Formation and ecological features of the parasite communities of redfish of the genus Sebastes (Perciformes: Sebastidae) in the Arctic Ocean

Full Text

Морские окуни рода Sebastes Cuvier, 1829 населяют преимущественно северную часть Тихого и Атлантического океанов. Четыре вида – окунь-клювач S. mentella Travin, 1951 (он же – клюворылый окунь, клювач), золотистый окунь S. norvegicus (Ascanius, 1772), малый окунь S. viviparus Krøyer, 1845 и американский окунь S. fasciatus Storer, 1856 – обитают в морях Северной Атлантики (СА) и смежного района Северного Ледовитого океана (СЛО) и называются североатлантическими. Из них в морях СЛО (Баренцево, Норвежское, Гренландское и Белое) распределяются первые три вида. Экологические особенности, морфометрические признаки, молекулярно-генетические данные, состав паразитофауны, отличающие виды окуней Sebastes друг от друга, указывают на их филогенетическую молодость и монофилетическое тихоокеанское происхождение (Барсуков, 1981а; Литвиненко, 1985; Бакай, 2013; Рольский и др., 2023).

Морские окуни – придонно-пелагические, яйцеживородящие с внутренним оплодотворением, медленно растущие, поздно созревающие (преимущественно 8–16 лет) и достигающие возраста 35 лет рыбы. Они обитают на глубине 10– 900 м акватории шельфа, батиали и мезопелагиали субполярной и умеренной зон с повышенной биопродуктивностью, создающейся в районах взаимодействия потоков вод ветвей и производных Северо-Атлантического течения (САТ) с водами арктического и прибрежного происхождения (Алексеев, Истошин, 1956; Ozhigin et al., 2011). Представителям Sebastes свойственны симпатрическое распределение в придонном слое с перекрывающимися диапазонами глубины, продолжение процесса видообразования и межвидовая гибридизация (Roques et al., 2001; Artamonova et al., 2013; Saha et al., 2017; Rolskii et al., 2020; Бакай, 2021; Бакай и др., 2023). Так, в СЛО у морских окуней в ряду видов малый → золотистый → клювач их обитание смещается от побережья на бóльшую глубину акватории шельфа и батиали, а у последнего – и в мезопелагиаль Норвежского моря (Drevetnyak et al., 2011; Бакай, 2011, 2021).

Аллопатрическое распределение характерно для молоди и половозрелых особей клюворылого и золотистого окуней. Соотношение полов в их популяциях близко 1 : 1, но может меняться в зависимости от места и времени, что связано с этапами жизненного цикла этих мигрирующих видов. Так, их самки образуют относительно обособленные скопления в период развития и вымета предличинок.

В отличие от большинства других рыб, у морских окуней этап нереста в общепринятом понимании отсутствует. Годовой репродуктивный цикл самок делится на пять этапов: созревание, спаривание, оплодотворение, эмбриогенез и вымет предличинок (Сорокин, 1958; Барсуков, 1981а). Спаривание Sebastes проходит в августе–декабре в период откорма, а оплодотворение и созревание предличинок – в январе–апреле при миграции самок к местам вымета. Таким образом, цикл развития гонад самцов идет по типу летненерестящихся рыб, а у самок – по типу зимненерестящихся.

Акватории шельфа Баренцева моря у побережья Норвегии, архипелага Шпицберген и Северо-Восточной Гренландии служат выростной областью для морских окуней, в первых двух из которых проходит и спаривание (Сорокин, 1958; Захаров и др., 1977; Карамушко, Христиансен, 2021). Вымет предличинок самками клюворылого и золотистого окуней приурочен к батиали у побережья Норвегии, а у первого – и к мезопелагиали Норвежского моря (Saborido-Rey, Nedreaas, 1998; Мельников, Древетняк, 2010; Drevetnyak et al., 2011; Planque et al., 2013). Полагают, что спаривание и вымет предличинок у малого окуня проходят по всему ареалу в неритической зоне у Норвегии и Западного Мурмана (Литвиненко, 1985; Drevetnyak, Kluev, 2005; Бакай, 2016).

Окуни р. Sebastes характеризуются недостаточно изученными эколого-популяционными особенностями и являются интересными объектами для изучения процессов формообразования (Барсуков, 1981а, б; Рольский и др., 2023). Применение эколого-паразитологического подхода при изучении популяционной биологии Sebastes предполагает исследование состава и механизмов формирования сообществ их паразитов, встречаемости отдельных видов в качестве биомаркеров различий/сходства экологии, миграций, внутривидовых, межвидовых и филогенетических особенностей этих хозяев (Коновалов, 1971; Яблоков, 1987; MacKenzie, Abaunza, 2005; Бакай, 2013; MacKenzie, Hemmingsen, 2015). Специфичные паразиты могут служить и показателями “родства” своего хозяина (Бакай и др., 2023).

До 1990-х годов имелись лишь фрагментарные данные о паразитах, встреченных у морских окуней в Баренцевом (Базикалова, 1932; Полянский, 1955; Маркевич, 1956; Williams, 1963; Зубченко, Карасев, 1986) и Белом морях (Шульман, Шульман-Альбова, 1953). Значительная их часть принадлежала тогда к сборному виду Sebastes marinus, объединявшему симпатрически распределяющихся слабо дифференцированных клюворылого и золотистого окуней.

Цель работы – изучить состав и условия формирования, выполнить внутри- и межвидовой эколого-фаунистический, зоогеографический, онтогенетический и биотопический анализы сообществ паразитов окуней р. Sebastes, обитающих в СЛО.

Полученные результаты послужат основой для оценки роли механизмов, влияющих на формирование состава таких сообществ, определяемых экологическими, зоогеографическими, возрастными и филогенетическими аспектами популяционной биологии этих рыб. Эколого-паразитологический подход успешно зарекомендовал себя при таких исследованиях, поскольку паразиты как индикаторы среды тонко реагируют на ее изменения, а специфичные их виды могут служить показателями “родства” своих хозяев (Williams et al., 1992; MacKenzie, Hemmingsen, 2015; Бакай, 2020а, б; Бакай, Рольский, 2022; Бакай и др., 2023).

