Email this article 
Taxonomy of the Typhula ishikariensis complex in Russia
- Authors: Tkachenko O.B.1, Hoshino T.2,3, Matsumoto N.4
-
Affiliations:
- N.V. Tsitsin Main Botanical Garden of Russian Academy of Sciences
- Bioproduction Research Institute, National Institute of Advances Industrial and Technology (AIST)
- Hachinohe Institute of Technology
- National Agriculture and Food Research Organization
- Issue: Vol 58, No 1 (2024)
- Pages: 74-81
- Section: SHORT COMMUNICATIONS
- URL: https://ogarev-online.ru/0026-3648/article/view/258213
- DOI: https://doi.org/10.31857/S0026364824010087
- EDN: https://elibrary.ru/lxxnvd
- ID: 258213
Cite item
Full Text
Abstract
The purpose of this publication is to show the history of the taxonomy of the Typhula ishikariensis complex and to provide more detailed geographical descriptions of those fungi in Russia. Three features on the description of this complex species are noted: morphological, crossing and molecular. Often, species described on different host plants have been recognized as synonyms of another previously described species, for example, T. humulina isolated from hop rhizomes and T. graminearum from first year seedlings of Pinus sylvestris and grass weeds have been synonymized with Typhula idahoensis. The latest work by Hoshino et al. distinguished four taxa (three species) based on dendrograms obtained by ITS and ribosomal DNA sequencing, crossing results, morphological and physiological characters: T. ishikariensis var. ishikariensis, T. ishikariensis var. idahoensis, T. hyperborea, and T. canadensis. T. ishikariensis var. idahoensis was found only in North America, and the last two species (T. hyperborea and T. canadensis) mainly in areas with extreme winter conditions. In Russia, Typhula ishikariensis var. ishikariensis, was recorded in the European part of Russia beyond the Arctic Circle: Apatity (Kola Peninsula), in places with a temperate climate: Moscow, St. Petersburg, the republics of Chuvashia and Mari El; and in Asia with a more severe climate: Sverdlovsk Region, Novosibirsk, Irkutsk Region (Hamar-Daban) and Sakhalin. T. canadensis and, presumably, the oldest T. hyperborea, inhabit mainly in areas with unstable and severe winter climates. T canadensis in Russia was noted by us in Asia in the Baikal region in the Ice Age refugium Khamar-Daban, Kamchatka and Sakhalin, and T. hyperborea in Asia in the Sverdlovsk region, Novosibirsk, Kamchatka and Chukotka (Anadyr), along with the European regions of Russia with a temperate climate in the Volga republics of Mari El and Tatarstan. These areas are characterized frequent autumn frosts, which promoted competition with another snow mold pathogen, the necrotroph Sclerotinia borealis. Underground damage of plant tissues, such as tulip bulb bases and roots, and hop rhizomes by T. ishikariensis var. ishikariensis occurred only in Russia. Perhaps the diversity in winter climate evolved and preserved diverse taxa, including ancestral forms. Obviously, such climatic fluctuations evolved organisms capable of survival under unstable stressful conditions, especially when climatic conditions change.
Keywords
Full Text
Цель данной публикации — показать историю комплексного вида Typhula ishikariensis и более подробные данные о распространении в России грибов этого комплекса.
Таксономия грибов снежной плесени Typhula ishikariensis и родственных таксонов вызывала споры до тех пор, пока Хошино с соавторами (Hoshino et al., 2022) не выделили в комплексе таксонов три биологических вида, т. е. T. ishikariensis, T. canadensis и T. hyperborea. Первым описал гриб, найденный на поле в провинции Ишикари (о. Хокайдо, Япония) на мертвых злаковых растениях Имаи, назвав его T. ishikariensis Imai (Imai, 1930). В штате Айдахо, США, Ремсберг описала на многолетних злаках T. idahoensis Remsberg (Remsberg, 1940), а Экстранд на севере Швеции на многолетних травах отметил два вида: T. borealis Ekstr. (Ekstrand, 1934) и T. hyperborea (Ekstrand, 1955). Бриэль и Канфер (Bruehl, Cunfer, 1975) на Тихоокеанском северо-западе США выявили T. ishikariensis и T. idahoensis на основании морфологических признаков (таких как фертильные головки плодовых тел, форма клеток оболочки склероциев и ряд других).
