Structural and genetic relationship of the O-antigens of the type strains Azospirillum agricola CC-HIH038 and Azospirillum doebereinerae GSF71

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Lipopolysaccharide was isolated from cells of the type strain of rhizobacteria Azospirillum agricola CC-HIH038Т by phenol extraction. O-specific polysaccharide was obtained by mild acid hydrolysis of lipopolysaccharide followed by chromatographic fractionation. On the basis of monosaccharide analysis, including determination of absolute configurations, 1D and 2D 1H and 13C NMR spectroscopy, the following structure of the O-specific polysaccharide repeating unit of A. agricola CC-HIH038T was elucidated: →3)-α-L-Rhap2Ac-(1→3)-α-L-Rhap-(1→3)-α-L-Rhap-(1→3)-β-D-GlcpNAc6Ac-(1→, which is structurally related to A. doebereinerae GSF71T. Based on the analysis of full-genome sequencing data for strains A. agricola CC-HIH038T and A. doebereinerae GSF71T the O-specific polysaccharide biosynthesis loci were identified, which were characterized by a similar organization and a high level of gene homology, confirming the common structure of the O-antigens of these strains.

Full Text

Restricted Access

About the authors

E. N. Sigida

FRC Saratov Scientific Centre of Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: sigida_e@ibppm.ru

Institute of Biochemistry and Physiology of Plants and Microorganisms

Russian Federation, Saratov, 410049

V. S. Grinev

FRC Saratov Scientific Centre of Russian Academy of Sciences; Chernyshevky Saratov State University

Email: sigida_e@ibppm.ru

Institute of Biochemistry and Physiology of Plants and Microorganisms

Russian Federation, Saratov, 410049; Saratov, 410012

M. S. Kokoulin

G.B. Elyakov Pacific Institute of Bioorganic Chemistry, Far Eastern Branch, Russian Academy of Sciences

Email: sigida_e@ibppm.ru
Russian Federation, Vladivostok, 690022

S. A. Konnova

FRC Saratov Scientific Centre of Russian Academy of Sciences; Chernyshevky Saratov State University

