The concept of evolutional embryonization/desembryonization of ontogeneses

Full Text

ВВЕДЕНИЕ

Эмбрионизация (=эмбрионализация) онтогенеза — эволюционный переход к развитию организма внутри яйцевых или иных эмбриональных оболочек — и обратный процесс, дезэмбрионизация — преждевременный (в сравнении с предковыми группами) выход организма из таковых оболочек — сыграли важную роль в филогенезе многих групп живых организмов. Как и многое другое в естествознании, идея о том, что личинки некоторых животных (особенно насекомых Holometabola) представляют собой зародышей, преждевременно вышедших из яиц, уходит корнями в работы Аристотеля. В его трактате “О возникновении животных” (IV в. до н. э.) помимо обильных рассуждений о “совершенных” и “несовершенных” зачатках животных, есть и прямое утверждение о том, что насекомые: ““…как бы преждевременно рождают яйца, как если бы червь [гусеница насекомых] был мягким, еще растущим яйцом” (Аристотель, 1940, с. 148). Спустя 2000 лет к этой идее, в том числе применительно к другим группам животных, обращаются многие видные зоологи, например, Вильям Гарвей (Harveus, 1651, 1653), Ян Сваммердам (Swammerdam, 1669[1758]), Рудольф Лейкарт (Leuckart, 1851), Пьер ван Бенеден (van Beneden, 1858), И.И. Мечников (Мечников, 1866, 1953), Джон Леббок (Lubbock, 1890), Томпсон Лавне (Lowne, 1890) и др. В XX в. наиболее яркими выразителями представлений об эмбрионизации/дезэмбрионизации онтогенеза насекомых были Антонио Берлезе (Berlese, 1913), И.И. Ёжиков (1929, 1953) и А.А. Захваткин (1953а, 1953б). При этом общая эволюционная концепция, анализирующая явления эмбрионизации и дезэмбрионизации, разрабатывалась преимущественно русскоязычными эмбриологами, эволюционистами и теоретиками биологии на протяжении XX в. (Ёжиков, 1929; Шмальгаузен, 1938, 1982; Северцов, 1939; Захваткин, 1953а, 1953б, 1975; Иванова-Казас, 1975, 1977, 1978а, 1978б, 1979, 1981, 1995; Хохряков, 1981; Поливанова, 1979, 1982; Тихомирова, 1991; Notov, 2018 и др.). В зарубежной литературе эта концепция остается по сей день относительно малоизвестной, что лишь отчасти можно объяснить историческими и политическими причинами, например, существенной изоляцией русскоязычных ученых во времена СССР, отсутствием англоязычных переводов статей и книг многих авторов из советских научных школ, а также катастрофически низким финансированием большинства этих школ и издаваемых ими научных журналов.

Однако немаловажный вклад в указанное положение дел привносят также и причины, лежащие полностью в научной плоскости. Первая их этих причин — это чрезмерное смещение интересов многих современных зарубежных и отечественных биологов из области классической биологии в область молекулярно-биохимических исследований и соответствующее доминирование в научной и учебной литературе попыток объяснять эволюцию организмов исключительно процессами, происходящими на субклеточном уровне. Особенно показательно в этом смысле недавнее шеститомное англоязычное издание под редакцией Андреаса Ваннингера “Evolutionary Developmental Biology of Invertebrates” (2015), в котором, вопреки названию, отсутствуют именно эволюционный и даже сравнительно-эмбриологический подходы. Этот объемный научный трактат представляет собой де-факто сборник компилятивных статей разных авторов (суммарно более 80 сотрудников) по онтогенезу отдельных групп и видов животных, не объединенных какими-либо общими эволюционными идеями и подходами. При этом статьи этого сборника переполнены подробными сведениями о том, как те или иные отдельные гены или группы генов кодируют развитие отдельных признаков единичных, изученных в этом отношении видов той или иной группы животных. Своего “крещендо” этот авангардный подход к делу достигает в пятом томе упомянутого издания, где вся эмбриология и анализ онтогенеза насекомых, крупнейшей группы живых организмов (более 1 000 000 видов), по которым за несколько столетий были опубликованы десятки тысяч детальных эмбриологических и онтогенетических исследований по тысячам видов из всех отрядов и подотрядов, сведены фактически к обсуждению особенностей экспрессии генов у Drosophila melanogaster Meigen, 1830. Выгодно отличается от этого издания русскоязычная шеститомная монография “Сравнительная эмбриология беспозвоночных животных” (Иванова-Казас, 1975, 1977, 1978а, 1978б, 1979, 1981), содержащая в себе огромный массив данных, опубликованных в XIX–XX вв. по эмбриологии (и, отчасти, постэмбриональному развитию), и проанализированных О.М. Ивановой-Казас именно в рамках сравнительно-эволюционного подхода. Поскольку сами по себе фактические данные по онтогенезам организмов имеют неустаревающую научную ценность, а новых работ по классической эмбриологии животных в конце XX — начале XXI в. появлялось сравнительно мало, то и указанная многотомная монография во многом сохраняет свое энциклопедическое значение для современной биологии.

Вторая сугубо научная причина заключается в том, что разнообразные идеи, касающиеся эмбрионизации/дезэмбрионизации, как сформулированные в виде обобщенных теоретических положений, так и высказанные по отношению к отдельным частным примерам эволюции онтогенеза той или иной группы организмов, не были до сих пор подвергнуты общей систематизации и унификации, что существенно затрудняет восприятие этих идей даже современными русскоязычными биологами, не говоря уже о зарубежных коллегах.

В настоящей работе я делаю попытку хотя бы отчасти устранить последнюю из упомянутых причин при очевидной невозможности как-либо купировать остальные.

Кроме того, тема эмбрионизации/дезэмбрионизации теснейшим образом связана с некоторыми другими общими вопросами эволюции онтогенезов и репродуктивных систем, которые рассматривались мною ранее (Гаврилов-Зимин, 2022, 2023; Gavrilov-Zimin, 2022, 2023). В цитируемых статьях я лишь мельком коснулся явлений эмбрионизации/дезэмбрионизации, полагая подробнее рассмотреть эту тему, ее связь с общей теорией живорождения и происхождением онтогенезов многоклеточных организмов в отдельной публикации.

По мере работы над настоящей статьей предсказуемо выяснилось, что многие термины, применявшиеся и применяемые по сей день в области эволюционной эмбриологии, использовались и используются разными авторами в разных смыслах. Особенно это касается понятий, описывающих не только эмбриологические, но и различные иные эволюционные изменения в онтогенезе разнообразных групп организмов. В этой связи представляется целесообразным предварить дальнейшее обсуждение кратким словарем, с четким указанием того, как те или иные термины понимаются в настоящей работе.

ТЕРМИНОЛОГИЯ

Гетерохрония (heterochrony [англ. здесь и далее]) — эволюционное изменение времени появления отдельных органов и целых стадий развития в ходе онтогенеза. Автором термина традиционно считается Эрнст Геккель, хотя его учитель Рудольф Вирхов употреблял этот же термин в несколько ином смысле (Hopwood, 2005). В работах последующих авторов фигурировали различные интерпретации гетерохронии (см. детальный обзор у Киселева, 2023). Обсуждающиеся в настоящей статье термины “эмбрионизация” и “дезэмбрионизация”, на мой взгляд, пересекаются с понятием “гетерохрония” лишь частично, поскольку подразумевают прежде всего структурные изменения стадий онтогенеза, а не просто временной сдвиг в развитии.

Гиперживорождение (hyperviviparity) — одновременное развитие нескольких живородящих поколений внутри исходного материнского организма. Этот термин часто используется в литературе по плоским червям (Plathelminthes) — см. Cable, Harris, 2002. Поскольку в научной литературе по другим группам организмов предлагалось множество иных терминов, образованных от основы “viviparity” и живорождение само по себе демонстрирует вариации в зависимости от способа питания зародыша (плацентарное ж., внутриполостное ж., аденотрофное ж., яйцеживорождение и др.), то для явления “вложенности” поколений было бы удобнее использовать иной термин, например, телескопическая эмбрионизация (см. ниже). Кроме того, телескопическая эмбрионизация известна и у растений, в отношении которых употребление термина “живорождение” нецелесообразно (см. подробнее Гаврилов-Зимин, 2022; Gavrilov-Zimin, 2022).

Дезэмбрионизация (desembryonization) — преждевременное, по сравнению с предковыми и/или сестринскими таксонами, завершение эмбрионального этапа развития организма. Этот термин, по-видимому, был впервые употреблен Захваткиным (1953), хотя нельзя исключать и более ранее употребление слова менее известными авторами. При этом сама суть дезэмбрионизации была понятна естествоиспытателям еще несколько веков назад. Так, например, смысл этого процесса на примере насекомых был сформулирован Томпсоном Лавне (Lowne, 1890), а в более туманных выражениях описан еще Аристотелем (1940) и Уильямом Гарвеем (Harvey, 1651, 1653), проводивших (хотя и ошибочно) аналогию между куколками насекомых Holometabola и “совершенными” яйцами других животных.

Живорождение (viviparity) — способ отрождения потомства многоклеточных животных, при котором развитие зародыша (а иногда и ранних личиночных стадий) проходит внутри тела матери и сопровождается получением от нее питательных веществ (см. подробнее Гаврилов-Зимин, 2022; Gavrilov-Zimin, 2022).

Криптометаболия (cryptometabolie) — полная эмбрионизация, прохождение всех недоразвитых (личиночных) стадий развития внутри яйцевых и/или эмбриональных оболочек и/или внутренних полостей тела материнского организма. В результате криптометаболии во внешнюю среду выходит организм, не имеющий принципиальных структурных отличий от взрослого, но характеризующийся меньшими размерами тела. Термин был исходно предложен И.И. Ёжиковым (Ёжиков, 1939; Jeschikov, 1936).

Личинка (larva) — предимагинальная стадия онтогенеза многоклеточных животных, отличающаяся от взрослого организма отсутствием тех или иных органов или систем органов. Эти имагинальные органы могут присутствовать у личинки в виде более или менее заметных рудиментов (зачатков), еще не имеющих функционального значения. Кроме того, личинка обычно обладает характерными для нее органами, отсутствующими у имаго. Преобразование личинки во взрослый организм происходит в результате метаморфоза. У ряда групп организмов, характеризующихся криптометаболией, личиночная стадия, а соответственно и метаморфоз отсутствуют либо исходно, либо в результате вторичного удлинения и усложнения эмбрионального развития. В эволюции живых систем личинка впервые появляется одновременно с появлением первых многоклеточных животных и соответствует так называемой синзооспоре — нераспавшейся группе зооспор при половом размножении (Захваткин, 1949; Гаврилов-Зимин, 2023; Gavrilov-Zimin, 2023).

Метаморфоз (metamorphosis) — совокупность структурных-функциональных изменений организма, сопровождающихся появлением новых органов и утратой старых, при переходе от личиночных стадий онтогенеза к имагинальной. У некоторых групп организмов такие изменения протекают постепенно, и в этом случае говорят об эволютивном метаморфозе. Если же, наоборот, изменения происходят очень быстро, то метаморфоз называют катастрофическим (Иванова-Казас, 1975). В энтомологической литературе вместо этих названий обычно употребляются термины “неполный” и “полный” метаморфоз. У животных, утративших в результате полной эмбрионизации (криптометаболии) личиночную стадию, метаморфоз отсутствует. Заимствование зоологического термина “метаморфоз” в ботанике растений-эмбриофитов (см., например, Терёхин, 2000) представляется неудачным, поскольку жизненные циклы всех высших растений изначально и необратимо лишены личиночной стадии.