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Материалом послужили опубликованные результаты исследований автора по встречаемости паразитов отдельных видов и таксономических групп (Karasev, Bakay, 1994; Бакай, Груднев, 2009; Бакай, 2014), а также эколого-паразитологических особенностей отдельных видов морских окуней, обитающих в некоторых районах СЛО (Бакай, 1997, 2011, 2016, 2017). Они основаны на результатах полного и частичного паразитологических вскрытий (Донец, Шульман, 1973; Быховская-Павловская, 1985) соответственно 956 и 830 особей морских окуней трех видов, а также регистрации эктопоражений (Бакай, Карасев, 1995) у 25645 экз. рыб (табл. 1) в возрасте 5–25 лет, выполненных автором в 1982–2019 гг. в 11 районах (рис. 1).

Таблица 1. Объем собранного и обработанного материала по морским окуням рода Sebastes в морях Северного Ледовитого океана

Примечание. * Включает определение степени и особенностей инвазии копеподой Sphyrion lumpi, встречаемости и локализации кожных пигментных образований (Бакай, Карасев, 1995).

Рис. 1. Районы взятия проб морских окуней: 1 – Ура-губа, 2 – Мурманская банка, 3 – западная часть Баренцева моря, 4 – северное побережье Норвегии, 5 – район Копытова, 6 – западный склон Медвежинской банки (Карта промысловых районов…, 1957), 7 – Западный Шпицберген, 8–11 – пелагиаль Норвежского моря.

Пробы рыб отобраны в 14 экспедициях преимущественно из траловых уловов, полученных как в придонном слое шельфа и батиали Баренцева, Гренландского и Норвежского морей (районы 1–7), так и в пелагиали последнего (районы 8–11) на глубине 70–840 м. Окунь-клювач исследован в районах 2–6 и 8–11, золотистый окунь – в районах 2–7, малый окунь – в районах 1–2 и 4. Особи малого окуня в заливе Ура (район 1) получены посредством удебного лова на глубине 10 м.

Сбор и обработка биологического материала выполнены по принятым методам (Инструкции…, 2001). Видовое определение морских окуней проведено согласно “Методическим указаниям…” (1984), а их возраста – по чешуе (Павлов и др., 1992). Районирование акватории исследований основано на современных данных (Границы океанов…, 2000). К районам пелагиали Норвежского моря относим его акваторию за пределами материкового склона и шельфа.

Принадлежность паразитов к зоогеографическим и экологическим комплексам определена по литературным данным (Андрияшев, 1979; Гаевская, 1984; Зубченко, 1993; Lile et al., 1994; Hemmingsen, MacKenzie, 2001) и итогам собственных исследований. Сравнительный анализ доли (%) паразитов различных экологических комплексов и специфичных р. Sebastes видов проведен для юго-западной части Баренцева моря (районы 2–5), где окуни всех видов симпатрически распределяются постоянно. “Ядро” сообществ паразитов формируют доминантные виды, встреченные у этих рыб во всех или большинстве районов. Показателями степени зараженности служили: экстенсивность инвазии (ЭИ) – доля рыб, зараженных паразитом данного вида (% от исследованных), и индекс обилия (ИО) – число паразитов данного вида, приходящихся на одну исследованную рыбу (Bush et al., 1997). Значимость различий (р) в ЭИ паразитами определена на основе критерия χ² при уровне значимости p < 0.05 (Бреев, 1976). Паразиты 11 видов, отнесенные автором к очень редким, случайным или ошибочно указанным для Sebastes, не учитывались при изучении особенностей формирования, экологии и зоогеографии сообществ паразитов этих хозяев. Классы паразитов указаны согласно World Register of Marine Species (http://www.marinespecies.org/).

При анализе видового разнообразия совокупностей инфрасообществ паразитов морских окуней различных размерных групп определены значения индексов Шеннона и Симпсона (Мэгарран, 1992). Компонентное сообщество составляет сумма совокупностей инфрасообществ паразитов всех возрастных групп популяции хозяина (Дугаров, Пронин, 2013). Мера сходства (L₀) составов сообществ паразитов оценена по коэффициенту Сёренсена–Чекановского по “взвешенному парно-групповому методу” (Бейли, 1970; Андреев, Решетников, 1978).

Понятие “популяция” принято как элементарная самовоспроизводящаяся и эволюционирующая группировка вида, занимающая определенную экологическую нишу и имеющая преимущественно внутригрупповой обмен генами (Майр, 1968; Тимофеев-Ресовский и др., 1973). Под внутрипопуляционными “группировками” окуня-клювача понимаем группы его особей, характеризующихся различной степенью обособленности, приводящей к снижению обмена генетической информацией между ними. Особи окуня-клювача в возрасте наступления полового созревания и старше (> 6 лет, TL > 26 см), распределявшиеся в мезопелагиали морей Норвежского и СА, отнесены к его “пелагической группировке”, а полученные из уловов донным тралом на акватории батиали – к “придонной группировке” (Мельников, Бакай, 2009). Фенотипическими признаками пелагической группировки североатлантической популяции окуня-клювача служат стабильные во времени и пространстве дискретность и половые различия (значимо выше у самок) степени инвазии копеподой Sphyrion lumpi и встречаемость (%) кожных пигментных образований (Бакай, 2014, 2021).

Индикаторами степени обособленности группировок окуня-клювача определены выявленные различия меры сходства (L₀) состава сообществ его паразитов (обратная зависимость) и темпа полового созревания его особей (прямая зависимость) (Бакай, 2020а). Об относительном филогенетическом возрасте североатлантических видов Sebastes судили по итогам сравнительного анализа “возраста” отношений в системах “паразит–хозяин”, имеющего прямую зависимость доли (%) специфичных видов паразитов от общего их числа в сравниваемых сообществах (Бакай, 2013). К специфичным р. Sebastes паразитам отнесены виды, встреченные только (или преимущественно) у этих рыб (Шульман, 1958).

