Билатеральная синхронизация гиппокампальных тета-осцилляций in vitro

Обложка

Цитировать

Полный текст

Аннотация

Тета-осцилляции гиппокампа являются ключевым сетевым паттерном активности, вовлеченным в реализацию таких функций, как пространственная навигация, обучение и память. У животных in vivo тета-осцилляции гиппокампа демонстрируют билатеральную синхронизацию. Осцилляции в тета-частотном диапазоне также были описаны в интактных препаратах гиппокампа in vitro. Однако остается неясным, каким образом тета-осцилляции синхронизируются между левым и правым гиппокампами. Для исследования этого вопроса был использован препарат интактных гиппокампов, соединенных вентральными гиппокампальными комиссурами in vitro, полученных от ювенильных и взрослых крыс или мышей. Локальные полевые потенциалы и спайковая активность нейронов регистрировались с помощью внеклеточных электродов из слоя пирамидных клеток и stratum radiatum СА1 области левого и правого гиппокампа. Было обнаружено, что активность нейронной сети в левом и правом гиппокампе организована в тета-осцилляции, которые модулируют спайковую активность СА1 нейронов. Как спайковая активность СА1 нейронов, так и полевые тета-осцилляции демонстрировали высокий уровень двусторонней синхронизации в левом и правом гиппокампах. После хирургического рассечения вентральной комиссуры тета-осцилляции сохранялись с обеих сторон, но их двусторонняя синхронизация полностью устранялась. Таким образом, тета-осцилляции синхронизированы в левом и правом гиппокампах in vitro, и билатеральная синхронизация тета-осцилляций in vitro обеспечивается межгиппокампальными комиссуральными связями.

Об авторах

И. Халилов

Институт нейробиологии Средиземноморья АМН Франции,
Университет Экс-Марселя; Казанский (Приволжский) федеральный университет

Email: roustem.khazipov@inserm.fr
Франция, Марсель; Россия, Казань

А. Гайнутдинов

Институт нейробиологии Средиземноморья АМН Франции,
Университет Экс-Марселя

Email: roustem.khazipov@inserm.fr
Франция, Марсель

Р. Хазипов

Институт нейробиологии Средиземноморья АМН Франции,
Университет Экс-Марселя; Казанский (Приволжский) федеральный университет

Автор, ответственный за переписку.
Email: roustem.khazipov@inserm.fr
Франция, Марсель; Россия, Казань