В СССР В.В. Гуляевым был описан гриб T. graminearum Gulaev nom. inval., обнаруженный в питомнике Татарской лесной опытной станции на саженцах сосны первого года и сорняках: мятлике луговом (Poa pratensis L.), незабудке средней (Myosotis intermedia Link.) и звездчатке злаковой (Stellaria graminea L.) (Gulyaev, 1950), а А.П. Кузнецова описала вид T. humulina A. Kuzn. (Kuznetzova, 1953), обнаруженный на подземных стеблях хмеля (Humuli lupuli L.) в Чувашской и Марийской АССР, а также в Кировской, Московской и Брянской областях (рис. 1). Однако Е.Г. Потатосова при написании диссертации на соискание степени кандидата наук по грибам рода Typhula в СССР определила, что виды T. graminearum и T. humulina являются синонимами T. idahoensis (Potatosova, 1960a, 1960b). В Москве в Главном ботаническом саду АН СССР был описан T. borealis, поражающий корни и донце луковиц тюльпанов (Procenko, 1967).
Рис. 1. Отмеченные по результатам экспедиций по России изоляты “Typhula ishikariensis species 1” (I) и “T. ishikariensis species 2” (II) (по: Matsumoto, 1997).
Методы скрещивания mon × mon (между монокарионами) и di × mon (между дикарионом и монокарионным тестером) были разработаны Реедом (Røed, 1969), их применяют для определения генетических отношений между таксонами. Используя эти методы, американские ученые посчитали T. ishikariensis и T. idahoensis различными видами, хотя иногда между ними происходило скрещивание (Bruehl et al., 1975; Bruehl, Machtmes, 1980). С другой стороны, генетические данные о том, что эти два гриба были интерфертильными, побудили Оршволла и Смита (Årsvoll, Smith, 1978) рассматривать их как конспецифические и установить три разновидности, включая третий гриб из Канады: T. ishikariensis var. ishikariensis, T. ishikariensis var. idahoensis и T. ishikariensis var. canadensis. В Японии T. ishikariensis был разделен на три биотипа A, B и C (Matsumoto, Tajimi, 1983); биотип А был интерстерилен с биотипами В и С (Matsumoto, Tajimi, 1990), а последние два биотипа были интерфертильны; однако они рассматривали эти три биотипа как единый биологический вид, поскольку биотип А потенциально интерфертилен с биотипами В и С через посредство чужеродных таксонов. В Норвегии Мацумото и др. (Matsumoto et al., 1996), используя монокарионные тестеры биотипов, разделили норвежские изоляты на три группы: I, II и III.
Один из авторов этой статьи сделал первую попытку объединить все изоляты T. ishikariensis, разделив этот комплексный вид на два вида: species I и species II, впервые опубликовав статью сначала на японском (Matsumoto, 1997) и позднее на английском языке (Matsumoto et al., 2001) (табл. 1).
Таблица 1. Первая попытка выделения групп внутри комплексного вида Typhula ishikariensis (по: Matsumoto, 1997)
Страна | Биологический вид I | Биологический вид II | ||||
Таксон | Условия | Существующий экотип | Таксон | Условия | Существующий экотип | |
Япония | биотип A | снежно и много осадков | биотип B | мало осадков | мелкие склероции (почвообит.) | |
Норвегия | группа I | много снега | группа III | группа II | ветрено и/или катящиеся осадки | пушистые склероции с обильным воздушным мицелием |
Россия | var. ishikariensis | промерзание почвы | почвенный | |||
Сев. Америка | var. ishikariensis var. idahoensis | плажное лето сухое лето | var. canadensis | низкие температуры | ||
В России в прошлом веке были изоляты только из Европейской части России и по одному изоляту из Украины и Латвии. Все они принадлежали T. ishikariensis species I (по: Matsumoto, 1997) (Tkachenko et al., 1997).
Хошино с соавт. (Hoshino et al., 2022) окончательно устраняют путаницу, используя молекулярные методы; их изоляты, собранные из разных мест, образовали единую кладу, которая была разделена на три субклады, каждый из которых представляет отдельный вид, т. е. T. ishikariensis var. ishikariensis и var. idahoensis, T. canadensis и T. hyperborea (табл. 2). В России отмечены T. ishikariensis var. ishikariensis, T. canadensis, T. hyperborea.
