этим могли стоять эпигенетически возникшие “гетерохронные” особи, созревающие на первом или третьем году жизни, но имеющие аллохронный генотип. Их потомки созревают ровно в два года, тем более что эпигенетические перестройки могут играть большую роль в эволюции популяций и видов, особенно в измененных условиях среды (Глубоковский, 1995; Васильев, 2009). Не исключено, что именно такая ситуация возникла в Великих озерах, где в 1955 г. оплодотворенная икра линии нечетных лет была выброшена в приток оз. Верхнее и, неожиданно для всех, дала начало обеим линиям, причем до сих пор там наблюдается большое количество зрелых трехлеток (Dennis, 2017). Соответственно, невозможно длительное существование одной лишь линии – только четного или только нечетного года, если она по какой-либо причине возникла (как в Великих озерах), ибо указанные механизмы быстро образуют реципрокную аллохронную линию.

Флуктуирующие стада и аллохронная дивергенция горбуши

Почему линии горбуши во многом различаются, хотя занимают практически один и тот же ареал? Основная причина заключается в том, что они за время своей дивергенции друг от друга, значительно наследственно изменились и теперь различаются своими геномными профилями, по-разному реагируя даже на одни и те же факторы среды. Действительно, GWAS-анализ (Christensen et al., 2021) выявил 17 геномных областей с сериями генов-кандидатов в каждой из них, по которым линии четных и нечетных лет сильно отличались друг от друга. Лимборг с соавторами провели полногеномное сканирование образцов горбуши и выявили 39 генов-кандидатов на отбор между популяциями в линии четных лет, 33 – в линии нечетных лет, и лишь 5 общих (Limborg et al., 2014). Более того, даже по общим генам с варьирующими по ареалу коэффициентами отбора линии могут различаться по частотам аллелей в случае различия в паттернах флуктуирующих генных потоков (Животовский, Глубоковский, 1989). В частности, это выражается в разной степени внутри- и межпопуляционного генетического разнообразия, эффективного размера популяции и генных потоков у горбуши (Животовский и др., 1989; Зеленина и др., 2022; Zhivotovsky et al., 1994).

Горбуша резко отличается от других видов тихоокеанских лососей внутривидовой популяционной структурой, характеризующейся размытостью границ локальных стад внутри репродуктивных линий (Глубоковский, Животовский, 1986; Зеленина и др., 2022). Это обусловлено периодическими значительными изменениями направлений нерестовых потоков во время миграций от мест нагула в океане к местам нереста в реках, которые являют собой крайнюю среди всех лососей выраженность стреинга (Глубоковский, Животовский, 1986; Каев, Животовский, 2017). В природных популяциях, если физическое перемещение особей завершается внесением их геномов в генофонд реципиентной популяции, стреинг – это одно из фундаментальных явлений в биологии, формирующее метапопуляции и позволяющее поддерживать за счет генных потоков единство популяционной структуры вида (Животовский, 2021; Keefer and Caudill, 2014).

Противоречат ли концепция флуктуирующих стад горбуши (Глубоковский, Животовский, 1986) и ее аллохронная эволюция друг другу? Можно было бы возразить, что большие миграционные обмены между локальными стадами горбуши заблокируют дивергенцию репродуктивных линий горбуши. Однако это не так. Действительно горбуша, как и другие виды лососей, состоит из нескольких крупных географических региональных группировок. Согласно гипотезе флуктуирующих стад, миграционные обмены между ними возникают эпизодически, в разное время и с разной интенсивностью в пределах линий четных и нечетных лет. Эффективный размер популяции на каждом уровне географической подразделенности слагается из соответствующих эффективных размеров нижнего уровня, достигая сотен тысяч и даже миллионов экземпляров в каждой из линий (Zhivotovsky et al., 1994). Поэтому флуктуирующие стада горбуши являются важнейшей популяционной особенностью в пределах каждой из линий, но, по нашему мнению, мало влияют на аллохронную эволюцию горбуши. В рамках миграционно-дрейфовой модели время полудивергенции линий потребует более чем (0.2 ÷ 2) ×10⁷ поколений (Zhivotovsky et al., 1994). Это значение слишком велико и оно говорит о том, что на самом деле указанное выше время дивергенции далеко не достигнуто, а расхождение этих двух криптических видов все еще идет в настоящее время. Поэтому, с учетом всех вышеприведенных фактов и оценок, обе аллохронные линии горбуши – это молодые, все еще дивергирующие друг от друга, близкородственные виды.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Многолетние исследования морфологической и генетической дифференциации горбуши позволили сделать вывод, что в бассейне северной части Тихого океана существуют два филогенетически близкородственных криптических вида тихоокеанских лососей, которые до нашего исследования рассматривались как один вид – горбуша Oncorhynchus gorbuscha (Walbaum). Описан новый вид тихоокеанских лососей – горбушка Крашенинникова O. gorbuschka sp. nova, а также выдвинута гипотеза о механизмах его микроэволюции и видообразования.

