Rhodococcus rhodochrous  IEGM 1360, an Efficient Biocatalyst of C3 Oxidative Transformation of Oleanane Triterpenoids

N. A. Luchnikova; Лучникова Н. А.; E. V. Tarasova; Тарасова Е. В.; V. V. Grishko; Гришко В. В.; I. B. Ivshina; Ившина И. Б.

doi:10.31857/S0026365622600742

Rhodococcus rhodochrous ИЭГМ 1360 – эффективный биокатализатор C3 окислительной трансформации олеанановых тритерпеноидов

Авторы: Лучникова Н.А.¹^,2, Тарасова Е.В.¹^,2, Гришко В.В.³, Ившина И.Б.¹^,2
Учреждения:
1. Институт экологии и генетики микроорганизмов УрО РАН ‒ филиал Пермского федерального исследовательского центра УрО РАН
2. Пермский государственный национальный исследовательский университет
3. Институт технической химии УрО РАН ‒ филиал Пермского федерального исследовательского центра УрО РАН
Выпуск: Том 92, № 2 (2023)
Страницы: 184-196
Раздел: ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНЫЕ СТАТЬИ
URL: https://ogarev-online.ru/0026-3656/article/view/138161
DOI: https://doi.org/10.31857/S0026365622600742
EDN: https://elibrary.ru/AVNRKP
ID: 138161

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ
Доступ закрыт

Доступ предоставлен
Доступ закрыт

Только для подписчиков

Аннотация
Об авторах
Список литературы
Дополнительные файлы
Статистика

Аннотация

В результате проведенных исследований подобраны оптимальные условия С3 окислительной биотрансформации 1.0 г/л пентациклических тритерпеноидов олеаноловой (ОК) и глицирретовой (ГК) кислот с использованием нерастущих клеток Rhodococcus rhodochrous ИЭГМ 1360 из Региональной профилированной коллекции алканотрофных микроорганизмов. Наибольшую каталитическую активность по отношению к ОК и ГК проявляли суспензии нерастущих клеток с ОП₆₀₀ 2.6 в буфере pH 8.0 и ОП₆₀₀ 2.2 в буфере pH 6.0, что обеспечивало образование 61 и 100% 3-оксо-производных соответственно. С использованием фазово-контрастной, атомно-силовой и конфокальной лазерной сканирующей микроскопии выявлена ответная реакция родококков на воздействие ОК и ГК. In silico предположена апоптическая и антиоксидантная активность 3-оксо-ОК и 3-оксо-ГК соответственно. In vitro показана выраженная антибактериальная активность 3-оксо-ОК в отношении тест-культур Micrococcus luteus, Escherichia coli, Staphylococcus aureus и Bacillus subtilis. Отсутствие токсического действия тритерпеноидов и их 3-оксо-производных на водные и растительные объекты продемонстрировано in silico и in vitro соответственно.

Ключевые слова

биотрансформация, глицирретовая кислота, олеаноловая кислота, нерастущие клетки, Rhodococcus rhodochrous, биологическая активность метаболитов