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Океанографические особенности района определяются взаимодействием потоков ветвей САТ (Восточная и Средняя ветви Норвежского течения, и их производные – Нордкапское, Мурманское и Западно-Шпицбергенское течения) с холодными водными массами арктического происхождения (Медвежинское, Зюйдкапское и Центральное течения) и опресненного Норвежского прибрежного течения. Восходящие потоки, обусловленные натеканием атлантических вод на поднятия морского дна, характерны для Баренцева моря, побережья Норвегии и архипелага Шпицберген. В западной части Норвежского моря взаимодействуют потоки Западной ветви Норвежского течения с ветвями холодных Восточно-Гренландского и Восточно-Исландского (ВИТ) течений (Алексеев, Истошин, 1956; Ожигин, Ившин, 2016).

Фронтальные зоны и апвеллинги, образованные на участках взаимодействия указанных вод-ных масс при высокой концентрации биогенов в фотическом слое, определяют высокую биологическую продуктивность Баренцева и Норвежского морей (Loeng et al., 1997; Wassmann et al., 2006; Ozhigin et al., 2011), создающую благоприятные условия для питания, воспроизводства, образования скоплений и других аспектов функционирования североатлантических окуней и иных (более 200 видов) представителей ихтиофауны этого региона Мирового океана (Карамушко, 2013; Долгов, 2016).

Течения значимо влияют на жизнь морских окуней, особенно на ранних пелагических стадиях их онтогенеза. Так, в потоках ветвей Норвежского течения проходит разнос пелагической молоди клюворылого и золотистого окуней в Баренцево и Гренландское моря, определяя возвратные миграции их созревающих особей к местам воспроизводства (Сорокин, 1958, 1977; Planque et al., 2013; Карамушко, Христиансен, 2021). По мнению Н. И. Литвиненко (1985), личинки неритического малого окуня разносятся на незначительные расстояния в потоках Норвежского прибрежного течения.

Температура воды при вымете предличинок самками морских окуней (апрель–июнь) составляет 4–7°C. При летне-осеннем откорме они могут встречаться при 1–2°C, находясь вблизи зоны полярного фронта. Температура не определяет видовую батиметрическую специфичность этих рыб, но различия и отношение видов к ней связаны между собой довольно тесно. Так, мелководные малый и золотистый окуни обитают при более высокой температуре по сравнению с глубоководным клювачом. У имеющих обширные ареалы клюворылого и золотистого окуней предпочитаемая подрастающими и взрослыми особями температура воды часто снижается на несколько градусов от юга Норвежского моря к Баренцеву морю и архипелагу Шпицберген, как и от меньших глубин обитания к наибольшим в одном районе (Травин, 1952; Захаров и др., 1977; Сорокин, 1977; Литвиненко, 1985; Drevetnyak et al., 2011; Карамушко, Христиансен, 2021).

Малый окунь обычно присутствует в уловах донного трала на акватории вдоль побережья Норвегии и Кольского п-ова на глубине 50–200 м, но нередок и в неглубоких заливах. Он редко встречался на глубинах до 600 м в Медвежинско-Шпицбергенском районе, куда его пелагическая молодь способна заноситься в усилившемся потоке Восточной ветви Норвежского течения. Золотистый окунь распределяется в придонном слое Баренцева и Норвежского морей, предпочитая глубины 150–400 м, иногда смещаясь на глубину до 700 м вдоль континентального склона. Половозрелые особи окуня-клювача при обитании в придонном слое Баренцева и Норвежского морей преобладают на глубине 400–600 м, в пелагиали Норвежского моря – в слое 250–600 м, однако нередки на глубине до 900 м. Молодь каждого из видов морских окуней распределяется обычно на меньшей глубине, чем их половозрелые особи.

Функциональная подразделенность ареалов клюворылого и золотистого окуней в морях СЛО определена в ходе отечественных и международных исследований (Сорокин, 1958; Захаров и др., 1977; Drevetnyak et al., 2011; Planque et al., 2013; Бакай, 2017; Карамушко, Христиансен, 2021, и др.). Вырост, нагул и спаривание этих видов приурочены к областям смешения вод атлантического и арктического происхождения в Баренцевом море, у побережья Шпицбергена, Норвегии и Восточной Гренландии. Участки вымета предличинок их самками приурочены к фронтальным зонам и апвеллингам, образованным при взаимодействии Восточной ветви Норвежского течения с прибрежными водными массами и поднятиями норвежского континентального склона.

Наличие спаривания окуня-клювача в августе–октябре и вымета предличинок в апреле–мае как в батиали, так и в пелагиали Норвежского моря на глубине 300–700 м свидетельствует о существовании воспроизводящихся придонной и пелагической группировок в его норвежско-баренцевоморской популяции, отличающихся темпами полового созревания их особей, как и в североатлантической популяции этого вида (Мельников, Бакай, 2009; Бакай, Попов, 2017; Бакай и др., 2023). Так, пелагическую группировку клювача в районах 8–9 формируют раносозревающие особи с массовым (50%) созреванием при длине в среднем 29.7 см в возрасте 9–10 лет, мигрирующие в пелагиаль Норвежского моря с акватории шельфа Баренцева моря и архипелага Шпицберген. У особей его придонной группировки (районы 5–6), не покидающих акваторию батиали и шельфа, средние длина и возраст созревания больше соответственно на 3.1 см и 2 года, что меньше, чем у окуня-клювача таких группировок в североатлантической популяции, составивших в среднем 7.9 см и 5.3 года соответственно (Мельников, Бакай, 2009; Бакай и др., 2023). Наличие указанных группировок этого вида согласуется с “гипотезой темпа жизни” (pace-of-life syndrome hypothesis), объясняющей различия в скорости полового созревания и миграционной активности особей одной популяции (вида) наличием медленного и быстрого темпов жизни (Hall et al., 2015).

