Effect of biogenic polyamines on rifampicin accumulation in Escherichia coli cells

封面

如何引用文章

全文:

开放存取 开放存取
受限制的访问 ##reader.subscriptionAccessGranted##
受限制的访问 订阅存取

详细

The biogenic polyamines are well known to regulate cell wall permeability for antibiotics permeating the cell via porins. The effect of polyamines on the antibiotics transported by the non-porin route, such as rifampicin, has not been studied. In this work, the effect of intracellular putrescine, spermidine, and cadaverine on the efficiency of rifampicin accumulation, the bacterial susceptibility to rifampicin, the hydrophobicity of the cell surface, as well as the effect of polyamines on the expression of the marRAB operon was tested. None of the three polyamines studied affected the rate of rifampicin transport into the cell at the early stages (2 min). Under the longer exposure (60 min) a protective effect of cadaverine was observed, since the accumulation of rifampicin in cadaverine-free cells was higher compared to cadaverine-proficient ones. The absence of cadaverine in Escherichia coli cells increased their hydrophobicity. There was a direct relationship between the degree of hydrophobicity of the cell surface and the efficiency of rifampicin accumulation. Polyamines themselves did not affect the expression of marRAB operon, but modulated its expression induced by salicylate. Putrescine had no effect, spermidine decreased and cadaverine increased the expression level. Overall, polyamine biosynthesis plays a role in bacterial adaptation to rifampicin, as the strains unable to synthesize cadaverine or putrescine and spermidine were more sensitive than the wild-type strains. Cadaverine plays a special role in protecting against the effects of rifampicin; its intracellular concentration affected bacterial susceptibility to rifampicin.

