Паразитоиды (Hymenoptera, Eulophidae, Braconidae) как фактор смертности липовой моли-пестрянки (Phyllonorycter issikii, Lepidoptera, Gracillariidae) в Предуралье

Полный текст

Материалы о видовой структуре комплекса паразитоидов экономически значимого инвазивного вида липовой моли-пестрянки (Phyllonorycter issikii (Kumata, 1963)) (Lepidoptera, Gracillariidae) в Предуралье до этих исследований были ограничены только территорией Удмуртской республики. Исследования, проведенные в период 2001−2005 гг. и в 2015 г. на трех постоянных пробных площадях в г. Ижевске, позволили выявить 26 видов паразитоидов моли Ph. issikii из семейств Eulophidae и Braconidae (Ермолаев и др., 2011, 2018). Видовая структура комплексов паразитоидов варьировала в разные годы: если в 2001 г. было отмечено 17, то в 2002, 2003, 2004, 2005 и 2015 гг. – 19, 11, 10, 16 и 18 видов соответственно. В период 2001–2005 гг. доминировал паразитоид Pnigalio soemius (Walker 1839) (Ермолаев и др., 2011), в 2015 г. – Minotetrastichus frontalis Nees 1834 (Ермолаев и др., 2018).

Эффективность комплекса паразитоидов Ph. issikii в Ижевске была низкой. В 2001–2005 гг. зараженность паразитоидами на трех пробных площадях варьировала от 0.9±0.2 до 12.5±0.9% (Ермолаев и др., 2011), в 2015 г. – от 0.6±0.2 до 1.6±0.3% (Ермолаев и др., 2018). При этом средняя смертность первого поколения Ph. issikii от паразитоидов была ниже, чем у второго. Например, в 2015 г. эти показатели составили 1.0 и 17.6% соответственно (Ермолаев, Домрачев, 2020).

Маршрутное исследование насаждений лип в 22 населенных пунктах Удмуртии в 2016 г. позволило дополнительно выявить три новых вида паразитоидов моли-пестрянки Ph. issikii (Ермолаев и др., 2018). Таким образом, в настоящее время на территории Удмуртии известно 29 видов паразитоидов липовой моли-пестрянки.

Цель настоящей работы заключается в исследовании комплекса перепончатокрылых паразитоидов семейств Eulophidae и Braconidae как фактора смертности популяций липовой моли-пестрянки на новых территориях Предуралья.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА

Комплекс паразитоидов Ph. issikii исследовали в 2019 г. по единой методике в Пермском крае [г. Пермь (57°94′ с.ш., 56°28′ в.д.)] и Республике Башкортостан [с. Куккуяново (55°32′ с.ш., 54°95′ в.д.), г. Уфа (54°73′ с.ш., 56°00′ в.д.) и с. Толбазы (54°04′ с.ш., 55°88′ в.д.)] (рис. 1).

 

Рис. 1. Места проведения исследования. Зеленым цветом показан первичный ареал Ph. issikii; синим – ее вторичный ареал; серым – ареал рода Tilia, данные по Ph. issikii отсутствуют. 1 – г. Пермь, 2 – с. Куккуяново (Республика Башкортостан), 3 – г. Уфа, 4 – с. Толбазы (Республика Башкортостан)

 

Листья собирали с 20 модельных деревьев липы мелколистной (Tilia cordata Mill.), выбранных в естественных южно-таежных насаждениях в Перми (29.06.2019), и насаждениях с. Куккуяново (29.06.2019), г. Уфы (30.06.2019) и с. Толбазы (30.06. 2019). Помимо этого, 30 июня 2019 г. провели маршрутное исследование в семи населенных пунктах Пермского края: г. Кунгур (57°41′ с.ш., 56°89′ в.д.), с. Орда (57°20′ с.ш., 56°92′ в.д.), с. Уинское (56°88′ с.ш., 56°61′ в.д.), г. Чернушка (56°54′ с.ш., 56°10′ в.д.), пос. Куеда (56°45′ с.ш., 55°61′ в.д.), с. Большая Уса (56°73′ с.ш., 55°12′ в.д.) и г. Чайковский (56°74′ с.ш., 54°18′ в.д.) (рис. 2). При маршрутном исследовании брали смешанные пробы до 150 листьев с минами с 10 деревьев T. cordata.