В пелагиали юго-западной части Норвежского моря (район 11) у фронтальной зоны, образуемой теплыми водами САТ и субарктического ВИТ, встречены в 2006–2013 гг. особи окуня-клювача, обладающие фенотипическими признаками, свойственными его североатлантической популяции (Бакай, 2011, 2015, 2021; Бакай и др., 2023).

Некоторые авторы (Литвиненко, 1985; Drevetnyak, Kluev, 2005; Бакай, 2017) полагают, что вымет предличинок самками малого окуня, совершающего лишь локальные миграции, происходит по всему ареалу в неритической зоне Норвежского и Баренцева морей. Норвежские исследователи (Johansen et al., 2002) по итогам изучения аллозимных локусов и спектров гемоглобина указывают на генетическую гетерогенность особей малого окуня различных районов у их побережья.

Результаты исследований сообществ паразитов североатлантических Sebastes и сравнительного его анализа указывают на значимое преобладание доли (25.6%) специфичных видов у окуней р. Sebastes в морях Северной Пацифики по сравнению с 8.2% в СЛО и СА (Бакай, 2013, 2021). Вторых отличает и меньшая доля специфичных видов в высокоспециализированных классах паразитов (Myxozoa, Monogenea, Copepoda) при отсутствии специфичных гельминтов. Кроме того, виды Myxozoa у Sebastes в морях СЛО и СА (Бакай, Груднев, 2009) относятся к самым молодым и распространенным родам Myxidium, Leptotheca и Pseudoalataspora (табл. 2). Эти особенности свидетельствуют об относительной молодости отношений в системах “паразит–хозяин” у морских окуней в СЛО и СА, подтверждая, наряду с итогами молекулярно-генетических исследований (Рольский и др., 2023), гипотезу В. В. Барсукова (1981а) об их филогенетической молодости и тихоокеанском происхождении. Наличие межвидовой гибридизации морских окуней (Roques et al., 2001; Makhrov et al., 2011; Artamonova et al., 2013; Saha et al., 2017), наиболее часто встречающейся, по мнению Гарднера (Gardner, 1997), у молодых или не завершивших процесс видообразования животных, также соответствует этой гипотезе.

Для окуней р. Sebastes в морях СЛО есть указания на паразитов 41 вида, относящихся к 11 классам (Бакай, 1997, 2011, 2016, 2017). Из них автором отнесены к очень редким, случайным или ошибочно указанным для этих рыб 11 видов из 8 классов: Eimeria gadi (Conoidasida), Cryptobia dahli (Kinetoplastea), Hexamita intestinalis (Trepomonadea), Myxidium bergense, Leptotheca macrospora и Zschokkella sp. (Myxozoa), Abothrium gadi и Pyramicocephalus phocarum pl. (Cestoda), Palaeacanthocephala gen. sp., Calliobdella nodulifera (Clitellata), Haemobaphes cyclopterina (Copepoda).

Обычные для морских окуней в СЛО паразиты 13 видов присутствовали в большинстве районов со встречаемостью (экстенсивность зараженности) не менее 15% у всех или большинства видов этих хозяев. Шесть из них формируют “ядро” сообществ паразитов морских окуней (табл. 2). Относительно редкие паразиты (17 видов со встречаемостью 3–15%), обнаруженные у одного–трех видов Sebastes, вместе с обычными формируют общий облик сообществ паразитов этих хозяев в морях СЛО, представленный 30 видами из 7 классов: 6 видов – Myxozoa, 1 – Monogenea, 4 – Cestoda, 8 – Trematoda, 6 – Chromadorea, 2 – Palaeacanthocephala, 3 – Copepoda (см. табл. 2). Большинство из них – широко распространенные гетероксенные виды. Семь видов паразитов специфичны р. Sebastes, представители которого обитают в морях СЛО и СА. Лишь копепода Sphyrion lumpi – специфичный окуню-клювачу вид (Бакай, 2014, 2022).

Формирование сообществ паразитов морских окуней обусловлено доминированием в питании их молоди массовых представителей зоопланктона (Euphausiacea, Calanoida, Hyperiidea, в меньшей степени Mysidacea, Chaetognatha, Ctenophora), молоди креветок и головоногих моллюсков (Захаров и др., 1977; Бакай, 2011, 2016, 2017; Долгов, 2016). Эвфаузииды и копеподы служат промежуточными хозяевами в жизненных циклах преимущественно доминантных нематод сем. Anisakidae (Anisakis simplex, Hysterothylacium aduncum) и цестоды Scolex pleuronectis. Потребляя в пищу гипериид, креветок, мизид и моллюсков, морские окуни приобретают трематод большинства видов, личинок нематоды Pseudoterranova decipiens и Palaeacanthocephala (табл. 2) (Smith, 1983; Køie, 1984, 1989, 1993, 2000; Jackson et al., 1997).

В питании золотистого и клюворылого окуней среднего и старшего возрастов, наряду с беспозвоночными, растет роль рыб-планктофагов (мойва Mallotus villosus, молодь многих видов), редко встречаются бентосные организмы – черви и моллюски, что характеризует этих рыб как эврифагов. От рыб-планктофагов – дополнительных хозяев некоторых гельминтов – морские окуни также могут приобретать личинок нематод A. simplex, H. aduncum и P. decipiens, цестод Bothriocephalus scorpii и S. pleuronectis pl., трематод Derogenes varicus и Hemiurus levinseni (Гаевская, 1984; Marcogliese, 1992; Køie, 2000), способствующему значительному возрастному росту обилия инвазии в первую очередь личинками нематод первых двух видов. Большое потребление рыбных объектов золотистым и клюворылым окунями в Баренцевом море в 1988–2010 гг. позволило А. В. Долгову (2016) отнести их к хищно-планктоноядным видам.