Мозаичная эмбрионизация (mosaic embryonization) — одновременное присутствие в половой системе самки эмбрионов, формирующихся по типу живорождения и яиц, развитие которых произойдет лишь после откладки во внешнюю среду. Это явление известно у тлей (Aphidinea) (см. подробнее: Попова, 1967). Термин предлагается мною здесь впервые.

Неотения (neoteny) — переход организма к половому размножению на личиночных стадиях развития или шире, на стадиях, предшествующих взрослой (в сравнении с известным полным онтогенезом того же самого вида организмов или родственных видов, родов и т. д.). Термин был введен в научный оборот Кольманном (Kollmann, 1884) при описании размножения личинок саламандр, но в дальнейшем стал широко применяться в литературе по разным группам животных и растений. В связи с тем, что в цитируемой статье Кольманна (как и в последующих его работах) отсутствует четкое определение неотении, правомочными оказываются различные последующие трактовки. Так, в сравнительной морфологии рецентных и особенно вымерших организмов при использовании термина неотения обычно упускается из виду репродуктивный аспект, что приводит к девальвации термина, полному или частичному смешению его с другими понятиями, обозначающими различные варианты гетерохроний (например, педоморфоз, реювинация и др.) (см., например, Киселев, 2023; McNamara, 1986). Если же трактовать неотению исключительно как способность к половому размножению на “инфантильных” стадиях развития, то указанная выше проблема устраняется сама собой.

Педогенез (paedogenesis) — переход организма к партеногенетическому размножению на личиночных стадиях развития. Термин предложен К. Бэром (1866) для описания репродуктивной биологии галлиц (Diptera: Cecidomyiidae).

Педоморфоз (paedomorphosis) — сохранение личиночных (ювенильных) признаков у взрослого организма, один из вариантов гетерохронии. Термин был предложен Гарстангом (Garstang, 1922, p. 97) и впоследствии часто ошибочно смешивался с педогенезом и неотенией.

Прогенез (progenesis) — младший синоним неотении. Введен в научный оборот в статье французского зоолога Альфреда Жиара, который приводил в качестве одного из примеров прогенеза размножение личинок аксолотля (Giard, 1887), т. е. того же самого организма, для которого была ранее описана неотения (см. выше). Термин часто используется без внятного указания отличий от неотении (см. обсуждение этой проблемы у Ивановой-Казас, 1997, с. 1245).

Телескопическая эмбрионизация (telescopic embryonization) — одновременное развитие нескольких (двух и более) эмбрионизированных дочерних поколений организмов внутри тела исходного материнского организма. Это явление встречается у некоторых видов вольвоксов (Volvox spp.), некоторых печеночных мхов (Marchantiophyta), большинства семенных растений (Spermatophyta), некоторых моногеней (Monogenea), дигеней (Digenea), камптозоидов (Kamptozoa), огнетелок (Pyrosomida) (Иванова-Казас, 1978), тлей (Aphidinea) и, возможно, еще некоторых групп организмов. Термин предлагается мною здесь впервые, хотя понятие “телескопическая вложенность поколений” (“telescopic generations”) широко употребляется в литературе по тлям (см., например, Moran, 1992). В литературе по плоским червям употребляется гораздо менее удачный термин “гиперживорождение” (“hyperviviparity”) — см. выше.

Эмбрион (embryo) — начальная стадия развития эмбрионально-многоклеточных организмов от первого деления зиготы (или партеногенетической яйцеклетки) до начала самостоятельной жизни (выход из оболочки зиготы (яйца) или отделение от материнского организма) (подробнее см. Гаврилов-Зимин, 2023; Gavrilov-Zimin, 2023).

Эмбриоид (embryoid) — аналог (в ряде случае также гомолог) эмбриона, начальная стадия развития эмбрионально-многоклеточных организмов при бесполом моноцитном размножении от первых делений исходной клетки (споры или спороподобной клетки) до начала самостоятельной жизни (подробнее см. Гаврилов-Зимин, 2023; Gavrilov-Zimin, 2023).

Эмбрионизация (embryonization) — прохождение всех или отдельных стадий развития организма под защитой яйцевых или иных эмбриональных оболочек. Термин был предложен Захваткиным (1949). В случае полной эмбрионизации (криптометаболии) из яйца или организма матери выходит организм, отличающийся от взрослого лишь уменьшенным размером и незначительным недоразвитием отдельных органов, которые, однако, по своему строению уже не имеют принципиальных отличий от органов взрослой особи. При неполной эмбрионизации под защитой яйцевых оболочек оказываются лишь начальные стадии онтогенеза, которые вели свободный образ жизни у предковой, по отношению к рассматриваемому таксону, группе. Шмальгаузен (1938) предлагал сходный по смыслу и звучанию термин “эмбрионализация”.

Яйцеживорождение (ovoviviparity) — способ отрождения потомства при котором развитие зародыша полностью или частично проходит внутри тела матери, но не сопровождается получением от материнского организма питательных веществ, а осуществляется за счет имеющихся в яйце запасов желтка (см. подробнее: Гаврилов-Зимин, 2022; Gavrilov-Zimin, 2022).

АРХАИЧНЫЕ ЭМБРИОГЕНЕЗЫ

Эмбрион в эволюции живых систем впервые появляется как способ формирования многоклеточного тела у сложно устроенных организмов. Недавно мною (Гаврилов-Зимин, 2023; Gavrilov-Zimin, 2023) было предложено называть такие организмы “эмбриогенно-многоклеточными”, в противовес более простым “протонемным” и “сифоносептальным” многоклеточным существам, не имеющим эмбриональной стадии в своем онтогенезе.

По-видимому, самый архаичный вариант конструкции эмбриона среди современных организмов сохраняется у харовых водорослей (Charophyceae). Их зигота (или ооспора) претерпевает два мейотических деления внутри своей оболочки, в результате чего образуется четырехъядерная клетка. Одно из дочерних гаплоидных ядер отделяется перегородкой, претерпевает еще одно деление и дает начало клеткам корня и стебля. Оставшаяся трехъядерная клетка функционирует как депозитарий питательных веществ (Голлербах, 1977). Таким образом, стадия эмбриона у харовых водорослей оказывается представлена всего лишь несколькими клетками, а затем оболочка зиготы разрывается и происходит постэмбриональный рост корня и стебля.

Несколько более сложные дисковидные и полушаровидные эмбрионы и эмбриоиды известны также у некоторых бурых (Phaeophyceae) и красных (Rhodophyta) водорослей (см. подробнее, Гаврилов-Зимин, 2023; Gavrilov-Zimin, 2023). Кроме того, у многих красных водорослей, отличающихся уникальным жизненным циклом, спорофитная фаза начинается с формирования так называемого гонимобласта — совокупности многоклеточных нитей, формирующихся из оплодотворенного карпогона (аналог зиготы), сливающегося с питающими клетками материнского растения (гаметофита) (Виноградова, 1977). Клубок нитей гонимобласта, вместе с окружающими его покровными клетками формирует цистокарп — крайне своеобразный отдаленный аналог плода семенных растений.

Среди зеленых водорослей (Chlorophyta s.l.) период эмбрионального развития присутствует в онтогенезе оогамных видов знаменитого рода Volvox Linnaeus, 1758, s.l., детально изученного в этом отношении (Захваткин, 1949; Десницкий, 2018). Мейоз, палинтомическое дробление оплодотворенной яйцеклетки и формирование дочернего многоклеточного организма у таких видов происходят внутри оболочки зиготы. При бесполом размножении дочерний вольвокс не только начальные этапы своего онтогенеза проходит внутри оболочки материнской клетки, но и в дальнейшем, покидая оболочку этой клетки, оказывается (по не вполне понятным эволюционным причинам) не в наружной среде, а во внутренней полости материнского организма, где осуществляется дальнейшее развитие и рост молодого вольвокса. Сообщается (https://studies-in-botany.blogspot.com/2014/04/brief-knowledge-about-volvox.html) что у некоторых видов вольвоксов (например, Volvox carteri Stein, 1873 и V. africanus West, 1910) внутри исходной материнской бластулы может содержаться до четырех вложенных дочерних бластул (рис. 1). Таким образом, развитие бесполого поколения вольвоксов происходит одновременно по типу педогенеза, телескопической эмбрионизации и криптометаболии и, вероятно, представляет собой самый архаичный вариант таких способов развития среди всех современных многоклеточных организмов. Перефразируя известную и не вполне верную с биологической точки зрения метафору американского писателя Дж. Апдайка (J. Updike) о том, что “вольвокс изобрел смерть”, можно сказать, что вольвокс “изобрел” криптометаболию и вложенность поколений.

Рис. 1. Разнообразие вариантов эмбрионизации онтогенеза.

В эволюции филогенетической линии, приведшей к появлению животных, первым эмбрионом можно считать аналогичную вольвоксам гипотетическую “синзооспору” Захваткина, различные производные которой в виде бластулоподобных личинок сохраняются и поныне в онтогенезе губок (Porifera) и ряда других первичноводных животных (Захваткин, 1949; Иванова-Казас, 1995) — см. подробнее ниже.

Независимое появление эмбриональной стадии в онтогенезе разных, филогенетически и экологически далеких друг от друга групп водорослей, а также у предков животных отчетливо свидетельствует о том, что эмбрионизация исходно не была адаптацией к неким условиям жизни, но представляла собой всего лишь один из трех возможных способов построения многоклеточного тела. Такую эмбрионизацию имеет смысл обозначить, как первичную, противопоставляя ее вторичной эмбрионизации, возникающей на более поздних этапах эволюции многоклеточных и связанную со смещением некогда свободноживущих стадий онтогенеза под эмбриональные оболочки (рис. 1). Обратный процесс, дезэмбрионизация, ни в каких известных случаях не приводит к полному отказу от эмбрионального способа развития и возврату к архаичным протонемному или сифоносептальному способам формирования многоклеточного тела. Рассмотрим теперь пути эволюции эмбриональной стадии развития в онтогенезе высших растений и животных.