 

Рис. 2. Пункты маршрутного исследования комплекса паразитоидов липовой моли-пестрянки (Ph. isskii) в Пермском крае: 1 – г. Кунгур, 2 – с. Орда, 3 – с. Уинское, 4 – г. Чернушка, 5 – п. Куеда, 6 – с. Большая Уса, 7 – г. Чайковский

 

В период окукливания молей первой генерации на ветвях первого порядка нижнего яруса северной экспозиции каждого дерева собирали от 60 до 70 листьев с минами. Мины вырезали ножницами и помещали в пластиковые боксы в соответствии с номером модельного дерева. Собранный материал был оперативно доставлен в г. Ижевск. Выход молей и паразитоидов фиксировали ежедневно в условиях полевой лаборатории на биостанции Удмуртского государственного университета “Сива”. Всего было исследовано 150 модельных деревьев липы (четыре пробные площади по 20 деревьев и семь точек при маршрутном исследовании по 10 деревьев), вырезано 9220 мин и выведено 6322 экз. Ph. issikii и 878 экз. паразитоидов. Выведенные паразитоиды были определены З.А. Ефремовой (Eulophidae) и С.А. Белокобыльским (Braconidae).

Способ определения плотности заселения индивидуального модельного дерева, выживаемости куколок и зараженности паразитоидами указан в работе Ермолаева и др. (2011). Во всех случаях рассчитывали среднее арифметическое значение и его ошибку. Статистическую обработку материала проводили стандартными методами (Ивантер, Коросов, 2011). При расчете фаунистического сходства комплексов паразитоидов липовой моли-пестрянки Поволжья, Предуралья, Урала и Западной Сибири использовали коэффициент Съеренсена (K_S) (Sørensen, 1948).

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

В условиях полевой лаборатории появление молей популяции с. Толбазы происходило с 30 июня по 13 июля (с максимумом 3 июля) (рис. 3).

 

Рис. 3. Динамика выхода молей в разных популяциях моли Ph. isskii в условиях полевой лаборатории

 

Выход молей более северных популяций Ph. issikii г. Уфы, с. Куккуяново и г. Перми наблюдали позднее, в период с 1 по 17 июля (с максимумом 4 июля), с 3 по 18 июля (с максимумом 9 июля) и с 6 по 23 июля (с максимумом 16 июля) соответственно. Появление паразитоидов липовой моли-пестрянки башкирских популяций Ph. issikii (Толбазы, Уфа, Куккуяново) происходило со 2 по 18 июля (с максимумом 12 июля), а пермской популяции – с 9 по 19 июля (с максимумом 15 июля) (рис. 4).

 

Рис. 4. Динамика выхода паразитоидов в разных популяциях моли Ph. isskii в условиях полевой лаборатории

 

Выживаемость гусениц и куколок Ph. issikii варьировала от 49.9±2.1 (Толбазы) до 89.7±1.0% (Пермь) (табл. 1) и не зависела от средней плотности популяции моли (табл. 2).

 

Таблица 1. Выживаемость и смертность гусениц и куколок липовой моли-пестрянки (Ph. issikii) в Предуралье

Место	Плотность заселения модельного дерева, мин на лист	Выживаемость молей, %	Смертность молей, %
			от паразитоидов	по неизвестной причине
г. Пермь	4.10±0.42	89.7±1.0	1.3±0.3	9.0±1.0
с. Куккуяново	0.39±0.04	52.7±3.0	13.0±1.2	34.3±2.9
г. Уфа	0.31±0.03	70.7±2.4	14.1±1.2	15.2±2.7
с. Толбазы	0.27±0.02	49.9±2.1	14.9±1.2	35.2±2.1

 

Таблица 2. Значения коэффициентов корреляции между показателями плотности заселения липы молью Ph. issikii и характеристиками выживаемости и смертности гусениц и куколок в Предуралье

Место	Выживаемость молей	Смертность молей
		от паразитоидов	по неизвестной причине
г. Пермь	r = 0.09	r = 0.26	r = −0.16
с. Куккуяново	r = 0.21	r = 0.12	r = −0.27
г. Уфа	r = −0.04	r = −0.02	r = 0.05
с. Толбазы	r = −0.16	r = 0.06	r = 0.13

Во всех случаях n = 20 и корреляция недостоверна (P > 0.05).