Сообщества паразитов окуней р. Sebastes в морях СЛО сформированы преимущественно (63%) арктическо-бореальными видами, из которых 53% – аркто-амфибореальные. Реже (в 27% случаев) они представлены бореальными видами (75% из них – амфибореальные) и видами-космополитами (10%). Доминирование арктическо-бореальных видов имеет устойчивый характер. Так, например, в юго-западной части Баренцева моря (районы 2 и 4–5), где симпатрически распределяются окуни трех видов, среди 19 видов паразитов арктическо-бореального комплекса восемь (42.1%) являются обычными для Sebastes, из которых четыре (50%) представляют “ядро” сообществ их паразитов (см. табл. 2). При этом из семи специфичных р. Sebastes видов паразитов пять (71.4%) – арктическо-бореальные. Устойчивое преобладание таких видов соответствует зоогеографическому районированию большой морской экосистемы Баренцева моря (Петров, 2009), согласно которому ареалы совершающих значительные миграции клюворылого и золотистого окуней расположены большей частью в субарктической провинции этой экосистемы, меньшей – в экстразональной провинции бореальной зоны.

Согласно вертикальной зональности паразитофауны рыб СА (Гаевская, 1984; Зубченко, 1993) и морской донной фауны (Андрияшев, 1979), сообщества паразитов морских окуней в СЛО формируют виды четырех экологических комплексов: полизональный и эпиконтинентальный (по 30% видов), мезобентальный (23%) и мезопелагический (17%) (см. табл. 2).

У молоди клюворылого и золотистого окуней, вынесенной на пелагической стадии от нерестилищ и распределившейся на акватории шельфа отдельно от их половозрелых особей, происходит возрастное увеличение видового разнообразия совокупностей инфрасообществ паразитов. Такой процесс иллюстрируется увеличением значений индекса Шеннона от 0.7–1.4 до 1.9–2.0 (рис. 2) и обусловлен расширением их пищевого спектра, прекращающимся при достижении массового полового созревания. Так, в старшем возрасте (более 9 лет) обитание этих видов окуней смещается на бóльшие глубины акватории шельфа и батиали. При этом видовое разнообразие совокупностей инфрасообществ паразитов снижается из-за утраты редких видов и роста обилия инвазии многими гельминтами “ядра” сообществ паразитов, что подтверждается увеличением значений индекса Симпсона от 0.2 до 0.8. Такая динамика вызвана возрастным сужением пищевого спектра морских окуней при росте потребления рыб-планктофагов (Долгов, 2016), приводящих к значительному увеличению зараженности личинками доминантных нематод сем. Anisakidae (Гаевская, 1984; Бакай, 2011, 2017).

У неритического малого окуня при отсутствии разделения мест обитания молоди и половозрелых особей наблюдается незначительное возрастное снижение видового разнообразия совокупностей инфрасообществ паразитов (см. рис. 2). Это обусловлено относительной стабильностью его пищевого спектра, в котором в любом возрасте доминируют массовые представители гипериид, эвфаузиид и копепод.

Рис. 2. Динамика индекса Шеннона у малого (1), золотистого (2), клюворылого (3) окуней на акватории шельфа юго-западной части Баренцева моря и у окуня-клювача в пелагиали северной части Норвежского моря (4) в зависимости от длины рыб.

Потеря связи с придонными биоценозами у окуня-клювача в результате онтогенетической миграции раносозревающих особей из Баренцева моря в пелагиаль Норвежского моря также приводит к уменьшению видового разнообразия сообщества его паразитов. Этот процесс, иллюстрируемый уменьшением значений индекса Шеннона с 1.6 до 0.8 (рис. 2), определяется убавлением встречаемости представителей классов Myxozoa и Trematoda, утрате приобретенных в Баренцевом море гельминтов эпиконтинентального (Spinitectus oviflagellis, Corynosoma strumosum l.), полизонального (H. levinseni, E. gadi) и копеподы Chondracanthus nodosus мезобентального экологических комплексов. Такие изменения вызваны исключением из спектра питания клювача придонных ракообразных и повышением в нем роли эвфаузиид, пелагических креветок и планктоядных рыб. При этом увеличивается состав и обилие мезопелагических видов (копепода S. lumpi, цестода B. scorpii) и доминантных полизональных нематод сем. Anisakidae, образующих “ядро” сообщества паразитов этого хозяина (Бакай, 2011).

Межвидовые отличия сообществ паразитов морских окуней, несмотря на значительное сходство их составов (см. табл. 2), определяются экологической дифференциацией видов Sebastes, обусловленной степенью их связи с придонными и пелагическими биоценозами. Такие связи обеспечиваются процессами и последовательностью видообразования этих рыб, выраженными в смещении их обитания от побережья на бóльшую глубину акватории шельфа и батиали в ряду видов окунь малый → золотистый → клювач, а у последнего и в мезопелагиаль Норвежского моря (Бакай, 2011, 2016, 2017). В этом ряду наблюдается увеличение доли паразитов мезопелагического и мезобентального экологических комплексов при уменьшении значения эпиконтинентальных видов (рис. 3).

Рис. 3. Доля видов паразитов различных экологических комплексов у морских окуней трех видов в юго-западной части Баренцева моря.

Таблица 2. Наличие видов, формирующих общий облик состава и структуры компонентных сообществ паразитов морских окуней рода Sebastes, по укрупненным районам исследований в Северном Ледовитом океане

Примечание. * Встречены автором. + литературные данные. ¹ специфичны р. Sebastes (7 видов). ² виды “ядра” сообществ паразитов (6 видов). ³ обычные для р. Sebastes. ШБМ – шельф Баренцева моря (районы 1–3). СПН – северное побережье Норвегии (районы 4–5). МШР – Медвежинско-Шпицбергенский район (районы 6–7). ПНМ – пелагиаль Норвежского моря (районы 8–11). Комплексы видов: ЭК – эпиконтинентальный, МБ – мезобентальный, МП – мезопелагический, ПЗ – полизональный, АБ – арктическо-бореальный, АамБ – аркто-амфибореальный, атБ – атлантическо-бореальный, амБ – амфибореальный, К – космополиты.