ОБЩИЕ ТЕНДЕНЦИИ ЭМБРИОНИЗАЦИИ/ ДЕЗЭМБРИОНИЗАЦИИ У ВЫСШИХ РАСТЕНИЙ (EMBRYOPHYTA)

Общеизвестно, что в онтогенезе высших растений в той или иной форме сохраняются (за редкими исключениями — см. ниже) два принципиально разных поколения (или две фазы развития): гаплоидное (гаметофит) и диплоидное (спорофит), которые демонстрируют независимые пути эмбрионизации/дезэмбрионизации. Общее название высших растений — эмбриофиты (Embryophyta) отражает то обстоятельство, что развитие их спорофитного поколения всегда начинается с эмбриональной стадии, даже если таковая представлена всего лишь несколькими клетками, как например у вторично упрощенных паразитических растений (Терёхин, 1977, 2000). В эволюции гаметофитов аналогичной стадией можно считать эмбриоид — продукт палинтомического/синтомического дробления споры. Однако во многих (возможно, в большинстве) случаев в онтогенезе гаметофитов высших споровых растений (Bryomorphae, Lycopodiophyta и Pteridophyta) не наблюдается даже первичной эмбрионизации, и достижение многоклеточности достигается протонемным способом (рис. 2), т. е. путем последовательного деления и роста клеток с образованием однорядной нити — протонемы (Тимонин, Филин, 2009; Гаврилов-Зимин, 2023; Nayar, Kaur, 1971; Nehira, 1983; Gavrilov-Zimin, 2023). С другой стороны, у ряда родов мохообразных, папоротникообразных и многих плауновидных споры претерпевают палинтомическое/синтомическое дробление внутри своей оболочки, зачастую находясь еще внутри спорангиев. Так, у мохообразных (Bryomorphae) эти споры дают начало многоклеточному эмбриоиду, из которого затем вырастает более или менее крупный гаметофит (см. обзор Nehira, 1983). У плауновидных (Lycopodiophyta) гаметофиты представлены микроскопическими организмами, в большинстве случаев образующимися в результате палинтомического или синтомического дробления споры, а у селагинелловых (Selaginellopsida) и полушниковых (Isoetopsida) гаметофиты и вовсе остаются внутри оболочки споры (Филин, 1978; Тимонин, Филин, 2009). У папоротникообразных (Pteridophyta) палинтомическое/синтомическое деление споры присуще разноспоровым, тогда как равноспоровые папоротники демонстрируют протонемный характер развития гаметофита (Тимонин, Филин, 2009; Nayar, Kaur, 1971). В целом, развитие и усугубление разноспоровости (появление макроспор и микроспор) — это основной путь эмбрионизации, наблюдающейся у высших растений (см. подробнее у Хохрякова, 1981). При этом стоит отметить, что в случае развития эмбриоидных гаметофитов мохообразных наблюдается исключительно первичная эмбрионизация, затрагивающая лишь начальные этапы развития гаплоидного поколения, тогда как у гаметофитов плауновидных и папоротникообразных растений помимо первичной эмбрионизации возникает также и вторичная, связанная с миниатюризацией и крайним упрощением некогда полноценно развитого гаплоидного организма.

Рис. 2. Протонемный способ формирования многоклеточного тела у гаметофитов разных видов печеночных мхов (по: Абрамов, Абрамова, 1978, с изменениями).

Среди печеночных мхов (Marchantiophyta) встречаются также редчайшие в растительном мире примеры полной эмбрионизации (криптометаболии) спорофита (рис. 3), при которой последний представляет собой крошечный спорангий, скрытый в тканях гаметофита или же несколько более крупный организм, развивающийся до момента вскрытия своей спороносной коробочки внутри специального полого выроста стебля гаметофита (калиптра, целокаул, эпигоний, перигиний, “марсупий”) (Потёмкин, Софронова, 2009). У некоторых родов печеночников (например, Sphaerocarpos Micheli ex Boehmer, 1760, Riccia Linnaeus, 1753) спорангий вообще не вскрывается, а его стенка просто резорбируется и споры попадают в полость эпигония (защитной оболочки, формируемой клетками гаметофита), который затем разрушается при общем отмирании гаметофита (Тимонин, Филин, 2009).

Рис. 3. Криптометаболия спорофита у печеночника Pellia epiphylla (Linnaeus, 1753). к — колпачок калиптры, н — ножка спорангия, c — споры, ст — стенка спорангия, э — элатеры (по: Мейер, 1982, с изменениями).

К сожалению, правильное понимание процессов эмбрионизации у высших растений затрудняется отсутствием однозначной реконструкции жизненного цикла их предковых форм. На эту тему в ботанической литературе существуют две конкурирующие гипотезы: гомологическая и интеркаляционная, каждая из которых имеет свои слабые места и противоречия с рядом хорошо изученных фактов (Тимонин, Филин, 2009; Taylor et al., 2005). Если исходить из гомологической гипотезы, то предки высших растений имели изоморфный цикл с похожими друг на друга гаметофитами и спорофитами. В этом случае миниатюрные спорофиты ряда печеночных мхов придется признать результатом далеко зашедшей вторичной эмбрионизации. Если же опираться на интеркаляционную гипотезу и принять в качестве исходного для высших растений гаплонтный жизненный цикл харовых водорослей, то маленькие, слабо развитые спорофиты печеночников следует считать наиболее архаичными вариантами спорофитного поколения. Случаи полной вторичной утраты спорофитного поколения известны у некоторых папоротников семейств Grammitidiaceae, Hymenophyllaceae, Vittariaceae, гаметофиты которых воспроизводятся путем вегетативного размножения (Farrar, 1990; Ebihara et al., 2008).

Примеры полностью эмбрионизированных спорофитов печеночных мхов и гаметофитов плауновидных наглядно демонстрируют, что эмбрионизация сама по себе вовсе не приводит к эволюционному успеху, как это зачастую бездоказательно постулируется в литературе (Хохряков (1981, с. 27): “…эмбрионизация является одним из универсальных признаков, обеспечивающих большие преимущества в борьбе за существование”). Так, отдел плауновидные (Lycopodiophyta) насчитывает в современной флоре всего лишь около 1 300 видов (Christenhusz, Byng, 2016), тогда как листостебельные мхи (Bryophyta s.s.) с их хорошо развитыми гаметофитами и минимально эмбрионизированными спорофитами представлены не менее 12 000 видами (https://www.catalogueoflife.org/data/taxon/9THX2). Столь же наглядные цифры возникают при сравнении папоротникообразных (Pteridophyta) — около 10 500 видов, с голосеменными (Gymnospermae) — около 1 100 видов (Christenhusz, Byng, 2016). Между тем гаметофиты голосеменных, как хорошо известно, полностью эмбрионизированы и сокрыты под оболочкой мегаспоры, тогда как гаметофиты папоротников в большинстве случаев представлены хоть и небольшими, но самостоятельно живущими растениями. Огромное разнообразие покрытосеменных (Magnoliopsida), многократно превышающее таковое во всех остальных растительных таксонах, очевидно связано не с гаметофитной или спорофитной эмбрионизацией, а с комплексом иных апоморфных признаков, в частности с появлением цветка и плода, коэволюцией с животнымиопылителями и другими особенностями.

В целом, развитие “семянности”, формирование дополнительных покровных оболочек развивающегося зародыша, увеличение эндосперма и перисперма целесообразно рассматривать как структурные аспекты эмбрионизации, не приводящие сами по себе к существенному пространственно-временному смещению ранее свободных стадий онтогенеза под эти оболочки. Ни в каких группах растений, кроме мохообразных, эмбрионизация спорофитного поколения не идет дальше начальных этапов онтогенеза и наоборот, большинство видов покрытосеменных производит большое количество мелких семян с крошечными (в сравнении со взрослым растением) зародышами. Максимально известных размеров достигают семена (и плоды) некоторых пальм (Arecaceae), особенно сейшельской Lodoicea maldivica (Gmelin, 1807) и кокосовой Cocos nucifera Linnaeus, 1753, но и у них собственно зародыши остаются очень мелкими, а основной объем семени занят эндоспермом (рис. 4).

Рис. 4. Строение плода кокосовой пальмы (Coccos nucifera Linnaeus, 1753).

Раннее прорастание семян на ветвях материнского растения, как это имеет место у так называемых живородящих растений из семейств Avicenniaceae, Arecaceae, Cymodoceaceae, Myrsinaceae, Pellicieraceae, Plumbaginaceae, Rhizophoraceae, образующих экологические сообщества мангровых зарослей, на мой взгляд, не представляет собой какого-то особого примера эмбрионизации, поскольку в этих случаях речь вовсе не идет об удлинении/усложнении эмбриогенеза. О неудачности применения термина “живорождение” по отношению к растениям см.: Гаврилов-Зимин (2022), Gavrilov-Zimin (2022).

В качестве примеров эволюционного перехода от внутренней к наружной эмбрионизации можно привести случаи так называемого доразвития зародыша внутри семян, опавших с материнского растения (рис. 5). Такие примеры известны, как среди голосеменных, так и покрытосеменных (Грушвицкий, 1961; Бутузова, 1999; Tamura, Mizumoto, 1972). У некоторых видов, например, Anemone flaccida Schmidt, 1868, такое “доразвитие” достигает максимального диапазона, поскольку на момент опадания семена содержат зиготу еще до начала дробления, а дальнейшее развитие зародыша происходит уже полностью независимо от материнского растения за счет питательных веществ эндосперма (Tamura, Mizumoto, 1972).

Рис. 5. Попарное сравнение семян различных цветковых растений в момент опадания с материнского растения (каждый левый рисунок в паре) и накануне прорастания (правый рисунок в каждой паре). По: Грушвицкому, 1961, с изменениями.

Говоря о вторичной дезэмбрионизации у растений обычно указывают на “редуцированные зародыши” ряда паразитических и некоторых водных покрытосемянных растений (рис. 6). У таких зародышей могут отсутствовать отдельные эмбриональные органы, а в некоторых случаях весь зародыш состоит всего лишь из нескольких недифференцированных клеток (Терёхин, 1977, 1997, 2000).

Рис. 6. Строение зрелых семян с дезэмбрионизированными зародышами, окруженными крупными клетками эндосперма, у некоторых паразитных растений из семейств Gentianaceae и Triuridaceae (по: Терехин, 1977, с изменениями).

Возможно, специфически растительным проявлением вторичной дезэмбрионизации стоит считать наличие функционирующих хлоропластов у ряда видов цветковых растений, называемых хлорэмбриофитами, поскольку в этих случаях зародыш хотя бы частично может осуществлять самостоятельное питание. Обзор эмбриологии таких растений см. у Жуковой (1979, 1997). Примечательно, что наличие фотосинтезирующего зародыша можно рассматривать как таксономический и филогенетический признаки, так как этими признаками характеризуются обычно целые рода, подсемейства и семейства; при этом хлорэмбриофиты не обнаружены среди представителей большинства архаичных семейств покрытосеменных (Жукова, 1997).

ОСНОВНЫЕ ПРИМЕРЫ ЭМБРИОНИЗАЦИИ/ ДЕЗЭМБРИОНИЗАЦИИ У ЖИВОТНЫХ

Явления эмбрионизации и дезэмбрионизации у животных несопоставимо более разнообразны и сложны, нежели у растительных организмов. Анализу этих явлений посвящена обширная литература (цитируемая ниже), подробно пересказывать которую в настоящей статье нет необходимости. Поэтому далее основное внимание будет уделено обсуждению лишь наиболее значительных изменений эмбриональных и постэмбриональных стадий онтогенеза.

Отправной точкой для рассуждений в области эволюционной эмбриологии животных, несомненно, является вопрос об их исходном способе развития. Подробнейшие дискуссии на эту тему могут быть найдены, например, у Ёжикова (1940), Захваткина (1949), Ивановой-Казас (1975, 1995), Малахова с соавт. (2019). К настоящему времени доминирующей в литературе и хорошо подтвержденной многочисленными фактами представляется гипотеза о первичности индивидуального развития с метаморфозом. При таком развитии взрослому организму предшествует сильно отличающаяся от него личиночная стадия. Наиболее архаичным вариантом такой стадии считается синзооспора — нераспавшийся на отдельные клетки (споры) продукт палинтомического деления зиготы (Захваткин, 1949). Синзооспора не способна к самостоятельному питанию и играет роль расселительной стадии (рис. 7).

Рис. 7. Размножение с помощью примитивных личиночных стадий (синзооспор) у гипотетического предка животных (по: Гаврилов-Зимин, 2023).