Email: sigida_e@ibppm.ru

Institute of Biochemistry and Physiology of Plants and Microorganisms

Russian Federation, Saratov, 410049; Saratov, 410012

Y. P. Fedonenko

FRC Saratov Scientific Centre of Russian Academy of Sciences

Email: sigida_e@ibppm.ru

Institute of Biochemistry and Physiology of Plants and Microorganisms

Russian Federation, Saratov, 410049

References

  1. Кульшин В. А., Яковлев А. П., Аваева С. Н., Дмитриев Б. А. Улучшенный метод выделения липополисахаридов из грамотрицательных бактерий // Мол. генетика, микробиология и вирусология. 1987. № 5. C. 44–46.
  2. Kulshin V. A., Yakovlev A. P., Avaeva S. N., Dmitriev B. A. An improved method for the isolation of lipopolysaccharides from Gram-negative bacteria // Mol. genetics, microbiology and virology. 1987. № 5. P. 44–46.
  3. Сигида Е. Н., Гринев В. С., Здоровенко Э. Л., Дмитренок А. С., Бурыгин Г. Л., Кондюрина Н. К., Коннова С . А., Федоненко Ю. П. Характеристика структуры и генов биосинтеза О-антигенов Azospirillum zeae N7(T), Azospirillum melinis TMCY0552(T) и Azospirillum palustre B2(T) // Биоорг. химия. 2022. Т. 48. С. 302–312.
  4. Sigida E. N., Grinev V. S., Zdorovenko E. L., Dmitrenok A. S., Burygin G. L., Kondurina N. K., Konnova S. A., Fedonenko Y. P. O-Antigens of Azospirillum zeae N7 (T), Azospirillum melinis TMCY0552 (T), and Azospirillum palustre B2 (T): structure eucidation and analysis of biosynthesis genes // Rus. J. Bioorg. Chem. 2022. V. 48. P. 519–528.
  5. Федоненко Ю. П., Сигида Е. Н., Коннова С. А., Игнатов В. В. Структура и серология О-антигенов азотфиксирующих ризобактерий рода Azospirillum // Известия АН. Сер. химическая. 2015. Т. 64. С. 1024‒1031.
  6. Fedonenko Y. P., Sigida E. N., Konnova S. A., Ignatov V. V. Structure and serology of O-antigens of nitrogen-fixing rhizobacteria of the genus Azospirillum // Rus. Chem. Bull. 2015. V. 64. P. 1024‒1031.
  7. Altona C., Haasnoot C. A.G. Prediction of anti and gauche vicinal proton-proton coupling constants in carbohydrates: a simple additivity rule for pyranose rings // Org. Magn. Reson. 1980. V. 13. P. 417–429.
  8. Altschul S. F., Madden T. L., Schäffer A. A., Zhang J., Zhang Z., Miller W., Lipman D. J. Gapped BLAST and PSI-BLAST: a new generation of protein database search programs // Nucl. Acids Res. 1997. V. 25. P. 3389–3402.
  9. Bock K., Pedersen C. Carbon-13 nuclear magnetic resonance spectroscopy of monosaccharides // Adv. Carbohydr. Chem. Biochem . 1983. V. 41. P. 27–66.
  10. Caroff M., Novikov A. Lipopolysaccharides: structure, function and bacterial identification // OCL. 2020. V. 27. Art. 31.
  11. Cassán F., Coniglio A., López G., Molina R., Nievas S., Le Noir de Carlan C., Donadio F., Torres D., Rosas S., Pedrosa F. O., de Souza E., Zorita M. D., de-Bashan L., Mora V. Everything you must know about Azospirillum and its impact on agriculture and beyond // Biol. Fertil. Soils. 2020. V. 56. P. 461–479.
  12. Fukami J., Cerezini P., Hungria M. Azospirillum : benefits that go far beyond biological nitrogen fixation // Amb. Express. 2018. V. 8. Art. 73.
  13. Hitchcock P. J., Brown T. M. Morphological heterogeneity among Salmonella lipopolysaccharide chemotypes in silver-stain polyacrylamide gels // J. Bacteriol. 1983. V. 154. P. 269–277.
  14. Kenyon J. J., Arbatsky N. P., Sweeney E. L., Zhang Y., Senchenkova S. N., Popova A. V., Shneider M. M., Shashkov A. S., Liu B., Hall R. M., Knirel Y. A. Involvement of a multifunctional rhamnosyltransferase in the synthesis of three related Acinetobacter baumannii capsular polysaccharides K55, K74 and K85 // Int. J. Biol. Macromol. 2021a. V. 166. P. 1230–1237.
  15. Kenyon J. J., Kasimova A. A. , Sviridova A. N., Shpirt A. M., Shneider M. M., Mikhaylova Y. V., Shelenkov A. A., Popova A. V., Perepelov A. V., Shashkov A. S., Dmitrenok A. S. Correlation of Acinetobacter baumannii K144 and K86 capsular polysaccharide structures with genes at the K locus reveals the involvement of a novel multifunctional rhamnosyltransferase for structural synthesis // Int. J. Biol. Macromol. 2021b. V. 193. P. 1294–1300.
  16. Konnova S. A., Makarov O. E., Skvortsov I. M., Ignatov V. V. Isolation, fractionation and some properties of polysaccharides produced in a bound form by Azospirillum brasilense and their possible involvement in Azospirillum – wheat root interaction // FEMS Microbiol. Lett. 1994. V. 118. P. 93–99.