作者简介

A. Akhova

Institute of Ecology and Genetics of Microorganisms UB RAS

Email: akhovan@mail.ru
Perm, 614081, Russia

L. Nesterova

Institute of Ecology and Genetics of Microorganisms UB RAS

Email: akhovan@mail.ru
Perm, 614081, Russia

A. Tkachenko

Institute of Ecology and Genetics of Microorganisms UB RAS

编辑信件的主要联系方式.
Email: akhovan@mail.ru
Perm, 614081, Russia

参考

  1. Методические указания по определению чувствительности микроорганизмов к антибактериальным препаратам: Методические указания. – М.: Федеральный центр госсанэпиднадзора Минздрава России, 2004. (Performance standards for antimicrobial susceptibility testing; twenty-fourth informational supplement. CLSI document M100-S24. Wayne, PA: Clinical and Laboratory Standards Institute, 2014.)
  2. Akhova A., Nesterova L., Shumkov M., Tkachenko A. Cadaverine biosynthesis contributes to decreased Escherichia coli susceptibility to antibiotics // Res. Microbiol. 2021. V. 172. Art. 103881. https://doi.org/10.1016/j.resmic.2021.103881
  3. Akhova A., Tkachenko A. Multifaceted role of polyamines in bacterial adaptation to antibiotic-mediated oxidative stress // Korean J. Microbiol. 2020. V. 56. P. 103–110. https://doi.org/10.7845/kjm.2020.0013
  4. Alekshun M. N., Levy S. B., Mealy T. R., Seaton B. A., Head J. F. The crystal structure of MarR, a regulator of multiple antibiotic resistance, at 2.3 Å resolution // Nat. Struct. Biol. 2001. V. 8. P. 710–714. https://doi.org/10.1038/90429
  5. delaVega A.L., Delcour A. H. Cadaverine induces closing of E. coli porins // EMBO J. 1995. V. 14. № 23. P. 6058–6065. https://doi.org/10.1002/j.1460-2075.1995.tb00294.x
  6. Delcour A. H. Outer membrane permeability and antibiotic resistanc // Biochim. Biophys. Acta. 2009. V. 1794. P. 808–816. https://doi.org/10.1016/j.bbapap.2008.11.005
  7. Grossowicz N., Ariel M. Mechanism of protection of cells by spermine against lysozyme-induced lysis // J. Bacteriol. 1963. V. 85. P. 293–300. https://doi.org/10.1128/jb.85.2.293-300.1963
  8. Hancock R. E., Farmer S. W., Li Z. S., Poole K. Interaction of aminoglycosides with the outer membranes and purified lipopolysaccharide and OmpF porin of Escherichia coli // Antimicrob. Agents Chemother. 1991. V. 35. P. 1309–1314. https://doi.org/10.1128/AAC.35.7.1309
  9. Harmon D. E., Ruiz C. The multidrug efflux regulator AcrR of Escherichia coli responds to exogenous and endogenous ligands to regulate efflux and detoxification // mSphere. 2022. V. 7. Art. e0047422. https://doi.org/10.1128/msphere.00474-22
  10. Kojima S., Kaneko J., Abe N., Takatsuka Y., Kamio Y. Cadaverine covalently linked to the peptidoglycan serves as the correct constituent for the anchoring mechanism between the outer membrane and peptidoglycan in Selenomonas ruminantium // J. Bacteriol. 2011. V. 193. P. 2347–2350. https://doi.org/10.1128/JB.00106-11
  11. Leus I. V., Adamiak J., Chandar B., Bonifay V., Zhao S., Walker S. S., Squadroni B., Balibar C. J., Kinarivala N., Standke L. C., Voss H. U., Tan D. S., Rybenkov V. V., Zgurskaya H. I. Functional diversity of Gram-negative permeability barriers reflected in antibacterial activities and intracellular accumulation of antibiotics // Antimicrob. Agents Chemother. 2023. V. 67. Art. e0137722. https://doi.org/10.1128/aac.01377-22
  12. Li X. Z., Plésiat P., Nikaido H. The challenge of efflux-mediated antibiotic resistance in Gram-negative bacteria // Clin. Microbiol. Rev. 2015. V. 28. P. 337–418. https://doi.org/10.1128/CMR.00117-14
  13. Maher C., Hassan K. A. The Gram-negative permeability barrier: tipping the balance of the in and the out // mBio. 2023. V. 14. Art. e0120523. https://doi.org/10.1128/mbio.01205-23
  14. McNeil M.B., Dennison D., Parish T. Mutations in MmpL3 alter membrane potential, hydrophobicity and antibiotic susceptibility in Mycobacterium smegmatis // Microbiology (Reading). 2017. V. 163. P. 1065–1070. https://doi.org/10.1099/mic.0.000498
  15. Miller J. H. Experiments in molecular genetics. Cold Spring Harbor, NY: Cold Spring Harbor Laboratory, 1992. 466 p.
  16. Nesterova L. Y., Tsyganov I. V., Tkachenko A. G. Biogenic polyamines influence the antibiotic susceptibility and cell-surface properties of Mycobacterium smegmatis // Appl. Biochem. Microb. 2020. V. 56. P. 387–394. https://doi.org/10.1134/S0003683820040110
  17. Nikaido H. Molecular basis of bacterial outer membrane permeability revisited // Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2003. V. 67. P. 593–656. https://doi.org/10.1128/MMBR.67.4.593-656.2003
  18. Nobre T. M., Martynowycz M. W., Andreev K., Kuzmenko I., Nikaido H., Gidalevitz D. Modification of Salmonella lipopolysaccharides prevents the outer membrane penetration of novobiocin // Biophys. J. 2015. V. 109. P. 2537–2545. https://doi.org/10.1016/j.bpj.2015.10.013
  19. Peloquin C. A., Davies G. R. The treatment of tuberculosis // Clin. Pharmacol. Ther. 2021. V. 110. P. 1455–1466. https://doi.org/10.1002/cpt.2261
  20. Randall L. P., Woodward M. J. The multiple antibiotic resistance (mar) locus and its significance // Res. Vet. Sci. 2002. V. 72. P. 87–93. https://doi.org/10.1053/rvsc.2001.0537
  21. Rosenberg M. Microbial adhesion to hydrocarbons: twenty-five years of doing MATH // FEMS Microbiol. Lett. 2006. V. 262. P. 129–134. https://doi.org/10.1111/j.1574-6968.2006.00291.x
  22. Samartzidou H., Delcour A. H. Excretion of endogenous cadaverine leads to a decrease in porin-mediated outer membrane permeability // J. Bacteriol. 1999. V. 181. P. 791–798. https://doi.org/10.1128/JB.181.3.791-798.1999
  23. Tkachenko A. G., Akhova A. V., Shumkov M. S., Nesterova L. Y. Polyamines reduce oxidative stress in Escherichia coli cells exposed to bactericidal antibiotics // Res. Microbiol. 2012. V. 163. P. 83–91. https://doi.org/10.1016/j.resmic.2011.10.009
  24. Tkachenko A. G., Pozhidaeva O. N., Shumkov M. S. Role of polyamines in formation of multiple antibiotic resistance of Escherichia coli under stress conditions // Biochemistry (Moscow). 2006. V. 71. P. 1042–1049. https://doi.org/10.1134/s0006297906090148
  25. Williams K. J., Piddock L. J. Accumulation of rifampicin by Escherichia coli and Staphylococcus aureus // J. Antimicrob. Chemother. 1998. V. 42. P. 597–603. https://doi.org/10.1093/jac/42.5.597
  26. World Health Organisation. Global antimicrobial resistance and use surveillance system (GLASS) report 2022. World Health Organisation, Geneva, 2022. 72 p.

补充文件

附件文件
动作
1. JATS XML
下载

版权所有 © Russian Academy of Sciences, 2025

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».