Таблица 2. Краткое описание особенностей видов комплекса Typhula ishikariensis (по: Hoshino et al., 2022)
Таксономические виды | Кросс-тесты | Рост мицелия на PDA | Склероции | Базидиомы | Растения- хозяева | Распространение | ||||
при 0օC | при 10օC | на хозяевах | цвет | раз-мер (мм) | каулоцистиды (мкм) | размер спор (мкм) | ||||
Typula ishikariensis var. ishikariensis | A+, B– | скудный воздушный мицелий | нормальный | легко отделяется | от светло- до темно-коричневого | 0.5–2 | короткие (>50) | 2.5–5.0 × 7.5–12.3 | одно- и двудольные, хвойные | Сев. полушарие |
T. ishikariensis var. idahoensis | A–, B+ | скудный воздушный мицелий | нормальный | часто субэпидермальные | от светло-коричневого до почти черного | 0.5–2 | смесь коротких (>50) и длинных (50–120 редко) | 2.5–8.0 × 6.5–13.0 | почти все только однодольные | Сев. Америка |
T. canadensis | A–, B+ | у некоторых обильный воздушный мицелий | нормальный | часто субэпидермальные | от светло-коричневого до почти черного | 0.2–2 | длинные (50–120) | 2.7–4.5 × 7.8–12.6 | почти все только однодольные | В Сев. полушарии отсутствует от центральной Азии до средней Европы |
T. hyperborea | A–, B– | обильный воздушный мицелий | Несимметричный (перо- подобный) | легко отделяются | от светло- до темно-коричневого | 0.5–2 | короткие (>50) | 3.7–7.1 × 7.6–14.8 | почти все только однодольные | Арктическая и бореальная зона Сев. Европы и России, Альп и Сев. Америки |
T. ishikariensis var. ishikariensis паразитирует на различных растениях-хозяевах и наиболее широко распространен в европейской части России, Урале, Зап. и Вост. Сибири и на Сахалине. Гриб отмечен на многолетних травах на северо-западе европейской части России (Апатиты, Кольский п-ов), Свердловской обл., Чувашии, Новосибирской, Иркутской областях, на многолетних травах на Сахалине, на озимой пшенице в Санкт-Петербурге и Москве, на подземных корневищах хмеля (Humulus lupulus L.) и звездчатке средней [Stellaria media (L.) Vill.] в Республике Чувашия, на пырее и очитке (Sedum sp.) в Республике Марий Эл, на многолетних злаковых травах и на сеянцах сосны (Pinus sylvestris L.) первого года в Свердловской обл. T. ishikariensis var. ishikariensis распространен не только в местах с относительно мягким зимним климатом, но и в местностях с экстремально холодной зимой, где преимущественно преобладают T. canadensis и T. hyperborea. T. canadensis отмечен как на Сахалине и Камчатке с суровыми зимними условиями, так и в рефугиуме ледникового периода Хамар-Дабан Иркутской обл. у оз. Байкал.
T. hyperborea встречается в Республике Коми, Свердловской обл., Ямало-Ненецком автономном округе 1, Новосибирске, на Камчатке и Чукотке, а также в европейской части России, наряду с широко распространенным T. ishikariensis var. ishikariensis, в Среднем Поволжье: Татарстан и Марий Эл (табл. 3).
Таблица 3. Просеквенированные штаммы комплекса Typhula ishikariensis (по: Hoshino et al., 2022)
Название гриба | № штамма | Местность | Регистрационные номера | |
ITS1 | ML2 | |||
Typhula ishikariensis var. ishikariensis | KP-10 | Апатиты, Кольский п-в | LC192569 | LC192628 |
KP-13 | там же | LC192851 | LC192629 | |
KP-16 | “ “ | LC192570 | LC192630 | |
SPb-2 | Санкт-Петербург | LC192571 | LC192625 | |
SPb-4 | там же | LC192626 | ||
SPb-6 | “ “ | LC192571 | LC192625 | |
92-Tr-13 | Москва | LC192567 | LC192631 | |
MSC-1 | там же | LC192568 | LC192632 | |
C-2 | Чувашия | LC192565 | ||
C-4 | Чувашия | LC192566 | LC192633 | |
C-6 | там же | LC192852 | LC192634 | |
T. humulina | Марий Эл | LC192564 | LC192638 | |
Y-2 | там же | LC192562 | LC192638 | |
Y-6 | “ “ | LC192637 | ||
E-2 | Свердловская обл. | LC192558 | LC192641 | |
E-5 | там же | LC192854 | LC192643 | |
T. graminearum | “ “ | LC192560 | LC192644 | |