При таком батиметрическом распределении частота встречаемости обычных и общих для видов морских окуней мезобентальных видов Myxozoa (Leptotheca adeli, Myxidium incurvatum, M. obliquelineolatum, Pseudoalataspora sebastei), как правило, уменьшается в указанном ряду видов хозяев (Бакай, Груднев, 2009; Бакай, 2011, 2016, 2017). Эпиконтинентальные Monogenea, трематоды Brachyphallus crenatus, Podocotyle atomon, полизональная Lecithaster gibbosus встречены лишь у шельфовых золотистого и малого окуней. Цестода Grillotia erinaceus pl. в большей степени заражает клюворылого, чем золотистого окуня, отсутствуя у малого. Инвазия трематодами H. levinseni, Lecithophyllum botryophoron и Podocotyle reflexa снижается с уменьшением глубины обитания этих рыб. Специфичная глубоководному клювачу мезопелагическая копепода S. lumpi очень редка у других хозяев (Бакай, 2021).

Несмотря на межвидовые, географические и онтогенетические различия сообществ паразитов, общим для морских окуней является повсеместное присутствие видов, составляющих “ядро” их сообществ, формируемое на первых годах жизни этих хозяев (Бакай, 2011, 2016, 2017). Мера межвидового сходства составов сообществ паразитов окуней на общей части их ареалов (юго-западная часть Баренцева моря), составившая от 80 до 96%, указывает на большее сходство экологии занимающего промежуточное положение по глубине обитания золотистого окуня с клюворылым (рис. 4).

Рис. 4. Мера сходства составов сообществ паразитов клюворылого (1), золотистого (2) и малого (3) окуней в юго-западной части Баренцева моря.

Экологические особенности видов Sebastes, выразившиеся в специфике сообществ паразитов, согласуются с итогами молекулярно-генетических исследований. Так, в результате изучения последовательностей контрольного региона мтДНК морских окуней показано, что на медианной сети гаплотипов, характеризующей последовательность видообразования и дифференциации этих рыб, золотистый окунь также занимает промежуточное положение в ряду видов малый → золотистый → клювач, где последний филогенетически наиболее молодой (Рольский и др., 2023).

Паразиты как индикаторы, примененные для изучения популяционной биологии окуней Sebastes в морях СА (Бакай, 2016, 2020а, б; Бакай, Рольский, 2022; Бакай и др., 2023), показали свою эффективность и в СЛО. Так, результаты сравнительного анализа составов сообществ паразитов окуня-клювача по девяти районам (см. рис. 1), варьирующих от 10 до 19 видов, указывают на высокую степень сходства (L₀ = 91– 97%) в группе районов 2–6 и 8–10 при значительных их отличиях от района 11 (L₀ = 76%). Мера сходства (L₀ = 91.4%) составов сообществ паразитов клювача пелагической и придонной группировок северной части Норвежского моря была значимо выше, чем у таких группировок (70.3– 74.3%) в его североатлантической популяции (Бакай, 2020а).

Значимые различия в степени зараженности окуня-клювача паразитами общих видов в их сообществах пар смежных (2–6 и 8–10) районов отсутствовали (p > 0.05) или не превышали трех, но насчитывали пять таких видов при сравнении составов в районах 9–10 с обедненным составом (12 видов) паразитов района 11. Это указывает на относительную оригинальность сообщества паразитов этого хозяина в юго-западной части Норвежского моря, проявившего значимое сходство (L₀ = 80%) с таковым в пелагиали моря Ирмингера (Бакай, 2021).

Специфика структуры сообществ паразитов окуня-клювача в Норвежском море выражена в большей доле (33%) бореальных и меньшей доле (41%) арктическо-бореальных видов в юго-западной части моря, по сравнению соответственно 22 и 60% таких видов в сообществе паразитов клювача на севере моря, где не встречены виды атлантическо-бореального комплекса. Высокая мера сходства состава сообществ паразитов этого хозяина в северных районах указывает на общность происхождения его особей в Баренцевом и северной части Норвежского морей. Особенности динамики фауны паразитов, половой зрелости и размерного состава окуня-клювача в направлении от Баренцева моря к акватории батиали и пелагиали Норвежского моря (Бакай, 2011) подтверждают мнение о пополнении скоплений этого вида на акватории батиали (районы 5–6) за счет возвратной миграции созревающих особей из Баренцева моря и Шпицбергенского района (Сорокин, 1958, 1977; Захаров и др., 1977; Drevetnyak et al., 2011). Итоги анализа встречаемости паразитов четырех видов (B. scorpii, A. simplex l., H. aduncum, C. nodosus) у окуня-клювача, выполненного зарубежными коллегами (Klapper et al., 2016), также не выявили структурированности его скоплений вдоль северного и западного побережья Норвегии.

Таблица 3. Встречаемость копеподы Sphyrion lumpi (с учетом следов ее инвазии) у окуня-клювача в северной и юго-западной частях Норвежского моря в 1982–2019 гг.

Примечание. Над чертой – ЭИ, %; под чертой – ИО, экз. n – исследовано рыб. * С учетом следов инвазии паразитом. ** Значимость различий показателей инвазии между самцами и самками.

В юго-западной части моря (район 11) степень инвазии самок клювача копеподой S. lumpi в 2006–2013 гг. оказалась значимо выше, чем у самцов (табл. 3), что служит фенотипическим признаком клювача североатлантической популяции (Бакай, 2013; Бакай и др., 2023). Особей этого вида в районе 11 отличала и другая фенотипическая особенность его североатлантической популяции – значимо (в 1.8 раза) более частая у самок встречаемость кожных пигментных образований (Бакай, 2015).

На акватории батиали и пелагиали северной части Норвежского моря самцам и самкам окуня-клювача до 2008 г. была свойственна примерно равная во всех его размерных группах экстенсивность инвазии копеподы S. lumpi при большем обилии инвазии ею самцов. Однако в 2008–2013 гг. в пелагиали севера Норвежского моря автором установлены рост и половая дифференциация зараженности клювача этим паразитом при более высоких показателях обилия и экстенсивности инвазии самок (табл. 3, рис. 5а). Также с 2008 г. отмечены рост встречаемости кожных пигментных пятен и ее половая дифференциация с бóльшим значением у самок окуня этого района (рис. 5б).