Список литературы

  1. Suzuki SS, Smith GK (1987) Spontaneous EEG spikes in the normal hippocampus. I. Behavioral correlates, laminar profiles and bilateral synchrony. Electroencephalogr Clin Neurophysiol 67 (4): 348–359. https://doi.org/10.1016/0013-4694(87)90123-4
  2. Buzsaki G (1989) Two-stage model of memory trace formation: a role for “noisy” brain states. Neuroscience 31 (3): 551–570. https://doi.org/10.1016/0306-4522(89)90423-5
  3. Buzsaki G, Buhl DL, Harris KD, Csicsvari J, Czeh B, Morozov A (2003) Hippocampal network patterns of activity in the mouse. Neuroscience 116 (1): 201–211. https://doi.org/10.1016/S0306-4522(02)00669-3
  4. Buzsaki G (2015) Hippocampal sharp wave-ripple: A cognitive biomarker for episodic memory and planning. Hippocampus 25 (10): 1073–1188. https://doi.org/10.1002/hipo.22488
  5. Carr MF, Karlsson MP, Frank LM (2012) Transient slow gamma synchrony underlies hippocampal memory replay. Neuron 75 (4): 700–713. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2012.06.014
  6. Shinohara Y, Hosoya A, Hirase H (2013) Experience enhances gamma oscillations and interhemispheric asymmetry in the hippocampus. Nat Commun 4: 1652. https://doi.org/10.1038/ncomms2658
  7. Pfeiffer BE, Foster DJ (2015) PLACE CELLS. Autoassociative dynamics in the generation of sequences of hippocampal place cells. Science 349 (6244): 180–183. https://doi.org/10.1126/science.aaa9633
  8. Wang Y, Toprani S, Tang Y, Vrabec T, Durand DM (2014) Mechanism of highly synchronized bilateral hippocampal activity. Exp Neurol 251: 101–111. https://doi.org/10.1016/j.expneurol.2013.11.014
  9. Benito N, Martin-Vazquez G, Makarova J, Makarov VA, Herreras O (2016) The right hippocampus leads the bilateral integration of gamma-parsed lateralized information. Elife 5. https://doi.org/10.7554/eLife.16658
  10. Tanaka M, Wang X, Mikoshiba K, Hirase H, Shinohara Y (2017) Rearing-environment-dependent hippocampal local field potential differences in wild-type and inositol trisphosphate receptor type 2 knockout mice. J Physiol 595 (20): 6557–6568. https://doi.org/10.1113/JP274573
  11. Valeeva G, Nasretdinov A, Rychkova V, Khazipov R (2019) Bilateral Synchronization of Hippocampal Early Sharp Waves in Neonatal Rats. Front Cell Neurosci 13: 29. https://doi.org/10.3389/fncel.2019.00029
  12. Khazipov R, Holmes GL (2003) Synchronization of kainate-induced epileptic activity via GABAergic inhibition in the superfused rat hippocampus in vivo. J Neurosci 23 (12): 5337–5341. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.23-12-05337.2003
  13. Buzsaki G (2002) Theta Oscillations in the hippocampus. Neuron 33: 325–340. https://doi.org/10.1016/s0896-6273(02)00586-x
  14. Buzsaki G, Moser EI. (2013) Memory, navigation and theta rhythm in the hippocampal-entorhinal system. Nat Neurosci 16 (2): 130–138. https://doi.org/10.1038/nn.3304
  15. Colgin LL (2013) Mechanisms and functions of theta rhythms. Annu Rev Neurosci 36: 295–312. https://doi.org/10.1146/annurev-neuro-062012-170330
  16. Hasselmo ME (2005) What is the function of hippocampal theta rhythm?–Linking behavioral data to phasic properties of field potential and unit recording data. Hippocampus 15 (7): 936–949. https://doi.org/10.1002/hipo.20116
  17. Mizuseki K, Sirota A, Pastalkova E, Buzsaki G (2009) Theta oscillations provide temporal windows for local circuit computation in the entorhinal-hippocampal loop. Neuron 64 (2): 267–80. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2009.08.037
  18. Shinohara Y, Hosoya A, Yahagi K, Ferecsko AS, Yaguchi K, Sik A, Itakura M, Takahashi M, Hirase H (2012) Hippocampal CA3 and CA2 have distinct bilateral innervation patterns to CA1 in rodents. Eur J Neurosci 35 (5): 702–710. https://doi.org/10.1111/j.1460-9568.2012.07993.x
  19. Fernandez-Ruiz A, Oliva A, Nagy GA, Maurer AP, Berenyi A, Buzsaki G (2017) Entorhinal-CA3 Dual-Input Control of Spike Timing in the Hippocampus by Theta-Gamma Coupling. Neuron 93: 1213–1226. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2017.02.017