Список литературы

Иванова К.М., Гришко В.В., Ившина И.Б. Высокоэффективная биодеструкция экотоксичной дегидроабиетиновой кислоты нерастущими клетками Rhodococcus rhodochrous ИЭГМ 107 // Микробиология. 2022. Т. 91. С. 419–432.https://doi.org/10.31857/S002636562230022X
Ivanova K.M., Grishko V.V., Ivshina I.B. Highly efficient biodegradation of ecotoxic dehydroabietic acid by resting cells of Rhodococcus rhodochrous IEGM 107 // Microbiology (Moscow). 2022. V. 91. P. 364–377.
Лучникова Н.А., Иванова К.М., Тарасова Е.В., Гришко В.В., Ившина И.Б. Биоконверсия тритерпеноидов олеананового типа актинобактериями. IX Информационная школа молодого ученого. Россия. Екатеринбург. 2021. Сборник научных трудов. С. 15–26. https://doi.org/10.32460/ishmu-2021-9-0002
Alho D.P.S., Salvador J.A.R., Cascante M., Marin S. Synthesis and antiproliferative activity of novel heterocyclic glycyrrhetinic acid derivatives // Molecules. 2019. V. 24. Art. 766.https://doi.org/10.3390/molecules24040766
Atrat P., Hosel P., Richter W., Meyer H.W., Horhold C. Interactions of Mycobacterium fortuitum with solid sterol substrate particles // J. Basic Microbiol. 1991. V. 31. P. 413–422. https://doi.org/10.1002/jobm.3620310605
Beseda I., Czollner L., Shah P.S., Khunt R., Gaware R., Kosma P., Stanetty C., del Ruiz-Ruiz M.C., Amer H., Mereiter K., Da Cunha T., Odermatt A., Claßen-Houben D., Jordis U. Synthesis of glycyrrhetinic acid derivatives for the treatment of metabolic diseases // Bioorg. Med. Chem. 2010. V. 18. P. 433–454.https://doi.org/10.1016/j.bmc.2009.10.036
Calixto J.B. The role of natural products in modern drug discovery // An. Acad. Bras. Cienc. 2019. V. 91. e20190105. https://doi.org/10.1590/0001-3765201920190105
Capel C.S., De Souza A.C.D., De Carvalho T.C., De Sousa J.P.B., Ambrósio S.R., Martins C.H.G., Cunha W.R., Galán R.H., Furtado N.A.J.C. Biotransformation using Mucor rouxii for the production of oleanolic acid derivatives and their antimicrobial activity against oral pathogens // J. Ind. Microbiol. Biotechnol. 2011. V. 38. P. 1493–1498.https://doi.org/10.1007/s10295-010-0935-y
Cheremnykh K.M., Luchnikova N.A., Grishko V.V., Ivshina I.B. Bioconversion of ecotoxic dehydroabietic acid using Rhodococcus actinobacteria // J. Hazard. Mater. 2018. V. 346. P. 103–112.https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2017.12.025
Choudhary M.I., Siddiqui Z.S., Nawaz S.A. Microbial transformation of 18β-glycyrrhetinic acid by Cunninghamella elegans and Fusarium lini, and lipoxygenase inhibitory activity of transformed products // Nat. Prod. Res. 2009. V. 23. P. 507–513. https://doi.org/10.1080/14786410500463536
Clinical and Laboratory Standards Institute. Performance Standards for Antimicrobial Susceptibility Testing M100. 32nd edn. Malvern: Clinical and Laboratory Standards Institute, 2022. 362 p.
Dawson R. Elliott D.C., Elliott W.H., Jones K.M. Data for Biochemical Research. 3rd edn. Oxford: Oxford University Press, 1986. 580 p.
Duric K., Kovac-Besovic E., Niksic H., Sofic E. Antibacterial activity of methanolic extracts, decoction and isolated triterpene products from different parts of birch, Betula pendula, Roth // J. Plant Stud. 2013. V. 2. № 2. P. 61–70.https://doi.org/10.5539/jps.v2n2p61
Funari C.S., de Almeida L., Passalaqua T.G., Martinez I., Ambrosio D.L., Cicarelli R.M.B., Silva D.H.S., Gramin-ha M.A.S. Oleanonic acid from Lippia lupulina (Verbenaceae) shows strong in vitro antileishmanial and antitrypanosomal activity // Acta Amazon. 2016. V. 46. P. 411–416. https://doi.org/10.1590/1809-4392201600204
Gong T., Zheng L., Zhen X., He H.X., Zhu H.X., Zhu P. Microbial transformation of oleanolic acid by Trichothecium roseum // J. Asian Nat. Prod. Res. 2014. V. 16. P. 383–386.https://doi.org/10.1080/10286020.2014.884564
Grishko V.V., Tarasova E.V., Ivshina I.B. Biotransformation of betulin to betulone by growing and resting cells of the actinobacterium Rhodococcus rhodochrous IEGM 66 // Process Biochem. 2013. V. 48. P. 1640–1644.https://doi.org/10.1016/j.procbio.2013.08.012
Huang D., Ding Y., Li Y., Zhang W., Fang W., Chen X. Anti-tumor activity of a 3-oxo derivative of oleanolic acid // Cancer Lett. 2006. V. 233. P. 289–296.https://doi.org/10.1016/j.canlet.2005.03.019
Ivshina I.B., Kuyukina M.S., Philp J.C., Christofi N. Oil desorption from mineral and organic materials using biosurfactant complexes produced by Rhodococcus species // World J. Microbiol. Biotechnol. 1998. V. 14. P. 711–717. https://doi.org/10.1023/A:1008885309221