N3А3 | Новосибирск | LC1928554 | LC192645 | |
N4A1 | там же | LC192555 | LC192646 | |
N4–1 | “ “ | LC192855 | LC192647 | |
N4B2 | “ “ | LC192856 | LC192648 | |
N5–1 | “ “ | LC192649 | ||
IK1–1 | Иркутская обл. | LC192651 | ||
IK2–1 | там же | LC192652 | ||
IK3–1 | “ “ | LC192653 | ||
YS1–1 | Сахалин | AB194769 | ||
YS3–3 | там же | AB127951 | AB187583 | |
YS5–3 | “ “ | AB194770 | ||
YS8–2 | “ “ | AB194771 | ||
Y10–1 | “ “ | AB194772 | ||
T. canadensis | IK4–3 | Иркутская обл. | LC192654 | |
КРК2–1 | там же | LC192661 | ||
КРК3–1 | “ “ | LC192662 | ||
КРК4–1 | Камчатка | LC192663 | ||
КРК5–1 | там же | LC192664 | ||
КРК11–2 | “ “ | LC192666 | ||
KS1–1 | “ “ | LC192659 | ||
KS1–2 | “ “ | LC192574 | LC192660 | |
SD-1 | Сахалин | LC192553 | LC192658 | |
YS2–1 | там же | LC192655 | ||
YS3–1 | “ “ | LC192656 | ||
T. hyperborea | Y4–2 | Марий Эл | LC192563 | LC192563 |
K-3 | Татарстан | LC192561 | LC192539 | |
E-1 | Свердловская обл. | LC192557 | LC192640 | |
E-3 | там же | LC192853 | LC192642 | |
E-4 | “ “ | LC192559 | ||
N6A-1 | Новосибирск | LC192556 | LC192650 | |
RPK8–2 | Камчатка | LC192573 | LC192665 | |
KK2–1 | там же | LC192668 | ||
KK8–1 | “ “ | LC192575 | LC192669 | |
KE1–1 | “ “ | LC192667 | ||
ANDI-1 | Чукотка | LC192703 | ||
Примечание.1 18S рРНК, ITS1, 5.8S рРНК, ITS2, LSU рРНК, частичная и полная последовательность;2митохондриальный ген большой субъединицы рибосомной РНК, частичная последовательность.
T. canadensis отмечен как на Сахалине и Камчатке с суровыми зимними условиями, так и у подножия Хамар-Дабана в Иркутской обл. у оз. Байкал.
Считается, что разнообразие в р-нах с экстремальными зимними условиями способствует эволюции таксонов и сохранению предковой формы. Очевидно, такой механизм необходим организмам для выживания в нестабильных, стрессовых условиях, особенно при изменении климата. В качестве приспособления к низким температурам в России гриб стал поражать подземные части растений, например, донце луковиц и корни тюльпанов (Protsenko, 1967) и корневища хмеля (Kuznetzova, 1953), не отмеченные в других странах. Причем поражение тюльпанов отмечено еще в начале прошлого века (Elenkin, 1911), и, хотя возбудитель был ошибочно идентифицирован как Sclerotium tuliparum Kleb., иллюстрации и описание симптомов поражения, несомненно, свидетельствуют о принадлежности патогена к комплексному виду Typhula ishikariensis.
Присутствие T. hyperborea на Среднем Поволжье (Республика Марий Эл и Татарстан) можно объяснить следующим образом. С древних времен (ледниковый период) и в настоящее время существует острая конкуренция между низкотемпературными грибами, т. е. биотрофным T. hyperborea [2] или его предковой формой, и некротрофным Sclerotinia borealis Bubák et Vleugel. Разница в температурном диапазоне их роста, а также в трофическом режиме позволила им сосуществовать. По данным середины прошлого века (Goltsberg, 1949), частые осенние заморозки на Среднем и Нижнем Поволжье (рис. 2) благоприятствовали некротрофному S. borealis, снижая активность биотрофных возбудителей. Этим можно объяснить малочисленность Typhula hyperborea в Республике Марий Эл и Казани наряду с широко распространенным T. ishikariensis var. ishikariensis.
Рис. 2. Вероятность опасных заморозков осенью (на десятилетие): 1 — ежегодные (нет посевов); 2 — более пяти лет (опасны летом); 3 — от трех до четырех лет; 4, 4а и 4б — от двух до трех лет; 5 и 5а — от одного года до двух лет; 6 и 6а — один или без заморозков; 7 — не опасны (позднее наступление заморозков); 8 — горные р-ны со сложным распределением заморозков (опасность не характеризуется); 9 — опасны зимой для субтропических культур (по: Гольцберг, 1949).
Обобщенные таксономические характеристики комплексного вида T. ishikariensis для России по Hoshino et al. (2022) представлены в табл. 3.