 

Общая смертность находилась в диапазоне от 10.3±1.0 (Пермь) до 50.1±2.1% (Толбазы). При этом смертность от неизвестных причин (например, смертность при индуцированной реакции на повреждение дерева-хозяина, дополнительном питании паразитоидов, внутривидовой конкуренции гусениц, от патогенов) составила от 9.0±1.0 (Пермь) до 35.2±2.1 (Толбазы). Смертность же непосредственно от паразитоидов была невысокая и варьировала от 1.3±0.3 (Пермь) до 14.9±1.2% (Толбазы).

Результаты наших исследований позволили выявить 16 видов паразитоидов липовой молипестрянки: 15 видов – из семейства Eulophidae и один вид – из семейства Braconidae (табл. 3).

 

Таблица 3. Видовая структура комплекса паразитоидов (Hymenoptera, Eulophidae, Braconidae) липовой моли-пестрянки (Ph. issikii) Пермского края и Республики Башкортостан

Вид паразитоида	Пермский край		Республика Башкортостан
	Пермь	южная часть	Куккуяново	Уфа	Толбазы
Eulophidae
Diglyphus isaea (Walker 1838)* ▲			+
Elachertus fenestratus Nees 1834*				+
Hyssopus geniculatus (Hartig 1838)*	+	+	+		+
Pnigalio agraules (Walker 1839)*	+1	+	+	+3	+
P. mediterraneus Ferrière et Delucchi 1957*			+	+	+
Sympiesis dolichogaster Ashmead 1888*		+
S. gordius (Walker 1839)*		+2	+	+	+1
S. sericeicornis (Nees 1834)*		+1	+3	+	+
Chrysocharis laomedon Walker 1839		+	+2	+1	+2
Ch. nephereus Walker 1839				+	+
Ch. pentheus (Walker 1839)		+		+	+3
Ch. pubens Delucchi 1954 ▲					+
Ch. pubicornis Zetterstedt 1838					+
Ch. submutica Graham 1963 ▲				+
Minotetrastichus frontalis Nees 1834*		+	+1	+2	+
Braconidae
Pholetesor circumscriptus (Nees 1834)				+	+
Всего:	2	8	8	11	12

Примечания. * – эктопаразитоид. ▲ – вид впервые выявлен как паразитоид моли Ph. issikii. + – наличие вида. +¹, +², +³ – место среди доминирующих видов.

 

Из них 8 видов было обнаружено на территории Пермского края и 15 видов – в Республике Башкортостан. В наших сборах в качестве паразитоида моли Ph. issikii впервые отмечены три вида: Diglyphus isaea (Walker 1838), Ch. pubens Delucchi 1954 и Ch. submutica Graham 1963 (Eulophidae). D. isaea является одиночным, иногда групповым эктопаразитоидом насекомых-минеров (Bouček, Askew, 1968), а представители рода Chrysocharis Förster 1956 – одиночные первичные эндопаразитоиды личинок чешуекрылых (Kosheleva et al., 2019). Кроме того, были выведены единичные представители наездников из родов Pteromalus Swederus 1795 (г. Чернушка) (Pteromalidae), Elachertus (Spinola 1811) (с. Куккуяново), Pnigalio Schrank 1802 (г. Уфа), Chrysocharis (с. Куккуяново, г. Уфа, с. Толбазы), Neochrysocharis Kurdjumov 1912 (с. Куккуяново, г. Уфа, с. Толбазы) (Eulophidae) и Dolichogenidea Viereck 1911 (с. Куккуяново, с. Толбазы) (Braconidae).

Исследование одной из самых северных популяций Ph. issikii, расположенной в г. Перми на границе ареала кормового растения в зоне доминирования таежных ассоциаций, показало здесь крайнюю бедность комплекса паразитоидов. Практически полное отсутствие факторов смертности позволяет местной популяции Ph. issikii иметь высокие показатели выживаемости гусениц и куколок (89.7±1.0%) и плотности заселения кормовых растений (4.10±0.42 мин на 1 лист) (табл. 1). Зараженность Ph. issikii паразитоидами доминирующего вида Pnigalio agraules не была связана с плотностью заселения минером дерева-хозяина: (r = −0.27, n = 20, P > 0.05). Гусеницы и куколки минера, собранные близ населенных пунктов в зоне южной тайги (г. Кунгур, с. Орда и с. Уинское), были заражены только P. agraules и также имели низкий показатель зараженности паразитоидами (0.9–1.8%) (табл. 4).