  20. Buzsaki G, Eidelberg E (1982) Convergence of associational and commissural pathways on CA1 pyramidal cells of the rat hippocampus. Brain Res 237 (2): 283–295. https://doi.org/10.1016/0006-8993(82)90442-5
  21. Goutagny R, Jackson J, Williams S (2009) Self-generated theta oscillations in the hippocampus. Nat Neurosci 12 (12): 1491–1493. https://doi.org/10.1038/nn.2440
  22. Ducharme G, Lowe GC, Goutagny R, Williams S (2012) Early Alterations in Hippocampal Circuitry and Theta Rhythm Generation in a Mouse Model of Prenatal Infection: Implications for Schizophrenia. Plos One 7 (1):8. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0029754
  23. Jackson J, Amilhon B, Goutagny R, Bott JB, Manseau F, Kortleven C, Bressler SL, Williams S (2014) Reversal of theta rhythm flow through intact hippocampal circuits. Nat Neurosci 17 (10): 1362–1370. https://doi.org/10.1038/nn.3803
  24. Amilhon B, Huh CYL, Manseau F, Ducharme G, Nichol H, Adamantidis A, Williams S (2015) Parvalbumin Interneurons of Hippocampus Tune Population Activity at Theta Frequency. Neuron 86 (5): 1277–1289. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2015.05.027
  25. Khalilov I, Dzhala V, Medina I, Leinekugel X, Melyan Z, Lamsa K, Khazipov R, Ben-Ari Y (1999) Maturation of kainate-induced epileptiform activities in interconnected intact neonatal limbic structures in vitro. Eur J Neurosci 11 (10): 3468–3480. https://doi.org/10.1046/j.1460-9568.1999.00768.x
  26. Khalilov I, Esclapez M, Medina I, Aggoun D, Lamsa K, Leinekugle X, Khazipov R, BenAri Y (1997) A novel in vitro preparation: the intact hippocampal formation. Neuron 19 (4): 743–749. https://doi.org/10.1016/s0896-6273(00)80956-3
  27. Khazipov R, Desfreres L, Khalilov I, Ben-Ari Y (1999) Three-independent-compartment chamber to study in vitro commissural synapses. J Neurophysiol 81 (2): 921–924. https://doi.org/10.1152/jn.1999.81.2.921
  28. Leinekugel X, Khalilov I, Ben-Ari Y, Khazipov R (1998) Giant depolarizing potentials: the septal pole of the hippocampus paces the activity of the developing intact septohippocampal complex in vitro. J Neurosci 18 (16): 6349–6357. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.18-16-06349.1998
  29. Khalilov I, Holmes GL, Ben Ari Y (2003) In vitro formation of a secondary epileptogenic mirror focus by interhippocampal propagation of seizures. Nat Neurosci 6 (10): 1079–1085. https://doi.org/10.1038/nn1125
  30. Khalilov I, Le Van QM, Gozlan H, Ben Ari Y (2005) Epileptogenic Actions of GABA and Fast Oscillations in the Developing Hippocampus. Neuron 48 (5): 787–796. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2005.09.026
  31. Nardou R, Ben-Ari Y, Khalilov I (2009) Bumetanide, an NKCC1 antagonist, does not prevent formation of epileptogenic focus but blocks epileptic focus seizures in immature rat hippocampus. J Neurophysiol 101 (6): 2878–2888. https://doi.org/10.1152/jn.90761.2008
  32. Ylinen A, Soltesz I, Bragin A, Penttonen M, Sik A, Buzsaki G (1995) Intracellular correlates of hippocampal theta rhythm in identified pyramidal cells, granule cells, and basket cells. Hippocampus 5 (1): 78–90. https://doi.org/10.1002/hipo.450050110
  33. Buzsaki G, Czopf J, Kondakor I, Kellenyi L (1986) Laminar distribution of hippocampal rhythmic slow activity (RSA) in the behaving rat: current-source density analysis, effects of urethane and atropine. Brain Res 365 (1): 125–137. https://doi.org/10.1016/0006-8993(86)90729-8
  34. Kamondi A, Acsady L, Wang XJ, Buzsaki G (1998) Theta oscillations in somata and dendrites of hippocampal pyramidal cells in vivo: activity-dependent phase-precession of action potentials. Hippocampus 8 (3): 244–261. https://doi.org/10.1002/(SICI)1098-1063(1998)8:3<244::AID-HIPO7>3.0.CO;2-J

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2.

Скачать (418KB)
Метаданные
3.

Скачать (540KB)
Метаданные
4.

Скачать (513KB)
Метаданные

© И. Халилов, А. Гайнутдинов, Р. Хазипов, 2023

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».