Ivshina I.B., Mukhutdinova A.N., Tyumina H.A., Vikhareva H.V., Suzina N.E., El’-Registan G.I., Mulyukin A.L. Drotaverine hydrochloride degradation using cyst-like dormant cells of Rhodococcus ruber // Curr. Microbiol. 2015. V. 70. P. 307–314.https://doi.org/10.1007/s00284-014-0718-1
Kannan S., Sathasivam G., Marudhamuthu M. Decrease of growth, biofilm and secreted virulence in opportunistic nosocomial Pseudomonas aeruginosa ATCC 25619 by glycyrrhetinic acid // Microb. Pathog. 2019. V. 126. P. 332–342.https://doi.org/10.1016/j.micpath.2018.11.026
Kumar D., Dubey K.K. Hybrid Approach for Transformation for Betulin (an Anti-HIV Molecule) / Eds. Gupta V., Pandey A. Amsterdam: Elsevier, 2019. P. 193–203.
Luchnikova N.A., Grishko V.V., Ivshina I.B. Biotransformation of oleanane and ursane triterpenic acids // Molecules. 2020. V. 25. Art. 5526. https://doi.org/10.3390/molecules25235526
Luchnikova N.A., Grishko V.V., Kostrikina N.A., Sorokin V.V., Mulyukin A.L., Ivshina I.B. Biotransformation of oleanolic acid using Rhodococcus rhodochrous IEGM 757 // Catalysts. 2022. V. 12. Art. 1352.https://doi.org/10.3390/catal12111352
Ludwig B., Geib D., Haas C., Steingroewer J., Bley T., Muffler K., Ulber R. Whole-cell biotransformation of oleanolic acid by free and immobilized cells of Nocardia iowensis: characterization of new metabolites // Eng. Life Sci. 2015. V. 15. P. 108–115.https://doi.org/10.1002/elsc.201400121
Ma C., Nakamura N., Hattori M. Chemical modification of oleanene type triterpenes and their inhibitory activity against HIV-1 protease dimerization // Chem. Pharm. Bull. 2002. V. 48. P. 1681–1688.
Maldonado E., Amador S., Juárez-Jaimes V. Secondary metabolites from Asclepias otarioides // J. Mex. Chem. Soc. 2015. V. 59. P. 50–52.https://doi.org/10.29356/jmcs.v59i1.14
Martinez A., Rivas F., Perojil A., Parra A., Garcia–Granados A., Fernandez-Vivas A. Biotransformation of oleanolic and maslinic acids by Rhizomucor miehei // Phytochemistry. 2013. V. 94. P. 229–237. https://doi.org/10.1016/j.phytochem.2013.05.011
Nawawi N.M., Ahmad S.A., Maniyam M.N., Ibrahim A.L. Biotransformation of phenol by the resting cells of Rhodococcus sp. NAM 81 // Indian J. Fundam. Appl. Life Sci. 2016. V. 6. P. 101–107.
Neumann G., Veeranagouda Y., Karegoudar T.B., Sahin Ö., Mäusezahl I., Kabelitz N., Kappelmeyer U., Heipieper H.J. Cells of Pseudomonas putida and Enterobacter sp. adapt to toxic organic compounds by increasing their size // Extremophiles. 2005. V. 9. P. 163–168.https://doi.org/10.1007/s00792-005-0431-x
Pátek M., Grulich M., Nešvera J. Stress response in Rhodococcus strains // Biotechnol. Adv. 2021. Art. 107698.https://doi.org/10.1016/j.biotechadv.2021.107698
Singh S., Florez H. Bioinformatic study to discover natural molecules with activity against COVID-19 // F1000Research. 2020. V. 9. Art. 1203 https://doi.org/10.12688/f1000research.26731.1
Tarasova E.V., Grishko V.V., Ivshina I.B. Cell adaptations of Rhodococcus rhodochrous IEGM 66 to betulin biotransformation // Process Biochem. 2017. V. 52. P. 1–9.https://doi.org/10.1016/j.procbio.2016.10.003
Uzoechi S.C., Abu-Lail N.I. The effects of β-lactam antibiotics on surface modifications of multidrug-resistant Escherichia coli: a multiscale approach // Micros. Microanal. 2019. V. 25. P. 135–150.https://doi.org/10.1017/S1431927618015696
Wu S.Y., Cui S.C., Wang L., Zhang Y.T., Yan X.X., Lu H.L., Xing G.Z., Ren J., Gong L.K. 18β-Glycyrrhetinic acid protects against alpha-naphthylisothiocyanate-induced cholestasis through activation of the Sirt1/FXR signaling pathway // Acta Pharmacol. Sin. 2018. V. 39. P. 1865–1873. https://doi.org/10.1038/s41401-018-0110-y
Xu S.H., Chen H.L., Fan Y., Xu W., Zhang J. Application of tandem biotransformation for biosynthesis of new pentacyclic triterpenoid derivatives with neuroprotective effect // Bioorg. Med. Chem. Lett. 2020. V. 30. Art. 126947.https://doi.org/10.1016/j.bmcl.2019.126947
Xu S.H., Wang W.W., Zhang C., Liu X.F., Yu B.Y., Zhang J. Site-selective oxidation of unactivated C–H sp3 bonds of oleanane triterpenes by Streptomyces griseus ATCC 13273 // Tetrahedron. 2017. V. 73. P. 3086–3092.https://doi.org/10.1016/j.tet.2017.04.036
Yan S., Lin H., Huang H., Yang M., Xu B., Chen G. Microbial hydroxylation and glycosidation of oleanolic acid by Circinella muscae and their anti-inflammatory activities // Nat. Prod. Res. 2018. V. 33. P. 1849–1855.https://doi.org/10.1080/14786419.2018.1477150
Yu F., Wang Q., Zhang Z., Peng Y., Qiu Y., Shi Y., Zheng Y., Xiao S., Wang H., Huang X., Zhu L., Chen K., Zhao C., Zhang C., Yu M., Sun D., Zhang L., Zhou D. Development of oleanane-type triterpenes as a new class of HCV entry inhibitors // J. Med. Chem. 2013. V. 56. P. 4300–4319.https://doi.org/10.1021/jm301910a