Рис. 5. Межгодовая динамика индекса обилия инвазии копеподы Sphyrion lumpi (а) и встречаемости кожных пигментных пятен (б) у самцов и самок окуня-клювача в пелагиали северной части Норвежского моря в 1987–2013 гг.

Для выявления пространственной гетерогенности окуня-клювача в Норвежском море использованы также особенности его зараженности личинками нематоды Anisakis simplex. Значимые различия в общем уровне и возрастной динамике зараженности нематодой A. simplex l. клювача в юго-западной и северной частях моря указывают на отличающиеся условия питания. Так, основу его рациона в районе 11 составляли эвфаузииды, служащие главным поставщиком этого паразита (Smith, 1983), и молодь путассу Micromesistius poutassou с высокой зараженностью личинками этой нематоды из-за преимущественного питания эвфаузиидами. На севере Норвежского моря доминантами питания клюворылого окуня (в порядке убывания) были гиперииды, копеподы, креветки, эвфаузииды и молодь рыб (Мельников, Древетняк, 2010; Долгов, 2016), определяя меньшую зараженность паразитом. Напротив, сходная возрастная динамика инвазии A. simplex особей пелагического и придонного клювача большинства размерных групп в северной части моря (Бакай, 2011) указывает на их тесную взаимосвязь.

Золотистого окуня характеризуют относительно высокие значения мер парно-группового сходства (L₀ = 81–90%) состава сообществ паразитов между районами. Его географическую гетерогенность определяет главным образом наличие редких для этого хозяина паразитов эпиконтинентального комплекса (см. табл. 2). Среди 13–17 общих видов паразитов для пар сопредельных районов лишь у 1–5 (7.7–29.4%) видов выявлены значимые различия показателей зараженности золотистого окуня. Они выражены в снижении встречаемости обычных для этого хозяина паразитов (большинство видов Myxozoa, гельминты S. pleuronectis pl., A. koiаe, D. varicus, P. reflexa, H. aduncum и P. decipiens l.) в направлении от шельфа (районы 2–4 и 7) к батиали (районы 5–6). В этом направлении отмечен рост зараженности копеподой C. nodosus, гельминтами B. scorpii и L. gibbosus при увеличении длины и доли половозрелых особей окуня (Бакай, 2017).

Такие характеристики компонентного сообщества паразитов золотистого окуня, определяемые этапами жизненного цикла (вымет предличинок – у северо-западного побережья Норвегии, выростная область – в Баренцевом море) (Сорокин, 1958; Захаров и др., 1977), свидетельствуют о тесной взаимосвязи его особей в сопредельных районах трех морей СЛО в составе единой совокупности – норвежско-баренцевоморской популяции. Интеграция этапов онтогенеза золотистого окуня определяет значительное географическое сходство состава сообщества его паразитов.

Малого окуня отличает высокая, по сравнению с другими видами Sebastes, географическая специфичность составов сообществ паразитов, мера сходства (L₀) которых не превышала 70% для соседних (1–2 и 4) районов (Бакай, 2016). Она обусловлена существенной оседлостью особей малого окуня и выметом предличинок его самками по всему ареалу в неритической зоне (Литвиненко, 1985; Drevetnyak, Kluev, 2005), предполагающими существование значительного количества популяций этого вида вдоль побережья Норвегии и Западного Мурмана. Возможное взаимодействие между ними, несмотря на отсутствие изоляционных барьеров, ограничивается обменом его пелагической молоди на первом году жизни, дрейфующей в потоках прибрежных течений.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Эколого-трофический фактор является ведущим при формировании общего облика и “ядра” сообществ паразитов окуней р. Sebastes в морях СЛО, определяя преобладание в них распространенных гетероксенных видов. Такие особенности обусловлены доминированием в питании этих рыб массовых видов эвфаузиид, каланид, гипериид и других планктонных беспозвоночных, служащих промежуточными хозяевами в жизненных циклах многих гельминтов. Сравнительная молодость отношений в системах “паразит–хозяин” у морских окуней соответствует гипотезе о филогенетической молодости и тихоокеанском происхождении видов р. Sebastes в СЛО и СА.

Паразитарные сообщества этих хозяев составляют виды полизонального, эпиконтинентального, мезобентального и реже – мезопелагического экологических комплексов. Сообщества паразитов морских окуней в СЛО сформированы преимущественно арктическо-бореальными, реже – бореальными видами и видами-космополитами. Устойчивое преобладание в них арктическо-бореальных видов соответствует зоогеографическому районированию большой морской экосистемы Баренцева моря.

Возрастное формирование видового разнообразия инфрасообществ паразитов морских окуней определяется трофическими условиями района и биотопа, а также видовыми эколого-трофическими предпочтениями хозяина на этапах его онтогенеза. Переход к частичному хищничеству золотистого и клюворылого окуней, сужающий пищевой спектр и совпадающий с периодом их массового полового созревания, обусловливает уменьшение видового разнообразия паразитов этих рыб на акватории батиали Норвежского и шельфа Баренцева морей. Этот же процесс характерен окуню-клювачу, утратившему связь с придонными биоценозами в результате онтогенетической миграции в мезопелагиаль Норвежского моря, отличающуюся меньшим разнообразием компонентов питания.

Несмотря на межвидовые, географические, биотопические и возрастные отличия фауны паразитов, характерным для морских окуней является доминирование широко распространенных гельминтов шести видов, составляющих “ядро” сообществ паразитов этих хозяев, формирующееся на первых годах их жизни.

Межвидовые и внутривидовые отличия сообществ паразитов служат индикаторами экологической дифференциации морских окуней, обусловленной их видовой стратегией, процессами и последовательностью видообразования. Последние выражены в уходе окуней на бόльшую глубину акватории шельфа и батиали в ряду их видов малый → золотистый → клюворылый, а у клювача и в мезопелагиаль Норвежского моря.