  17. Leontein K., Lindberg B., Lönngren J. Assignment of absolute configuration of sugars by g.l.c. of their acetylated glycosides formed from chiral alcohols // Carbohydr. Res. 1978. V. 62. P. 359-362.
  18. Li S., Chen F., Li Y., Wang L., Li H., Gu G., Li E. Rhamnose-containing compounds: biosynthesis and applications // Molecules. 2022. V. 27. Art. 5315.
  19. Liu B., Furevi A., Perepelov A. V., Guo X., Cao H., Wang Q., Reeves P. R., Knirel Y. A., Wang L., Widmalm G. Structure and genetics of Escherichia coli O antigens // FEMS Microbiol. Rev. 2020. V. 44. P. 655 –683.
  20. Madduri K., Waldron C., Merlo D. J. Rhamnose biosynthesis pathway supplies precursors for primary and secondary metabolism in Saccharopolyspora spinosa // J. Bacteriol. 2001. V. 183. P. 5632–5638.
  21. Maroniche G. A., García J. E., Salcedo F., Creus C. M. Molecular identification of Azospirillum spp.: limitations of 16S rRNA and qualities of rpoD as genetic markers // Microbiol. Res. 2017. V. 195. P. 1–10.
  22. Mayer H, Tharanathan R, Weckesser J. Analysis of lipopolysaccharides of gram-negative bacteria // Meth Microbiol. 1985. V. 18. P. 157–207.
  23. Mistou M. Y., Sutcliffe I. C., van Sorge N. M. Bacterial glycobiology: rhamnose-containing cell wall polysaccharides in Gram-positive bacteria // FEMS Microbiol. Rev. 2016. V. 40. P. 464 –479.
  24. Nievas S., Coniglio A., Takahashi W. Y., López G. A., Larama G., Torres D., Rosas S., Etto R. M., Galvão C. W., Mora V., Cassán F. Unraveling Azospirillum ’s colonization ability through microbiological and molecular evidence // J. App. Microbiol. 2023. V. 134. Art. lxad071.
  25. Pedraza R. O., Filippone M. P., Fontana C., Salazar S. M., Ramírez-Mata A., Sierra-Cacho D., Baca B. E. Chapter 6 – Azospirillum // Beneficial Microbes in Agro-Ecology: Bacteria and Fungi/ Eds. Amaresan N., Senthil Kumar M., Annapurna K., Kumar K., Sankaranarayanan A. Elsevier, Academic Press, 2020. P. 73–105. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-823414-3.00006-X
  26. Sawardeker J. S. , Sloneker J. H., Jeanes A. Quantitative determination of monosaccharides as their alditol acetates by gas liquid chromatography // Anal. Chem. 1965. V. 37. P. 1602–1603.
  27. Sigida E. N., Fedonenko Y. P., Shashkov A. S., Zdorovenko E. L., Konnova S. A., Knirel Y. A. Structure of the O-specific polysaccharide of Azospirillum doebereinerae type strain GSF71T // Carbohydr. Res. 2019. V. 478. P. 54–57.
  28. Sullivan M. J., Petty N. K., Beatson S. A. Easyfig: a genome comparison visualizer // Bioinformatics. 2011. V. 27. P. 1009–1010.
  29. Tsai C. M., Frasch C. E. A sensitive silver stain for detecting lipopolysaccharides in polyacrylamide gels // Anal. Biochem. 1982. V. 119. P. 115–119.
  30. Woodward L., Naismith J. H. Bacterial polysaccharide synthesis and export // Curr. Opin. Struct. Biol. 2016. V. 40. P. 81–88.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Electropherogram of lipopolysaccharide preparations in 13.5% PAAG in the presence of sodium dodecyl sulfate: A. agricola CC-HIH038T (1), Pseudomonas putida TSh-18 B2 (2).

Download (11KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. 13C-NMR spectrum of the O-specific polysaccharide of A. agricola CC-HIH038T. Arabic numerals refer to carbon atoms in monosaccharide residues designated as indicated in Table 1.

Download (36KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Fragment of 1H, 1H ROESY spectrum of O-specific polysaccharide of A. agricola CC-HIH038T. Arabic numerals refer to protons in monosaccharide residues designated as indicated in Table 1.

Download (28KB)
Indexing metadata
5. Fig. 4. Fragment of 1H, 13C HMBC spectrum of O-specific polysaccharide of A. agricola CC-HIH038T. The corresponding parts of 1H and 13C NMR spectra are located along the horizontal and vertical axes, respectively. Arabic numerals refer to C/H correlations in monosaccharide residues designated as indicated in Table 1.

Download (24KB)
Indexing metadata
6. Fig. 5. Schematic arrangement of O-antigen biosynthesis gene clusters in A. doebereinerae GSF71T and A. agricola CC-HIH038T. Light gray arrows indicate monosaccharide biosynthesis genes, dark gray arrows indicate glycosyltransferases, black arrows indicate wzt and wzm processing genes, and white arrows indicate genes with unknown functions.

Download (43KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».