В рецентной фауне такие личинки — производные синзооспоры сохраняются, в частности, у губок (Porifera) и, в зависимости от деталей своего дальнейшего развития, носят названия бластулы, паренхимулы, дисферулы, плакулы и т. п. После кратковременного периода свободного плавания личинки оседают на грунт (или иную поверхность), где претерпевают первичный метаморфоз, сопровождающийся перемещением клеточных пластов и их дифференциацией (Захваткин, 1949; Иванова-Казас, 1975; Ересковский, 2005). Единственное известное исключение составляют представители рода Tetilla Schmidt, 1868 (Demospongiae: Spirophorida), развитие которых проходит без метаморфоза, и стадия свободноплавающей личинки отсутствует; в результате дробления зиготы образуется плотная морула, которая после несложного морфогенеза дает начало новой губке (Ересковский, 2005; Watanabe, 1978). Если исходить из того, что исходный онтогенез губок, как и вообще всех животных, протекал с метаморфозом, то прямое развитие Tetilla spp. приходится рассматривать в качестве примера вторичной полной эмбрионизации (криптометаболии), наиболее простой и архаичной среди всех Metazoa. Во всех остальных известных случаях эмбрионизация у губок носит первичный характер, т. е. представляет собой всего лишь способ построения многоклеточного тела (по типу синзооспоры) из зиготы.

У стрекающих кишечнополостных (Cnidaria) разнообразие онтогенезов существенно превышает таковое у губок (Захваткин, 1949; Иванова-Казас, 1975; Piraino et al., 2004). В типичном случае дробление зиготы у книдарий приводит к формированию свободноплавающей бластулоподобной или гаструлоподобной личинки, которую называют планулой. После кратковременного плавания (от нескольких часов до нескольких дней) планула прикрепляется к подходящей подводной поверхности и претерпевает метаморфоз. В результате метаморфоза формируется прикрепленный организм — полип. От тела полипа путем полицитного почкования отделяются медузы, представляющие собой следующую (конечную), обоеполую стадию жизненного цикла. От этой общей схемы существуют многочисленные отклонения, связанные с утратой или существенным изменением, как эмбриональных, так и последующих стадий. Так, у некоторых видов Anthozoa личинки обладают хорошо выраженным бластопором, окруженным ресничками, и способны к самостоятельному питанию одноклеточными организмами. Известные примеры вторичной эмбрионизации онтогенеза книдарий связаны с тем, что не только процессы дробления, но и гаструляция, а также разные этапы органогенеза у многих видов происходят внутри тела материнского организма (в гонофоре или сходных структурах), и выходящий во внешнюю среду организм оказывается почти полностью сформированным полипом (Захваткин, 1949; Иванова-Казас, 1975; Piraino et al., 2004). У пресноводных гидр умеренного климата, например у Hydra oligactis Pallas, 1766, развивающийся ооцит прорывает эктодерму матери, но остается прикрепленным к ее телу; после наружного оплодотворения происходит полное дробление зиготы с образованием целобластулы, а затем гаструлы, которая выделяет хитиноидную оболочку (эмбриотеку) и в таком виде зимует. Весной из эмбриотеки выходит почти полностью сформированная молодая гидра (Brien, 1965).

Чрезвычайно своеобразный пример полной эмбрионизации (по типу облигатного живорождения) известен у паразитических наркомедуз рода Cunina Eschscholtz, 1829, подробно изученных еще И.И. Мечниковым (Мечников, 1955а; Иванова-Казас, 1975; Metschnikoff, 1886; Lucas, Reed, 2009). Эмбрион этих медуз развивается внутри крупной амебоидной клетки, называемой фороцитом (рис. 8). Фороцит выполняет защитную и транспортную функции, обеспечивая зародышу оптимальные условия для питания.

Рис. 8. Эмбрионы медузы Cunina octonaria McCrady, 1859 внутри амебоидных клеток-фороцитов (по: Мечников, 1955а; Metschnikoff, 1886).

В небольшой по численности видов группе гребневиков (Ctenophora) эмбриональное развитие в большинстве случаев проходит во внешней (по отношению к материнскому организму) водной среде и заканчивается выходом из яйца так называемой цидиппоидной личинки, способной к питанию и принципиально не отличающейся от взрослого гребневика; лишь у некоторых видов наблюдается метаморфоз, имеющий, вероятно, вторичный характер (Иванова-Казас, 1975; Edgar et al., 2022). У ряда ползающих и сидячих видов отмечено внутреннее оплодотворение с последующей эмбрионизацией по типу (яйце)живорождения (Иванова-Казас, 1975; Glynn et al., 2019).

Частично эмбрионизировано (по типу облигатного живорождения) развитие дициемид (Dicyemida) и ортонектид (Orthonectida), находящихся на предельно упрощенном (вследствие паразитизма) уровне организации, возможном для многоклеточных организмов. Подробнее о размножении и онтогенезе этих групп с отсылками к специализированной литературе см.: Гаврилов-Зимин (2023), Gavrilov-Zimin (2023).

Для бескишечных турбеллярий (Xenacoelomorpha) характерно внутреннее оплодотворение, после которого яйца через рот или через разрыв стенки тела выводятся наружу. Из яйца выходит непитающаяся свободноплавающая личинка, дальнейшее развитие которой изучено недостаточно (Apelt, 1969; Nakano et al., 2013; Achatz et al., 2013). У нескольких видов предполагается внутренняя эмбрионизация по типу яйцеживорождения (Apelt, 1969).

Большого разнообразия и сложности достигают примеры эмбрионизации среди плоских червей (Plathelmintes s.s.) (Иванова-Казас, 1975; Martín-Durán, Egger, 2012). Парафилетическая группа Archoorophora, к которой относятся монофилетические таксоны Catenulida, Macrostomorpha и Polycladida, характеризуется обычным для животных накоплением желтка в ооците и формированием крупной яйцеклетки. После внутреннего оплодотворения происходит откладка яиц во внешнюю среду. У большинства видов развитие полностью эмбрионизировано и протекает без личиночных стадий. Однако у некоторых представителей Polycladida имеет место вторичная дезэмбрионизация, в результате которой из яйца выходит так называемая мюллеровская личинка (рис. 9), ведущая планктонный образ жизни. Последующее развитие такой личинки протекает без резкого метаморфоза, сопровождаясь постепенным ростом и трансформацией личиночных органов в имагинальные (Иванова-Казас, 1975).

Рис. 9. Мюллеровские личинки различных видов поликладид (Polycladida) (Müller, 1850; Lang, 1884).

У остальных плоских червей, объединяемых в группу Neoophora, наблюдается крайне редкое среди животных явление экзолецитальности. Вместо накопления желтка внутри оогаметы, он накапливается в специальных желточных клетках, окружающих яйцеклетку и служащих для питания развивающегося зародыша. Такой способ питания эмбриона напоминает развитие за счет эндосперма (перисперма) у семенных растений. В половых путях самок Neoophora формируется яйцевая капсула, состоящая из одной или нескольких мелких яйцеклеток и множества желточных клеток (рис. 10).

Рис. 10. Развитие зародыша Monocelis fusca Örsted, 1843 внутри яйцевой капсулы (а–г) — последовательные стадии развития). бл — бластула, бл.к — бластопоральная клетка, гл — глотка, д.о — дополнительная клетка оболочки, ж — желточная клетка, ж. эп — желточный эпителий, к — капсула, р.к — ресничная клетка, э.о — эмбриональная оболочка (по: Иванова-Казас, 1975; Giesa, 1966).

Оплодотворение происходит внутри яйцевой капсулы, когда она еще находится в теле материнского организма. Затем яйцевая капсула откладывается во внешнюю среду (Иванова-Казас, 1975; Martín-Durán, Egger, 2012). Развитие зародыша в ряде случаев (в отряде Tricladida) сопровождается появлением провизорных органов (“кишки”, “глотки” и др.), позволяющих эффективнее заглатывать окружающие желточные клетки. У Bothrioplana Braun, 1881 (монотипный отряд Bothrioplanida) отмечено редчайшее явление диоогонии, при котором продукты дробления двух разных яйцеклеток смешиваются и формируют единый зародыш (Reisinger, 1939). Из яйцевой капсулы свободноживущих червей Neoophora во внешнюю среду выходит организм, подобный взрослому червю. Таким образом, онтогенез этих червей Neoophora представляется результатом полной эмбрионизации по типу экзолецитальной яйцекладности.

Существенно сложнее протекает развитие паразитических плоских червей (Neodermata), которое хорошо изучено и многократно описано в научной и учебной литературе. Их самки при половом размножении также откладывают во внешнюю среду (в протоки тела организма-хозяина) яйцевую капсулу, содержащую яйцеклетки и желточные клетки. Однако у многих видов желточные клетки в значительной степени утрачивают свое питательное значение или вовсе дегенерируют. В большинстве случаев из яйцевой капсулы в водной среде выходит непитающаяся свободноплавающая личинка (онкомирацидий, корацидий или мирацидий). У моногеней (Monogenoidea) личинка-онкомирацидий обычно сразу попадает в тело окончательного хозяина, где претерпевает метаморфоз и становится взрослым червем. У цестод (Cestoda) и трематод (Trematoda) в жизненном цикле, как правило, присутствуют промежуточные хозяева, в теле которых личинка проходит еще несколько, существенно отличающихся друг от друга, стадий развития. Финальный метаморфоз осуществляется в окончательном хозяине. Таким образом, развитие Neodermata демонстрирует существенную вторичную дезэмбрионизацию по сравнению с предковой к ним группой свободноживущих червей-турбеллярий. Исключения из этой общей картины составляют примеры педогенеза, известные у некоторых паразитических червей и связанные с телескопической эмбрионизацией (=hyperviviparity), а также более простые случаи живорождения и яйцеживорождения. Так, у моногеней из рода Gyrodactylus von Nordmann, 1832 в теле материнского организма развивается один зародыш, внутри которого на более ранних этапах дробления находится зародыш второго поколения, а внутри него — третьего (Cable, Harris, 2002). Ряд видов других родов моногеней и трематод демонстрируют эмбрионизацию по типу полного или неполного яйцеживорождения (Tinsley, 1983). Кроме того, у многих цестод и трематод личиночные стадии способны к партеногенетическому размножению, при котором имеет место эмбрионизация по типу внутриполостного живорождения (Иванова-Казас, 1975).

Подавляющее большинство видов моллюсков (Mollusca) характеризуются развитием яйца во внешней среде, выходом из этого яйца свободноплавающей лецитотрофной или планктотрофной личинки (трохофора, превелигер, велигер, глохидий, перикалимма и др.) и последующим более или менее существенным метаморфозом во взрослое животное. Однако из этого общего правила существуют многочисленные исключения, связанные, главным образом, с эмбрионизацией личиночных стадий под оболочками отложенного яйца и/или яйцевого кокона, гораздо реже — с переходом к живорождению/яйцеживорождению. Полная эмбрионизация характерна для головоногих (Cephalopoda) и многих брюхоногих моллюсков (Gastropoda), особенно перешедших к жизни в пресных водоемах и на суше (Иванова-Казас, 1977; Tompa, 1979; Köhler et al., 2004). С другой стороны, чрезвычайной степени дэзмбрионизации достигает онтогенез у брюхоногих моллюсков из рода Patella Linnaeus, 1758 (рис. 11); их личинка выходит из отложенного яйца на стадии бластулы (Иванова-Казас, 1977; Patten, 1886) подобно тому, как это происходит в архаичных вариантах онтогенеза губок и кишечнополостных (см. выше).

Рис. 11. Последовательные стадии развития бластулоподобной (а) и гаструлоподобной (б–г) личинки моллюска Patella sp. (по: Иванова-Казас, 1977; Patten, 1886).