Мы полагаем, что виды O. gorbuscha sensu stricto и O. gorbuschka произошли путем аллохронного видообразования (возможно симпатрически), т.е. вследствие возникновения годичной аллохронии у общей многовозрастной предковой формы. Отмеченные нами различия между этими видами обусловливают их разную реакцию на одинаковые условия современной среды обитания и на их возможные эволюционные изменения в будущем, вызванные глобальной динамикой климата и антропогенными факторами, включая загрязнение среды и промысел.

Перечисленные обстоятельства важно учитывать при проведении фундаментальных и прикладных исследований тихоокеанских лососей в целях долгосрочного управления их промысловыми запасами, а также при развитии аквакультуры и регулировании рыболовства.

БЛАГОДАРНОСТИ

Авторы благодарят Д.А. Зеленину (ВНИРО) за предоставление результатов дифференциации линий горбуши по SNP маркёрам и Н.Ю. Шпигальскую (Камчатское отделение ВНИРО) за содействие в сборе типовых экземпляров горбуши из рек Авача и Паратунка.

ФИНАНСИРОВАНИЕ РАБОТЫ

Данная работа финансировалась за счет средств бюджетов Всероссийского НИИ рыболовства и океанографии и Института общей генетики им. Н.И. Вавилова Российской академии наук в рамках государственного задания “Генетические технологии в биологии, медицине и сельском хозяйстве № 122022600162-0”. Никаких дополнительных грантов на проведение или руководство данным конкретным исследованием получено не было.

СОБЛЮДЕНИЕ ЭТИЧЕСКИХ СТАНДАРТОВ

Локальный этический комитет ИОГен РАН (протокол № 1 от 01.12.2022) вынес решение, что эксперименты на животных были обоснованы, условия содержания животных обеспечивали нормальный биологический фон и полностью соответствуют требованиям СНИЛ. Исследование не угрожает биоразнообразию. Все процедуры проведены при соблюдении ветеринарных правил, разработанных в РФ для работы с рыбами (ГОСТ 33219-2014).

КОНФЛИКТ ИНТЕРЕСОВ

Авторы заявляют, что у них нет конфликта интересов.

^[1]Статья дана в редакции авторов. Оформление данной статьи не отвечает правилам описания нового вида (нет диагноза на английском языке).

About the authors

M. K. Glubokovsky

Author for correspondence.
Email: glubokovsky@mail.ru
ORCID iD: 0009-0004-4093-7786
Russian Federation, Moscow

L. A. Zhivotovsky

Email: glubokovsky@mail.ru
Russian Federation, Moscow

References

Supplementary files

Supplementary Files

Action

1. JATS XML

Download

2. Fig. 1. Scheme of primary exterior measurements of pink salmon (from: Glubokovsky, 1995). Features 1-9 are horizontal projections of corresponding measurements, other features are direct measurements

Download (81KB)

Indexing metadata

3. Fig. 2. Krasheninnikov's humpback Oncorhynchus gorbuschka sp. nova, HOLOTYPUS, female from Paratunka River, Avacha Bay, Kamchatka Peninsula, caught 01.08.2019. The specimen is stored in the collection of the Zoological Institute of the Russian Academy of Sciences, St. Petersburg, inventory number ZIN 56730

Download (74KB)

Indexing metadata

4. Fig. 3. Examples of genetic divergence by different types of DNA markers among population samples from pink salmon lines of odd (crosses) and even (circles) spawning years. a - by isoenzyme loci (modified: Zhivotovsky et al., 1989); b - by mitochondrial DNA (modified: Zelenina et al., 2022); c - by microsatellites (according to Beacham et al., 2012); d - by SNP markers

Download (95KB)

Indexing metadata

5. Fig. 4. Dynamics of frequencies of individuals of allochronic A2A2 genotype in the population under selection against heterochronic genotypes. Notation: bold line: selection against all heterochronic individuals with intensities s13 = 0.01, s12 = 0.001 and s23 = 0.001; dashed and dotted lines: selection only against extremely heterochronic individuals A1A3 with intensities s13 = 0.01 and 0.02, respectively. Modelling duration - 10 thousand years

Download (53KB)

Indexing metadata