Высокая мера сходства составов сообществ паразитов, возрастная и пространственная их динамика у окуня-клювача в направлении от шельфа Баренцева моря к батиали и мезопелагиали Норвежского моря указывают на единство норвежско-баренцевоморской популяции. Снижение видового разнообразия паразитов клювача при нахождении в мезопелагиали Норвежского моря свидетельствует о его обитании здесь значительную часть года.

Более высокая мера сходства составов сообществ паразитов окуня-клювача пелагической и придонной группировок в северной части Норвежского моря свидетельствует о меньшей, чем в морях СА, их обособленности, определяемой массовым возвратом его особей на акваторию батиали после спаривания в августе–октябре в мезопелагиали. Наряду с этим, меньшие, чем в СА, различия длины и возраста наступления половой зрелости клювача на акватории батиали и пелагиали дают основание полагать, что его пелагическая группировка в Норвежском море находится на более ранней стадии формирования. Это может быть следствием относительной филогенетической молодости норвежско-баренцевоморской популяции клювача по отношению к его североатлантической популяции.

Географические особенности состава сообществ паразитов окуня-клювача указывают на единство происхождения до 2008 г. особей его пелагической и придонной группировок в северной части Норвежского моря. Специфика пространственно-временнόй характеристики фенотипических признаков клювача свидетельствует о возникновении в начале 2000-х годов миграции части особей североатлантической популяции в юго-западную, а с 2008 г. и в северную части Норвежского моря с образованием смешанных скоплений из представителей двух популяций этого вида. Наличие такой миграции указывает на “донорство” североатлантической популяции клювача в отношении его норвежско-баренцевоморской популяции, послужившей ранее вероятным источником происхождения второй из них.

Образование у клюворылого окуня в Норвежском море, как и в североатлантической популяции, пелагической и придонной группировок, формируемых соответственно рано- и поздносозревающими особями, указывает на продолжение процесса его видообразования. Развитие таких группировок как вектора эволюции окуня-клювача отражает жизненную стратегию, присущую этому филогенетически наиболее молодому среди Sebastes виду. Она направлена на освоение окунем-клювачом мезопелагиали и придонных слоев батиали в большом диапазоне глубины, приводящее к ослаблению конкурентных отношений.

Большое сходство составов сообществ паразитов, наряду со знаниями об этапах жизненного цикла золотистого окуня, свидетельствует о тесной взаимосвязи его особей, обитающих в сопредельных районах Баренцева, Норвежского и Гренландского морей в составе единой совокупности – норвежско-баренцевоморской популяции. Согласно итогам анализа мер межвидового сходства состава паразитов, золотистый окунь, занимающий среди морских окуней промежуточное положение по глубине обитания, имеет большее сходство экологии с клюворылым окунем, что согласуется с результатами молекулярно-генетических исследований.

Интеграция далеко мигрирующих особей клюворылого и золотистого окуней в их единые популяции в морях СЛО обеспечивается действием системы постоянных течений, выносящих пелагическую молодь этих рыб из мест репродукции на акваторию шельфа Баренцева и Гренландского морей, и возвратными миграциями их созревших особей к местам вымета предличинок.

Наиболее высокая среди морских окуней географическая специфичность состава сообществ паразитов малого окуня обусловлена его значительной оседлостью. Такая ситуация, сопровождающаяся наличием вымета предличинок самками этого вида по всему ареалу и генетической неоднородностью его особей у побережья Норвегии, предполагает существование значительного числа прибрежных популяций малого окуня.

БЛАГОДАРНОСТИ

Автор высказывает огромную признательность коллегам из Полярного филиала ФГБНУ “ВНИРО”, с которыми делил тяготы длительных арктических морских экспедиций. Особо благодарен М. Ю. Калашниковой, В. И. Попову и А. А. Бессонову за содействие в сборе и обработке материалов, а также анонимному рецензенту за актуальные критические замечания и рекомендации, способствовавшие совершенствованию начального варианта рукописи статьи.

ФИНАНСИРОВАНИЕ

Материалы подготовлены в рамках бюджетного финансирования исследовательских работ по тематическому плану ФГБНУ “ПИНРО”.

КОНФЛИКТ ИНТЕРЕСОВ

Автор заявляет об отсутствии конфликта интересов.

СОБЛЮДЕНИЕ ЭТИЧЕСКИХ НОРМ

Все применимые международные, национальные и институциональные принципы использования животных были соблюдены.

About the authors

Y. I. Bakay

Author for correspondence.
Email: bakay@pinro.vniro.ru
Russian Federation, Academician Knipovich, 6, Murmansk, 183038

References

Supplementary files

Supplementary Files

Action

1. JATS XML

Download

2. Fig. 1. Areas of sampling of sea bass: 1 – Ura-Guba, 2 – Murmansk Bank, 3 – western part of the Barents Sea, 4 – northern coast of Norway, 5 – Kopytov area, 6 – western slope of the Medvezhinskaya Bank (Map of fishing areas…, 1957), 7 – Western Spitsbergen, 8–11 – pelagic zone of the Norwegian Sea.

Download (157KB)

Indexing metadata

3. Fig. 2. Dynamics of the Shannon index in small (1), golden (2), and beaked (3) perch in the shelf waters of the southwestern part of the Barents Sea and in the beaked perch in the pelagic zone of the northern part of the Norwegian Sea (4) depending on the length of the fish.

Download (70KB)

Indexing metadata

4. Fig. 3. The proportion of parasite species of different ecological complexes in three species of sea bass in the southwestern part of the Barents Sea.

Download (202KB)

Indexing metadata

5. Fig. 4. Similarity measure of parasite community compositions of beaked (1), golden (2) and small (3) bass in the southwestern part of the Barents Sea.

Download (62KB)

Indexing metadata

6. Fig. 5. Interannual dynamics of the abundance index of the copepod Sphyrion lumpi invasion (a) and the occurrence of skin pigment spots (b) in male and female redfish in the pelagic zone of the northern Norwegian Sea in 1987–2013.

Download (155KB)

Indexing metadata