Яйца камптозоидов (Kamptozoa или Entoprocta) обычно откладываются в полость материнского атриума, т. е. фактически во внешнюю среду. Из яйца выходит свободноживущая питающаяся личинка трохофорного типа. После периода свободной жизни личинка прикрепляется к субстрату и претерпевает метаморфоз (Nielsen, 1971). У нескольких видов отмечена частичная эмбрионизация онтогенеза по типу плацентарного живорождения — развитие эмбриона проходит полностью внутри материнского яйцевода; при этом внутри развивающегося зародыша начинается полицитное почкование эмбриоида следующего поколения. Из половых путей матери, путем разрыва стенки тела выходит свободноплавающая личинка трохофорного типа. После нескольких дней плавания из этой личинки путем разрыва тела выходит ювенильный организм следующего (полового) поколения, который становится взрослым без метаморфоза, формирует половые органы, но кроме того содержит в себе эмбриоиды следующего поколения, сформировавшиеся еще до полового созревания (Nielsen, 1966). Таким образом, у некоторых камптозой имеют место примеры телескопической эмбрионизации, уже отмечавшиеся выше для других групп организмов.

Среди щупальцевых (Lophororata или Tentaculata) у большинства форонид (Phoronida) и беззамковых плеченогих (Brachiopoda: Ecardines) преобладает откладка яиц во внешнюю среду. Из яйца выходит свободноплавающая гаструлоподобная, а в некоторых случаях даже бластулоподобная личинка, которая постепенно развивается в более сложную питающуюся личинку. После прикрепления такой личинки к поверхности грунта она претерпевает более или менее существенный метаморфоз и становится взрослым сидячим животным. Считается, что у Ecardines онтогенез частично эмбрионизирован, поскольку выходящая из яйца личинка во многом напоминает взрослый организм, и метаморфоз носит эволютивный характер. У замковых плеченогих (Brachiopoda: Testicardines) яйца зачастую вынашиваются в мантийной полости или в специальных выводковых сумках. Из яиц выходят непитающиеся личинки, которые покидают мантийную полость матери и некоторое время ведут свободноплавающий образ жизни; затем происходит прикрепление к грунту и метаморфоз (Иванова-Казас, 1977). У мшанок (Bryozoa) широко распространена частичная эмбрионизация по типу живорождения и яйцеживорождения. При этом из яйца выходит лецитотрофная личинка, которая после очень краткого периода (несколько часов) свободного плавания оседает на грунт и претерпевают существенный метаморфоз. У мшанок с менее эмбрионизированным онтогенезом и у яйцекладущих видов из яйца выходит планктотрофная личинка, которая может самостоятельно питаться несколько месяцев (Островский, 2009, 2011).

Онтогенез морских стрелок (Chaetognatha) в значительной степени эмбрионизирован. Из отложенного во внешнюю среду яйца выходит ювенильная стадия, которая довольно сильно отличается от имаго и первые несколько дней не питается. Дальнейший рост и развитие до стадии взрослого животного носят постепенный характер (Иванова-Казас, 1977; Terazaki, Miller, 1982).

Развитие гнатостомулид (Gnathostomulida) и гастротрих (Gastrotricha) полностью эмбрионизировано; из отложенного в воду яйца выходит молодой взрослый червь (Зоология …, 2008).

Для большинства видов немертин (Nemertini) характерно развитие с питающейся личиночной стадией (Иванова-Казас, 1975; Maslakova, 2010). У палеонемертин (Palaeonemertini) гаструлоподобная планктонная личинка отличается от взрослого червя очень мелкими размерами, упрощенной организацией, наличием некоторых сугубо личиночных органов. Для гетеронемертин (Heteronemertini) характерна более специализированная личинка, называемая пиллидием. После некоторого периода плавания и питания такая личинка претерпевает радикальный метаморфоз, в результате которого внутри пиллидия формируется молодой взрослый червь. По окончании метаморфоза червь прорывает оболочки пиллидия, погружается на дно и переходит к ползающему образу жизни. У некоторых видов гетеронемертин известен также особый “дезоровский” тип онтогенеза, при котором происходит полная эмбрионизация личиночной стадии внутри оболочек отложенного во внешнюю среду яйца (Иванова-Казас, 1975; Maslakova, 2010). Среди гоплонемертин (Hoplonemertini) преобладает развитие с непитающейся (лецитотрофной) личиночной стадией, а также встречаются единичные примеры эмбрионизации по типу живорождения (Иванова-Казас, 1975; Maslakova, 2010).

Развитие скалидофорных червей (Scalidophora), объединяющих приапулид (Priapulida), киноринх (Kinorhyncha) и лорицифер (Loricefera), обычно происходит вне материнского организма. Из отложенного яйца выходит питающаяся личинка, дальнейший рост которой сопровождается линьками; линяют также и взрослые особи (Адрианов, Малахов, 1994, 1996; Kristensen, 2002). Почти полная эмбрионизация онтогенеза по типу живорождения известна у приапулиды Meiopriapulus fijiensis Morse, 1981 (Higgins, Storch, 1991). У некоторых видов лорицифер личинки способны к педогенезу с развитием личинок следующего поколения под экзувием материнской личинки (Kristensen, 2002).

Онтогенез нематод (Nematoda) в типичном случае включает стадию отложенного яйца, несколько личиночных стадий (обычно 4 линьки) и, внешне сходный с ними, взрослый организм. У ряда видов имеет место частичная эмбрионизация онтогенеза под оболочками отложенного яйца; в этих случаях одна или две первых линьки проходят внутри яйца (Малахов, 1986). Эмбрионизация по типу живорождения известна у некоторых свободноживущих и паразитических видов (Ostrovsky et al., 2016).

Жизненный цикл волосатиков (Nematomorpha) полностью связан с паразитизмом: из отложенного во внешнюю среду яйца выходит свободноплавающая непитающаяся личинка, которая существенно отличается по морфологии от взрослого червя. Такая личинка, в случае длительного голодания во внешней среде или в теле неподходящего хозяина, может инцистироваться. Метаморфоз с превращением во взрослого червя происходит в теле окончательного хозяина (Hanelt et al., 2005). Примеров вторичной эмбрионизации онтогенеза у волосатиков нет.

Развитие коловраток (Rotatoria) полностью эмбрионизировано — личиночные стадии отсутствуют и из отложенного яйца выходит взрослый организм. У нескольких видов эмбрионизация осуществляется по типу живорождения (Иванова-Казас, 1975; Ostrovsky et al., 2016). У родственных коловраткам скребней (Acanthocephala), напротив, в онтогенезе присутствуют несколько личиночных стадий, развитие и метаморфоз которых проходят внутри тела промежуточного и окончательного хозяев. При этом личинки первого возраста проходят полное эмбриональное развитие внутри оболочки яйца, когда последнее еще находится в полости тела материнского организма (Иванова-Казас, 1975; Зоология ..., 2008). Если исходить из современных представлений о происхождении скребней от неких коловраток из группы Bdelloida (см., например, Зоология ..., 2008), то приходится признать, что онтогенез скребней подвергся частичной дезэмбрионизации с высвобождением нескольких личиночных стадий из-под яйцевых оболочек.

Небольшая (около 160 видов) группа червеобразных морских организмов сипункулид (Sipuncula) демонстрирует четыре разных варианта развития: 1) из отложенного яйца выходит лецитотрофная личинка-трохофора, которая после метаморфоза становится ювенильным червем; 2) предыдущий вариант усложняется тем, что трохофора превращается во вторую личиночную стадию — лецитотрофную пелагосферу; 3) вторая личиночная стадия (пелагосфера) становится питающейся стадией — наиболее распространенный вариант онтогенеза; 4) развитие полностью эмбрионизировано и из отложенного яйца выходит ювенильный червь (Иванова-Казас, 1977; Rice, 1976).

Столь же небольшая по числу видов группа эхиурид (Echiura), предположительно родственная кольчатым червям, относительно однообразна по особенностям онтогенеза. Из отложенного во внешнюю среду яйца выходит планктотрофная (редко — лецитотрофная) личинка-трохофора, которая проходит постепенный (эволютивный) метаморфоз и становится взрослым червем (Иванова-Казас, 1977).

Многощетинковые кольчатые черви (Polychaeta) за редкими исключениями характеризуются развитием яйца во внешней среде, последующим выходом лецитотрофной или планктотрофной свободноплавающей личинки (трохофоры), которая проходит несколько стадий развития и, с более или менее существенным метаморфозом, превращается во взрослого червя. Примеры эмбрионизации развития по типу живорождения или внутри оболочек отложенного яйца среди полихет единичны. Напротив, у всех малощетинковых червей (Oligochaeta) развитие полностью эмбрионизировано и проходит под защитой оболочек яйца и/или яйцевого кокона (Иванова-Казас, 1977; Зоология ..., 2008).

У погонофор (Pogonophora) яйца откладываются во внешнюю среду. Из яйца выходит свободноплавающая лецитотрофная личинка трохофорного типа. После оседания на грунт личинка претерпевает метаморфоз и превращается в ювенильную особь (Малахов, Галкин, 1998).

Развитие онихофор (Onychophora) полностью эмбрионизировано и в большинстве изученных случаев проходит либо по типу яйцеживорождения, либо по типу плацентарного живорождения. У немногих яйцекладущих видов полная эмбрионизация осуществляется внутри плотных яйцевых оболочек (Mayer et al., 2015; Treffkorn et al., 2019).

У тихоходок (Tardigrada) онтогенез полностью эмбрионизирован под оболочками яйца, откладываемого во внешнюю среду. Из яйца выходит ювенильное животное лишь незначительно отличающееся от имаго (Иванова-Казас, 1979).

Яйца морских пауков (Pantopoda) развиваются во внешней среде, будучи прикрепленными к специальным конечностям самцов. Из яйца в большинстве случаев выходит личинка — протонимфон, которая либо свободно плавает, либо паразитирует на гидроидных полипах; в обоих случаях личинка многократно линяет и постепенно превращается во взрослый организм. У некоторых видов стадия протонимфона эмбрионизирована под яйцевыми оболочками (Bain, 2003).

Полностью вымершие трилобиты (Trilobita), судя по палеонтологическим находкам, откладывали яйца во внешнюю среду и имели, как минимум, несколько свободноплавающих личиночных стадий (Laibl, 2017). Произошедшие от трилобитов мечехвосты (Xiphosura), представленные в современной фауне лишь несколькими видами, развиваются с частичной эмбрионизацией. Яйца откладываются во внешнюю среду. Эктодерма зародыша очень рано начинает выделять кутикулу, и ко времени закладки конечностей происходит первая линька. При этом яйцевая оболочка (хорион) лопается и сбрасывается, а объем зародыша увеличивается в 8 раз, и дальнейшее его развитие происходит под оболочкой первой кутикулы. Затем происходят вторая и третья линьки и только после этого личинка выходит наружу и начинает самостоятельную жизнь. Первая личиночная стадия оказывается непитающейся (лецитотрофной) из-за недоразвития кишечника и только после четвертой линьки приобретает недостающие структуры внутреннего и внешнего строения, становится похожей на взрослый организм и начинает питание. Затем происходит еще несколько линек пока животное не достигнет половозрелого состояния (Иванова-Казас, 1979; Kingsley, 1892; Botton et al., 2010; Haug, Rötzer, 2018).