 

Таблица 4. Видовой состав комплекса паразитоидов липовой моли-пестрянки (Ph. issikii) (Eulophidae) в разных населенных пунктах юга Пермского края

Вид паразитоида	Населенный пункт
	Кунгур	Орда	Уинское	Чернушка	Куеда	Большая Уса	Чайковский
H. geniculatus	−	−	−	−	+	−	−
P. agraules	+	+	+	−	+	+	+
S. dolichogaster	−	−	−	+	−	−	−
S. gordius	−	−	−	−	+	+	+
S. sericeicornis	−	−	−	+	+	−	+
Ch. laomedon	−	−	−	−	+	−	−
Ch. pentheus	−	−	−	−	−	+	−
M. frontalis	−	−	−	−	+	−	−
Зараженность, %	1.3	0.9	1.8	3.0	9.2	5.1	11.9

 

По всей вероятности, степень экологической пластичности Ph. issikii, позволяющая минеру успешно проходить развитие даже на северной границе ареала липы мелколистной (Tilia cordata), оказалась значительно выше степени пластичности аборигенных видов наездников-полифагов, специализирующихся на иных местных чешуекрылых-минерах. В южной же части Пермского края среди паразитоидов Ph. issikii доминировали Sympiesis sericeicornis и S. gordius (Eulophidae).

Видовое разнообразие комплексов паразитоидов Ph. issikii в зоне неморальной растительности на примере Республики Башкортостан закономерно растет с севера на юг, и наше исследование позволило увидеть одновременный срез состояния таких комплексов при движении в этом направлении. Расстояние между точками сбора с. Куккуяново и г. Уфа – около 70 км, между г. Уфа и с. Толбазы – еще 80 км. Комплексы паразитоидов Ph. issikii в этих трех точках представлены преимущественно полифагами минирующих насекомых. Зараженность минера паразитоидами в этих популяциях не имеет достоверных различий. Однако с севера на юг меняются доминирующие виды, а также растут видовое разнообразие комплекса (8–11– 12 видов) и доля эндопаразитоидов. Так, если близ с. Куккуяново отношение экто- и эндопаразитоидов, определенных до вида, составило 7 : 1, то близ г. Уфа и с. Толбазы – уже 6 : 5 и 6 : 6 соответственно. Во всех трех популяциях показатель зараженности у доминирующих паразитоидов моли Ph. issikii не зависел от плотности заселения минером дерева-хозяина. Ниже приведены коэффициенты корреляции, объем выборки и уровень достоверности для доминирующих видов паразитоидов из разных географических точек. Для популяции минера из с. Куккуяново: M. frontalis (r = –0.17, n = 20, P > 0.05), Ch. laomedon (r = –0.03, n = 20, P > 0.05), S. sericeicornis (r = 0.23, n = 20, P > 0.05), для популяции Ph. issikii г. Уфы: Ch. laomedon (r = 0.14, n = 20, P > 0.05), M. frontalis (r = 0.33, n = 20, P > 0.05) и P. agraules (r = –0.22, n = 20, P > 0.05), а для популяции минера из с. Толбазы: S. gordius (r = –0.10, n = 20, P > 0.05), Ch. laomedon (r = 0.29, n = 20, P > 0.05) и Ch. pentheus (r = 0.18, n = 20, P > 0.05). По всей вероятности, выявленные тренды отражают общие закономерности пространственного распределения качественного и количественного составов наездников-паразитоидов с севера на юг, однако это явление нуждается в дополнительном исследовании.