Подавляющее большинство паукообразных (Arachnida) откладывают яйца во внешнюю среду, обеспечивая им ту или иную защиту (коконы, выводковые мешки, подземные выводковые камеры и т. п.). При этом начальные стадии онтогенеза эмбрионизированы, о чем свидетельствуют одна-две эмбриональных линьки. Первые одна-две собственно личиночные стадии не питаются и остаются под защитой кокона или иного укрытия. После выхода из укрытия и нескольких последующих линек личинка постепенно достигает взрослого состояния. Для скорпионов (Scorpiones) характерна частичная эмбрионизация по типу яйцеживорождения или плацентарного живорождения. Единичные случаи яйцеживорождения известны также и у клещей (Acari). У последних онтогенез нередко бывает вторично усложнен появлением различных покоящихся личиночных стадий (Иванова-Казас, 1979).

Ракообразные (Crustacea) демонстрируют большое разнообразие онтогенезов. Типичным для них вариантом можно считать развитие яиц во внешней среде (реже в специальных выводковых сумках) и выходом из яйца сводноплавающей питающейся (реже — лецитотрофной) личинки — науплиуса. Метаморфоз носит более или менее эволютивный характер и сопровождается многочисленными линьками с последовательным образованием сегментов и их конечностей (рис. 12). При частичной эмбрионизации развития из богатых желтком яиц выходят более сложные личиночные стадии (зоэа, филлосома, манка и др.) У некоторых групп наблюдается полная эмбрионизация онтогенеза (криптометаболия), в результате которой из яйца выходит животное вполне подобное имаго, за исключением лишь размеров тела и мелких деталей строения. Существенные отклонения от обычного хода онтогенеза наблюдаются также у паразитических ракообразных (Иванова-Казас, 1979; Зоология …, 2008). Примеры эмбрионизации по типу (яйце)живорождения встречаются крайне редко (Klapow, 1970).

Рис. 12. Постэмбриональное развитие (от науплиуса до имаго) рака Penaeus sp. (Иванова-Казас, 1979; Anderson, 1973).

Развитие многоножек (Myriapoda) всегда происходит во внешней (по отношению к организму матери) среде. Начальные этапы онтогенеза эмбрионизированы. Личинки первого, а иногда и второго возрастов обычно неподвижны и не питаются. У Diplopoda и Pauropoda имеют место эмбриональные линьки и после разрыва яйцевой оболочки (хориона) зародыш продолжает развитие под плотной кутикулярной оболочкой, подобно тому, как это происходит у мечехвостов (см. выше). Эту стадию развития у многоножек нередко называют “куколкой” или “пупоидом” (рис. 13) по аналогии с куколкой насекомых, хотя онтогенетическое и эволюционное происхождение этих стадий различно. Последующие, собственно личиночные стадии многоножек подвижны и отличаются от имаго меньшим числом конечностей и рядом других признаков (Мечников, 1955б; Иванова-Казас, 1981; Зоология …, 2008; Metschnikoff, 1874; Tiegs, 1940, 1947).

Рис. 13. “Пупоидная” стадия (слева) и первая подвижная личинка (справа) в онтогенезе многоножки Pauropus silvaticus Tiegs, 1943 (по: Tiegs, 1947).

Примерам эмбрионизации/дэзэмбрионизации у насекомых (Insecta s.s. или Hexapoda) посвящена обширная литература. Наиболее фундаментальным анализом эмбрионизации, связанной с живорождением и яйцеживорождением, остается по сей день монография Гарольда Хагана (Hagan, 1951). Краткий обзор более современных работ можно найти в моей недавней статье по теоретическим аспектам изучения живородящих организмов (Гаврилов-Зимин, 2022). Эмбрионизация онтогенеза насекомых под оболочками отложенного яйца обычно рассматривалась в литературе как явление иного порядка нежели живорождение и исторически послужила отправной точкой для развития концепции эмбрионизации как таковой (см. Введение). Примечательно, что главный идеолог общей концепции эмбрионизации/дезэмбрионизации организмов — А.А. Захваткин, отрицал популярную в литературе идею о дезэмбрионизированности личинок насекомых с “полным” (катастрофическим) метаморфозом (Holometabola) и считал, что они соответствуют по уровню развития ранним личиночным стадиям подёнок (Ephemeroptera), тогда как в онтогенезе насекомых с “неполным” (эволютивным) метаморфозом, наоборот, произошла эмбрионизация таких стадий, и их личинки гомологичны поздним “нимфальным” стадиям в онтогенезе Ephemeroptera (Захваткин, 1953а, 1953б). Более подробный исторический обзор теорий возникновения онтогенеза насекомых можно найти, например, в статье Erezyilmaz (2006). К сожалению, А.А. Захваткин в этой статье не упомянут, а его идея приписываетcя Хеслоп-Харрисону (Heslop-Harrison, 1958).

Поскольку первичная свободноплавающая личинка в онтогенезе насекомых (как и других сухопутных животных) полностью эмбрионизирована, отсутствует и первичный метаморфоз такой личинки во взрослый организм. Вместо этого, в нескольких филогенетических линиях насекомых имеет место вторично усложненный метаморфоз, характеризующийся наличием 1–3 покоящихся предимагинальных стадий (куколок); такое развитие характерно для трипсов (Thysanoptera), алейродид (Aleyrodinea), самцов кокцид (Coccinea) и большой группы отрядов, объединяемых в таксон Holometabola. В каждом из этих случаев метаморфоз протекает со своей существенной спецификой (Клюге, 2020). В остальных группах насекомых постэмбриональное развитие носит эволютивный характер, сопровождается выходом из яйца личинки, относительно похожей на имаго, и постепенным нарастанием этого сходства с каждой последующей линькой. Рассмотрим теперь более внимательно основные тенденции в эволюции онтогенеза разных отрядов насекомых.

Среди первичнобескрылых насекомых примеров эмбрионизации, связанной с живорождением или яйцеживорождением, пока не известно, и во всех изученных случаях самки этих насекомых откладывают яйца во внешнюю среду (Гаврилов-Зимин, 2022; Gavrilov-Zimin, 2022). Число личиночных стадий сильно варьирует от 2–3 до 15 (редко больше) у разных изученных видов. Как минимум, у некоторых ногохвосток (Collembola), двухвосток (Diplura) и трехвосток (Triplura) наблюдаются эмбриональные линьки. Первая кутикула выделяется на стадии бластодермы, а затем под ней образуется еще один или больше кутикулярных слоев (Иванова-Казас, 1981; Поливанова, 1982; Philiptschenko, 1912; Smith, 1961; Larink, 1972). В результате, после разрыва хориона первая постэмбриональная стадия увеличивается в размерах, но оказывается неподвижной и непитающейся, заключенной в кутикулярную капсулу (рис. 14), подобно тому, как это имеет место у некоторых групп многоножек (см. выше). Эмбриональные линьки известны также и у некоторых крылатых насекомых (Pterigota) — прямокрылых (Orthoptera), некоторых тараканов (Pandictyoptera), палочников (Spectra), пухоедов и вшей (Parasita), бабочек (Lepidoptera) (Поливанова, 1982; Клюге, 2020). Самый архаичный онтогенез среди крылатых насекомых демонстрируют поденки (Ephemeroptera), у которых число личиночных возрастов может достигать 30 и варьировать индивидуально. У стрекоз (Odonata) бывает 10–20 личиночных возрастов, у веснянок (Plecoptera) — 10–22, у верблюдок (Rhaphidioptera) — 10–15 (редко больше). В остальных отрядах число личиночных стадий более или менее стабилизировано и обычно не превышает десяти (Клюге, 2020). Наименьшее количество личиночных возрастов (1–2) известно у некоторых кокцид (Gavrilov-Zimin, 2021), некоторых паразитических перепончатокрылых (Hymenoptera), паразитических двукрылых (Diptera) и блох (Aphaniptera) (Клюге, 2020). По крайней мере, в ряде случаев (например, у кокцид), такое уменьшение связано не с дополнительной эмбрионизацией, но с педогенезом или неотенией, при которых утрачиваются конечные стадии онтогенеза и развитие заканчивается размножающейся личинкой.

Рис. 14. Первая неподвижная личиночная стадия двухвостки Evalljapyx facetus Smith, 1959 (слева) и группа таких же стадий Parajapyx isabellae (Grassi, 1886) в подземном укрытии (справа) (по: Smith, 1961).

Первые личиночные стадии крылатых насекомых обычно способны к самостоятельному питанию. Немногие, известные к настоящему времени, исключения отмечены, например, среди клопов (Heteroptera) (Rakitov, 2023). Как и в упомянутых выше случаях с некоторыми многоножками и первичнобескрылыми насекомыми, недоразвитость клопиных личинок, очевидно, связана с тем, что зародыш по неким внутренним “техническим” причинам перестает умещаться внутри хориона и преждевременно выходит из яйцевых оболочек. Кроме того, у всех изученных видов веерокрылых (Strepsiptera) личинки первого возраста (планидии) не питаются и характеризуются недоразвитостью ротовых органов (Клюге, 2020; Fraulob et al., 2015). Поскольку эмбриональное развитие этих личинок связано с живорождением, а онтогенез веерокрылых, в целом, имеет чрезвычайно аберрантный характер, понять эволюционную последовательность эмбрионизаций/дезэмбрионизаций в этой группе в настоящее время затруднительно. Целиком непитающиеся поколения присутствуют в сложном жизненном цикле тлей семейств Phylloxeridae, Pemphigidae и некоторых Lachnidae (Gavrilov-Zimin, 2021). Кроме того, для живородящих поколений тлей характерна телескопическая, а в некоторых случаях также мозаичная эмбрионизация (см. подробнее: Попова, 1967), но эволюционный смысл таких поколений остается по сей день малопонятным.

Крайней степени дезэмбрионизации среди всех насекомых достигают личиночные стадии у некоторых паразитических перепончатокрылых (рис. 15), когда из яйца, отложенного в организм хозяина, выходит “пузыревидная” личинка, полностью лишенная зачатков конечностей и сегментации. За счет того, что кутикула такой личинки очень тонкая, растяжимая и не препятствует росту, в таком онтогенезе сохраняются только две линьки — на куколку и на имаго (Иванова-Казас, 1961, 1981).

Рис. 15. Дэзэмбрионизованные личинки разных видов паразитических перепончатокрылых (по: Захваткин, 1975).

Из приведенного краткого обзора ясно, что эволюция онтогенезов насекомых происходила в разных направлениях и сопровождалась как многократным независимым уменьшением числа личиночных стадий, так и многократным вторичным увеличением этого числа. При этом соответствующие изменения далеко не всегда были связаны с процессами эмбрионизации/дезэмбрионизации, но зависели также от утраты и/или существенной модификации предимагинальных и имагинальных стадий развития.

Эмбриональное развитие иглокожих (Echinodermata) обычно протекает во внешней среде или в выводковых сумках разной конструкции, сообщающихся с внешней средой. В большинстве случаев из яйца выходит свободноплавающая, покрытая жгутиками бластула или гаструла, которая вскоре преобразуется в питающуюся личинку (диплеврула, бипиннария, аурикулярия, эхиноплутеус и др.), морфология которой слегка отличается в разных группах иглокожих. После периода свободного плавания личинка претерпевает существенный метаморфоз и становится взрослым организмом. В более редких случаях из богатых желтком яиц выходят непитающиеся (лецитотрофные) личинки. Еще реже личиночная стадия полностью эмбрионизирована (в отложенном яйце или внутри тела матери при (яйце)живорождении) и развитие взрослого организма проходит без метаморфоза (Иванова-Казас, 1978).

Большинство изученных полухордовых (Hemichordata) характеризуются откладкой яиц во внешнюю среду, выходом из яйца свободноплавающей питающейся личинки (торнарии) и последующим существенным метаморфозом во взрослое животное. Гораздо реже имеют место случаи эмбрионизации, связанные с откладкой богатых желтком яиц, выходом из них значительно более развитых лецитотрофных личинок, которые затем претерпевают упрощенный метаморфоз (Иванова-Казас, 1978; Lowe et al., 2004; Gonzalez et al., 2018).

Бесчерепные (Acrania) демонстрируют, вероятно, наиболее архаичный вариант развития среди всех хордовых. Их мелкие, бедные желтком яйца всегда откладываются во внешнюю среду. Из этих яиц выходит свободноплавающая личинка (нейрула), которая начинает самостоятельно питаться на четвертый день постэмбриональной жизни. После трех месяцев развития и роста личинка опускается на грунт и претерпевает упрощенный метаморфоз (Иванова-Казас, 1978). Среди остальных низших хордовых животных, объединяемых в таксон Tunicata (Оболочники), также преобладает вариант онтогенеза с яйцекладкой, питающейся личинкой и метаморфозом, но имеются и различные отклонения. Так, у асцидий (Ascidiacea) нередко встречаются примеры вынашивания яиц в выводковых сумках и частичная эмбрионизация по типу яйцеживорождения, внутриполостного или плацентарного живорождения. Образующиеся при этом личинки более развиты (в сравнении с нейрулой), не питаются и имеют исключительно расселительное значение. После прикрепления такие личинки претерпевают существенный метаморфоз и становятся взрослыми сидячими животными (Иванова-Казас, 1978; Cloney, 1982). В единичных случаях имеет место криптометаболия и выход из яиц молодого взрослого организма (Иванова-Казас, 1978; Bates, 1995). У огнетелок (Pyrosomida) онтогенез осложнен тем, что первое дочернее поколение (циатозоиды) полностью эмбрионизировано, развивается внутри тела матери (живорождение) и характеризуется крайне упрощенным строением. Циатозооид при этом не становится самостоятельным организмом, но начинает размножаться путем полицитного почкования, образуя так называемый первичный пролиферирующий столон (рис. 16). Этот столон затем неполными перетяжками подразделяется на части, которые дают начало следующему поколению — асцидозооидам, которые остаются соединенными друг с другом и образуют колонию. Эта колония выходит из тела исходного материнского организма и начинает самостоятельное существование. Далее асцидозооиды в свою очередь приступают к почкованию, и колония разрастается (Иванова-Казас, 1978; Kowalevsky, 1875). Полностью эмбрионизировано развитие первого поколения в жизненных циклах бочоночников (Doliolida) и сальп (Salpida); у первых криптометаболия осуществляется под оболочкой отложенного яйца, а у вторых — путем плацентарного живорождения (Иванова-Казас, 1978).

Рис. 16. Последовательные стадии развития пролиферирующего столона внутри зародыша огнетелки Pyrosoma sp. (по: Kowalevsky, 1875).

Развитие первичноводных позвоночных (Vertebrata) происходит в подавляющем большинстве случаев с откладкой яиц во внешнюю среду, выходом из яйца личинки, которая сразу или по прошествии некоторого времени начинает самостоятельно питаться и проделывает эволютивный метаморфоз, растягивающийся на длительный (месяцы и годы) период времени (Бочаров, 1988). Более краткий, но и более резкий метаморфоз происходит у бесхвостых амфибий (Anura). В очень редких случаях у амфибий наблюдается криптометаболия под оболочками отложенного яйца (Бочаров, 1988). Кроме того, у амфибий известны очень интересные примеры разительных внутриродовых отличий по характеру онтогенеза. Так, лягушка с Соломоновых островов Cornufer guentheri (Boulenger, 1884) в своем развитии не проходит стадию головастика, в то время как таксономически и географически ближайшие виды того же рода ((C. guppyi (Boulenger, 1884), C. hedigeri (Boulenger, 1884) и др.) сохраняют эту стадию онтогенеза (Бочаров, 1988). Примеры частичной или полной эмбрионизации по типу (яйце)живорождения среди первичноводных позвоночных также относительно малочислены (Гаврилов-Зимин, 2022; Wourms, 1994; Blackburn, 2015). Напротив, для наземных позвоночных-амниот (Amniota) характерна более или менее полная эмбрионизация онтогенеза под оболочками отложенного яйца (большинство рептилий и птицы) или под эмбриональными оболочками в теле матери (около 20% видов скваматных рептилий + плацентарные млекопитающие). Слабо эмбрионизированными остаются личиночные стадии у однопроходных (Monotremata) и сумчатых (Marsupialia) млекопитающих (Бочаров, 1988; Kardong, 2012).

ВАРИАНТЫ ЭМБРИОНИЗАЦИИ И ИХ ЭВОЛЮЦИОННОЕ ЗНАЧЕНИЕ

Приведенный выше обзор позволяет предложить классификацию различных вариантов эмбрионизации (рис. 1), чего ранее в литературе не предпринималось.

Во-первых, эмбрионизацию можно разделить на первичную и вторичную. Первичная эмбрионизация имеет место при эволюционном переходе с протонемно-многоклеточного на эмбриогенно-многоклеточный уровень организации жизни. Такое событие, по-видимому, произошло один раз в начале эволюции животных (Animalia), один раз в эволюции высших растений (Embryophyta) и многократно в эволюции разных групп водорослей (см. подробнее Гаврилов-Зимин, 2023; Gavrilov-Zimin, 2023). К вторичной эмбрионизации относятся последующие случаи смещения (в сравнении с онтогенезом предков) стадий постэмбрионального развития организмов под яйцевые и/или эмбриональные оболочки. В зависимости от количества стадий онтогенеза, подвергшихся эмбрионизации, ее можно разделить на частичную, затрагивающую лишь часть личиночного развития, или же полную, при которой из яйца или организма матери выходит организм, принципиально не отличающийся от взрослого, но имеющий лишь меньшие размеры. Такой ювенильный организм обладает полным набором имагинальных органов тела и лишен особых личиночных приспособлений. Для полной эмбрионизации Ёжиковым (Ёжиков, 1939; Jeschikov, 1936) был предложен удобный термин “криптометаболия”, намекающий на то, что метаморфоз организмов с таким типом развития скрыт под яйцевыми и/или эмбриональными оболочками. Кроме того, эмбрионизацию можно разделить на наружную, внутреннюю и мозаичную. При наружном варианте развитие дочернего организма происходит во внешней среде под оболочками отложенного яйца, споры или семени. У Animalia таковые оболочки впервые появляются у яйцекладущих губок и в дальнейшем достигают наибольшей сложности у сухопутных животных. У растений наружная эмбрионизация известна в отношении гаметофитов ряда родов мохообразных, папоротникообразных и многих плауновидных, споры которых претерпевают палинтомическое/синтомическое дробление внутри своей оболочки, а также у ряда семенных растений, характеризующихся “доразвитием” зародыша после отделения семени от материнского организма.

Внутренняя эмбрионизация у животных связана с яйцеживорождением или различными вариантами живорождения. Эти явления были мною подробно рассмотрены в специальной статье (Гаврилов-Зимин, 2022; Gavrilov-Zimin, 2023). У растений внутренняя эмбрионизация обусловлена началом развития спорофита внутри тела гаметофита и/или с полной эмбрионизацией гаметофита внутри тела материнского организма (семенные растения).

Для семенных растений, вольвоксов и нескольких групп животных (см. выше) характерна особая телескопическая эмбрионизация, при которой внутри материнского организма развиваются зародыши, уже содержащие в себе зародышей следующего поколения.

Самым редким и удивительным вариантом эмбрионизации можно считать мозаичную эмбрионизацию, известную у некоторых видов тлей (Попова, 1967). Самки этих тлей одновременно содержат в своих овариолах полностью сформированных личинок (живорождение) и готовые к откладке яйца, дальнейшее развитие которых происходит во внешней среде.

Разнообразие вариантов эмбрионизации и конкретных путей ее возникновения у разных групп организмов исключают возможность однозначной трактовки эволюционного смысла этого явления. Так, исходная (первичная) эмбрионизация развития представляла собой не адаптацию к тем или иным условиям жизни, а всего лишь один из способов построения многоклеточного тела (Гаврилов-Зимин, 2023; Gavrilov-Zimin, 2023). Такая первичная эмбрионизация сохраняется в онтогенезе всех современных животных, всех спорофитов и многих гаметофитов высших растений, независимо от конкретных (чрезвычайно разнообразных) условий их жизни. Вторичная внутренняя эмбрионизация по типу живорождения или яйцеживорождения также не связана напрямую с условиями жизни организма, но является результатом комплекса разнообразных причин: возникновение оогамии при отсутствии каких-либо механизмов выведения неподвижной зиготы во внешнюю среду; переходы от наружного оплодотворения к внутреннему в ситуации, когда у организма еще отсутствуют специализированные половые протоки (яйцеводы) с придаточными железами и сперматеками; нарушения в хорошо развитой половой яйцекладной системе — утрата имагинальных половых органов (вследствие педогенеза, неотении, педоморфоза), ларвальный мейоз, изменение места оплодотворения с эктодермальных частей половой системы на внутригонадное (Гаврилов-Зимин, 2022; Gavrilov-Zimin, 2022).

Эволюционное происхождение и значение телескопической эмбрионизации в разных группах, демонстрирующих такой вариант развития, вероятно, сильно различаются, и в рамках настоящей работы сделать соответствующую оценку не представляется возможным. Эта тема нуждается в дополнительных исследованиях, как теоретических, так и лабораторных.