Полученные результаты позволяют сравнить комплексы паразитоидов моли Ph. issikii Предуралья с аналогичными комплексами на западе и востоке от Уральских гор. С учетом материалов из Удмуртии (Ермолаев и др., 2011, 2018) на территории Предуралья уже известно 33 вида паразитоидов этого минера. На территории Среднего Поволжья (Мищенко и др., 2007; Егоренкова, 2008; Ефремова и др., 2009; Мищенко, 2009, 2011; Ефремова, Мищенко, 2008, 2009; Yefremova, Mishchenko, 2010, 2012; Ермолаев и др., 2019), а также на Урале и в Западной Сибири (Ермолаев и др., 2019; Kosheleva et al., 2022; Ермолаев и др., 2023) было выявлено по 23 вида паразитоида моли Ph. issikii. При этом комплексы Предуралья (Пермский край и Башкортостан) являются, несомненно, более близкими по составу к таковым Урала и Западной Сибири (K_S = 0.71), чем к Среднему Поволжью (K_S = 0.50). По всей вероятности, это может быть связано со сходством климатических условий Предуралья и Урала с Западной Сибирью. Комплексы паразитоидов моли Ph. issikii этих территорий характеризуются отсутствием в них специалистов-энтомофагов, поскольку практически все выявленные паразитоиды имеют экологические связи с видами четырех отрядов минирующих насекомых: Lepidoptera, Coleoptera, Diptera и Hymenoptera (Universal Chalcidoidea Database, 2024). Следует особо отметить, что проведенные исследования показали преобладание в подобных комплексах именно эктопаразитоидов. Так, если в Среднем Поволжье соотношение экто- и эндопаразитоидов составило 14 : 9, то в Предуралье – 20 : 13, на Урале и в Западной Сибири – 16 : 7. При этом на всей изученной части вторичного ареала минера формирование комплексов паразитоидов Ph. issikii идет с участием четырех доминирующих видов (Eulophidae): Sympiesis gordius, S. sericeicornis, Chrysocharis laomedon, Minotetrastichus frontalis.

Таким образом, комплексы паразитоидов инвазивного вида липовой моли-пестрянки Пермского края и Республики Башкортостан насчитывают 15 видов наездников семейства из Eulophidae и один вид из семейства Braconidae. Diglyphus isaea, Chrysocharis pubens и Ch. submutica (Eulophidae) впервые отмечены в качестве паразитоидов этого минера. Роль паразитоидов как фактора смертности гусениц и куколок Ph. issikii была незначительной и варьировала в диапазоне от 1.3±0.3 (г. Пермь) до 14.9±1.2% (с. Толбазы, Республика Башкортостан).

БЛАГОДАРНОСТИ

Авторы выражают благодарность С.Ю. Синеву (Зоологический институт РАН, С.-Петербург) и А.В. Селиховкину (Санкт-Петербургский государственный лесотехнический университет, С.-Петербург) за поддержку работы на разных этапах ее реализации. Авторы выражают благодарность В.М. Косареву (Удмуртский государственный университет, Ижевск) за помощь в сборе материала.

ФИНАНСИРОВАНИЕ РАБОТЫ

Работа выполнена в рамках государственного задания Министерства науки и высшего образования Российской Федерации “Биоразнообразие природных экосистем Заволжско-Уральского региона: история его формирования, современная динамика и пути охраны” (FEWS-2024-0011). Никаких дополнительных грантов на проведение или руководство данным конкретным исследованием получено не было.

СОБЛЮДЕНИЕ ЭТИЧЕСКИХ СТАНДАРТОВ

В данной работе отсутствуют исследования человека и животных, соответствующих критериями Директивы 2010/63/EU.

КОНФЛИКТ ИНТЕРЕСОВ

Авторы данной работы заявляют, что у них нет конфликта интересов.

Об авторах

И. В. Ермолаев

Ботанический сад УрО РАН; Удмуртский государственный университет

Автор, ответственный за переписку.
Email: ermolaev-i@yandex.ru
Россия, Екатеринбург; Ижевск

З. А. Ефремова

Тель-Авивский университет

Email: zyefremova@gmail.com
Израиль, Тель-Авив

С. А. Белокобыльский

Зоологический институт РАН

Email: ermolaev-i@yandex.ru
Россия, Санкт-Петербург

В. В. Курбатов

Удмуртский государственный университет

Email: ermolaev-i@yandex.ru
Россия, Ижевск

Е. Н. Егоренкова

Ульяновский государственный педагогический университет

Email: ermolaev-i@yandex.ru
Россия, Ульяновск

Список литературы

Дополнительные файлы