Только вторичная наружная эмбрионизация в большинстве изученных случаев создает впечатление прямого эволюционного ответа таксона на меняющиеся условия среды обитания. В яйце животных или же споре, семени (плоде) растений, развивающихся во внешней среде, более ранний или более поздний выход эмбриона (или эмбриоида) из-под защитных оболочек уже никак не зависит от особенностей строения и функционирования материнского организма. В этой ситуации нетрудно представить себе действие механизма естественного отбора: 1) как и все другие признаки, количество желтка в яйце (питательных веществ в споре, плоде, семени) подвержено индивидуальной и межпопуляционной изменчивости; 2) если самостоятельное питание выходящих из яйцевых (споровых, семенных и пр.) оболочек организмов затруднено или вовсе невозможно, давление отбора действует в направлении увеличения размера яиц (спор, семян, плодов), неизбежного при этом уменьшения их общего количества и более позднего выхода потомства из соответствующих оболочек; 3) если же, наоборот, постэбриональные стадии способны сами обеспечить себе пропитание, то селективное преимущество получают самки, откладывающие большее количество менее богатых желтком яиц, из которых новое поколение выходит на более ранних стадиях онтогенеза. Эти две противоположные тенденции, эмбрионизация vs. дезэмбрионизация, создают гибкий механизм приспособления к условиям среды, и именно этот приспособительный аспект чаще всего обсуждается как в общей, так и частной литературе, посвященной развитию конкретных групп организмов и цитированной выше. При этом, в целом, первичную или вторичную дезэмбрионизованность развития (т. е. развития с личиночными стадиями) можно считать “энергетически более выгодной … и реализующейся во всех случаях, когда для этого предоставляется возможность” (Тихомирова, 1991, с. 138). Этот тезис, вполне согласующийся с многочисленными примерами, приведенными в настоящей статье, прямо противоречит мнениям некоторых других авторов, рассуждавших об эмбрионизации как об общебиологическом явлении. Так, например, Хохряков (1981, с. 27) указывал, что “…эмбрионизация является одним из универсальных признаков, обеспечивающих большие преимущества в борьбе за существование”, не приводя, однако, никаких аргументов для такого утверждения. Похожим образом рассуждал и Захваткин (1953б, с. 375): “…эмбрионизация является ведущей линией, столбовой дорогой прогрессивного развития…”. Здесь следует уточнить, что указанные авторы смешивали различные варианты эмбрионизации, придавая им, в целом, единое эволюционное значение. Например, Захваткин (1953б, с. 375) считал живорождение (без конкретизации) “высшей формой” эмбрионизации, с чем никак нельзя согласиться, поскольку при плацентарном, аденотрофном и внутриполостном живорождении, равно как и при яйцеживорождении, в подавляющем большинстве случаев рождается личинка, которая дальше самостоятельно развивается и проходит метаморфоз. Максимальная же степень эмбрионизации онтогенеза достигается при криптометаболии, которая чаще всего происходит в отложенном яйце и существенно реже внутри тела матери. Нетрудно заметить, что группы организмов, характеризующиеся полной эмбрионизацией (криптометаболией), составляют скорее исключения среди общего многообразия многоклеточных и суммарно объединяют лишь ничтожную часть биоразнообразия: гаметофиты селагинелловых (Selaginellopsida), полушниковых (Isoetopsida) и некоторых разноспоровых папоротников, спорофиты печеночных мхов (Marchantiophyta), большинство свободноживущих плоских червей из группы Archoorophora, гнатостомулиды (Gnathostomulida), гастротрихи (Gastrotricha), коловратки (Rotatoria), малощетинковые кольчатые черви (Oligochaeta), онихофоры (Onychophora), тихоходки (Tardigrada), большинство позвоночных-амниот (Amniota), а также единичные виды/рода из ряда других групп организмов. Логично предположить, что криптометаболия этих групп организмов связана не с обретением каких-то “больших преимуществ в борьбе за существование”, а всего лишь с неспособностью (по разным причинам) адаптировать свои личиночные стадии к новым условиям существования, чаще всего к жизни в сухопутной внешней среде. Например, мелкие личиночные стадии наземных позвоночных вряд ли могли бы конкурировать с насекомыми, которыми переполнены все наземные биотопы (Гаврилов-Зимин, 2022, с. 242; Gavrilov-Zimin, 2022).

С другой стороны, если говорить только о наружной частичной эмбрионизации, охватывающей лишь начальные этапы развития, то такой способ развития действительно присущ подавляющему большинству растений и животных и именно его можно признать “ведущей линией прогрессивного развития”.

По-видимому, эмбрионизация во многих случаях приводит к рекапитуляциям признаков, поскольку спрятанные внутри яйцевых оболочек стадии развития оказываются в постоянных стабильных условиях и таким образом ограждены от прямого действия естественного отбора (Захваткин, 1953б). Это предположение не противоречит базовым принципам современной генетики и биологии развития и вполне может быть принято, несмотря на явную ошибочность “биогенетического закона” Дарвина–Мюллера–Геккеля в целом (см. его критику, например, Северцов, 1939; Løvtrup, 1978 и др.).

СТРУКТУРНЫЕ АСПЕКТЫ ЭМБРИОНИЗАЦИИ

В отличие от разнообразных онтогенетических гетерохроний эмбрионизация представляет собой не просто смещение стадий развития во времени, но значительные структурные изменения в строении как самого зародыша, так и окружающих его оболочек. Первичная эмбрионизация, как уже было отмечено выше, приводит к самому факту возникновения эмбриона (или эмбриоида) путем палинтомического или синтомического дробления яйцеклетки. Вторичная эмбрионизация технически обеспечивается целым комплексом принципиально новых структурных изменений, которые можно объединить в следующие группы.

1. Увеличение количества питательных веществ в яйце или окружающих яйцеклетку структурах при наружной эмбрионизации. Самых значительных объемов в абсолютном выражении такие запасы достигают у некоторых пальм (особенно сейшельской и кокосовой) и у нелетающих птиц. У некоторых животных, например, плоских червей, объединяемых в группу Neoophora, образуются специальные “яйцевые капсулы”, содержащие яйцеклетку и желточные клетки, служащие для питания развивающегося зародыша.
2. Появление дополнительных защитных оболочек яйца, помимо собственной оболочки яйцеклетки. При наружной эмбрионизации у наземных животных и семенных растений такие оболочки достигают столь значительной прочности, что появляется необходимость в специальных приспособлениях для их преодоления. К таковым относятся, например, разного строения “яйцевые крышечки” и “яйцевые зубы” животных, а также проростковые “поры” растений, через которые корень и стебель молодого растения выходят из оболочки плода.
3. Образование дополнительных эмбриональных оболочек, таких как сероза, амнион, аллантоис и др. Функциональное и эволюционное значения этих оболочек остаются во многом дискуссионными (Поливанова, 1962; Иванова-Казас, 1981, 1995; Panfilio, 2008), но их связь с процессами эмбрионизации не вызывает сомнений.
4. Структурные изменения при различных вариантах внутренней эмбрионизации. Такие изменения особенно наглядны при плацентарном и аденотрофном вариантах живорождения. В первом варианте за счет срастания тканей материнского и эмбрионального происхождения зачастую образуются новые анатомические структуры, которые традиционно называют общим термином “плацента”, а во втором варианте внутри половых протоков матери формируются специальные железы, питающие потомство.
5. Формирование выводковых сумок, выводковых камер, марзупиев и сходных структур, обеспечивающих защиту эмбриональным, а в некоторых случаях также и первым постэмбриональным стадиям развития.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Разнообразие проявлений эмбрионизации организмов можно четко разделить на следующие варианты: первичная эмбрионизация, возникающая как результат дробления яйцеклетки, и вторичная эмбрионизация, которая, в свою очередь, разделяется на наружную (под оболочками отложенного яйца, споры, семени или плода) и внутреннюю (живорождение, яйцеживорождение, развитие гаметофита или спорофита на теле материнского растения). Кроме того, эмбрионизация может быть частичной или полной (криптометаболия). В очень редких случаях возникают телескопическая и мозаичная эмбрионизации.

Только вторичная наружная эмбрионизация представляется прямым ответом организма на меняющиеся условия среды обитания и в этом смысле может рассматриваться как адаптивный признак.

Для подавляющего большинства групп животных и растений характерна наружная частичная эмбрионизация, тогда как полная эмбрионизация (как наружная, так и внутренняя) известна лишь для немногих таксонов, суммарно составляющих ничтожную часть от общего видового разнообразия эмбриогенно-многоклеточных организмов.

Вторичная дезэмбрионизация — преждевременное (в сравнении с предковыми группами) завершение эмбриогенеза представляет собой относительно редкое явление, в сравнении с эмбрионизацией, и никогда не приводит к полному отказу от эмбрионального способа развития и возврату к более простым способам формирования многоклеточности.

ФИНАНСИРОВАНИЕ

Статья была подготовлена в рамках бюджетных тем Института истории естествознания и техники им. С.И. Вавилова РАН (№ 0002-2022-0019) и Зоологического института РАН (№122031100272-3).

КОНФЛИКТ ИНТЕРЕСОВ

Автор заявляет об отсутствии конфликта интересов.

СОБЛЮДЕНИЕ ЭТИЧЕСКИХ СТАНДАРТОВ

Все применимые международные, национальные и/или институциональные принципы ухода и использования животных были соблюдены.

About the authors

I. A. Gavrilov-Zimin

Author for correspondence.
Email: coccids@gmail.com
Russian Federation, St. Petersburg; St. Petersburg

References

Supplementary files

Supplementary Files

Action

1. JATS XML

Download

2. Fig. 1. Diversity of variants of embryonic ontogenesis.

Download (84KB)

Indexing metadata

3. Fig. 2. Protonemal method of formation of a multicellular body in gametophytes of different species of liverworts (according to: Abramov, Abramova, 1978, with changes).

Download (23KB)

Indexing metadata

4. Fig. 3. Cryptometabolism of the sporophyte in the liverwort Pellia epiphylla (Linnaeus, 1753). k — calyptra cap, n — sporangium stalk, c — spores, st — sporangium wall, e — elaters (after Meyer, 1982, with changes).

Download (48KB)

Indexing metadata

5. Fig. 4. Structure of the coconut palm fruit (Cocos nucifera Linnaeus, 1753).

Download (11KB)

Indexing metadata

6. Fig. 5. Pairwise comparison of seeds of different flowering plants at the moment of falling from the mother plants (each left figure in a pair) and on the eve of germination (right figure in each pair). After: Grushvitsky, 1961, with changes.

Download (54KB)

Indexing metadata

7. Fig. 6. Structure of mature seeds with desembryonized embryos surrounded by large endosperm cells in some parasitic plants from the families Gentianaceae and Triuridaceae (after: Terekhin, 1977, with modifications).

Download (41KB)

Indexing metadata

8. Fig. 7. Reproduction using primitive larval stages (synzoospores) in a hypothetical ancestor of animals (based on: Gavrilov-Zimin, 2023).

Download (49KB)

Indexing metadata

9. Fig. 8. Embryos of the jellyfish Cunina Octonaria McCrady, 1859 inside amoeboid phorocyte cells (after: Mechnikov, 1955a; Mechnikov, 1886).

Download (48KB)

Indexing metadata

10. Fig. 9. Müllerian larvae of various species of Polycladida (Müller, 1850; Lang, 1884).

Download (25KB)

Indexing metadata

11. Fig. 10. Development of the Monocelis fusca Örsted, 1843 embryo inside the egg capsule (a–g) — successive stages of development). bl — blastula, bl.c — blastoporal cell, gl — pharynx, d.o — additional cell stage, g — yolk cell, g.ep — yolk epithelium, c — capsule, r.c — ciliated cell, eo — embryonic membrane (after: Ivanova-Kazas, 1975; Giesa, 1966).

Download (62KB)

Indexing metadata

12. Fig. 11. Successive stages of development of the blastula-like (a) and gastrula-like (b–g) larva of the mollusk Patella sp. (after: Ivanova-Kazas, 1977; Patten, 1886).

Download (39KB)

Indexing metadata

13. Fig. 12. Postembryonic development (from nauplius to imago) of the crayfish Penaeus sp. (Ivanova-Kazas, 1979; Anderson, 1973).

Download (46KB)

Indexing metadata

14. Fig. 13. The “pupoid” stage (left) and the first mobile larva (right) in the ontogenesis of the millipede Pauropus silvaticus Tiegs, 1943 (after Tiegs, 1947).

Download (12KB)

Indexing metadata

15. Fig. 14. The first fixed larval stage of the earwig Evalljapyx facetus Smith, 1959 (left) and a group of the same stages of Parajapyx isabellae (Grassi, 1886) in an underground shelter (right) (after Smith, 1961).

Download (23KB)

Indexing metadata

16. Fig. 15. Deembryonated larvae of different species of parasitic Hymenoptera (after: Zakhvatkin, 1975).

Download (19KB)

Indexing metadata

17. Fig. 16. Successive stages of development of a proliferating stolon inside a breathing firefly Pyrosoma sp. (after: Kovalevsky, 1875).

Download (44KB)

Indexing metadata