Тема поддержана государственным заданием № 122042700002-6.
1 Изолят T. hyperborea был впервые обнаружен в Ямало-Ненецкой АО и не включен в публикацию Hoshino et al. (2022).
2 T. Hoshino (не опубликовано) на основании молекулярно-филогенетических данных предположил, что вид T. hyperborea в комплексе T. ishikariensis является анцестральным.
About the authors
O. B. Tkachenko
N.V. Tsitsin Main Botanical Garden of Russian Academy of Sciences
Author for correspondence.
Email: ol-bor-tkach@yandex.ru
Russian Federation, Moscow
T. Hoshino
Bioproduction Research Institute, National Institute of Advances Industrial and Technology (AIST); Hachinohe Institute of Technology
Email: t-hoshino@hi-tech.ac.jp
Japan, Sapporo; Aomori
N. Matsumoto
National Agriculture and Food Research Organization
Email: nowmat@a011.broada.jp
Japan, Tsukuba
References
- Årsvoll K., Smith J.D. Typhula ishikariensis and its varieties, var. idahoensis comb. nov. and var. canadensis var. nov. Can. J. Bot. 1978. P. 348–364.V. 56. https://doi.org/10.1139/b78-042
- Bruehl G.W., Cunfer B.M. Typhula species pathogenic to wheat in the Pacific Northwest. Phytopathology. 1975. V. 65 (7). P. 755–760. https://doi.org/10.1094/PHYTO-65-755
- Bruehl G.W., Machtmes R. Cultural variation within Typhula idahoensis and T. ishikariensis and the species concept. Phytopathology. 1980. V. 70 (9). P. 867–871.
- Bruehl G.W., Machtmes R., Kiyomoto R. Taxonomic relationships among Typhula species as revealed by mating experiments. 1975. V. 65 (10). P. 1108–1114. https://doi.org/10.1094/Phyto-65-1108
- Ekstrand H. Hostsädens jch vallgräsens övervintering. Meddelanden Statens Växtskyddanstalt. 1955. V. 67. H. 1–125.
- Ekstrand H. Trådklubba på vintersä Typhula on winter cereals. Växtskyddsnotiser statens Växtskyddsanstalt. Stockholm. 1934. V. 1. P. 3–4.
- Elenkin A.A. About fungal diseases of tulip bulbs. Bolezni rasteniy. 1911. N5–6. P. 105–104 (in Russ.).
- Goltsberg I.A. Climatic characteristics of frosts and methods of dealing with them in the USSR. Gidromereoizdat, Leningrad, 1949 (in Russ.).
- Gulyaev V.V. Damping off of pine seedlings in forest nurseries. Trudy lesovodstva Tatarskoy lesnoy opytnoy stantsii. 1948. V. 9. P. 44–49 (in Russ.)
- Gulyaev V.V. Wetting of pine seedlings in forest nurseries. Goslesbumizdat, Moscow, Leningrad, 1950 (in Russ.).
- Hoshino T., Tkachenko O.B., Tojo M. et al. Taxonomic revision of the Typhula ishikariensis complex. Mycoscience. 2022. V. 63. P. 118–130. https://doi.org/10.47371/mycosci.2022.03.003
- Imai S. On the Clavariaceae of Japan. Trans. Sapporo Nat. Hist. Soc. 1930. V. 11 (1). P. 70–77.
- Kuznetzova A.P. A new type of fungus — Typhula humulina A. Kuzn. on underground hop stalks. Botanicheskie materialy Otdela sporovykh rasteniy Botanicheskogo instituta imeni V.L. Komarova AN SSSR. 1953. V. 9. P. 142–145 (in Russ.).
- Matsumoto N. Evolution and adaptation in snow mold fungi. Soil Microorganisms. 1997. V. 50. P. 13–19.
- Matsumoto N., Tajimi A. Continuous variation within isolates of Typhula ishikariensis biotypes B and C associated with habitat differences. Can. J. Bot. 1990. V. 68 (8). P. 1768–1773. https://doi.org/10.1139/b90-228
- Matsumoto N., Tajimi A. Intra- and intertaxon interactions among dikaryons of Typhula incarnata and T. ishikariensis biotypes A, B, and C. Trans. Mycol. Soc. Japan. 1983. V. 24. P. 459–465.
- Matsumoto N., Tkachenko O.B., Hoshino T. The pathogenic species of Typhula. In: Low temperature plant microbe interactions under snow. National Agricultural Experiment Station, Hokkaido, 2001, pp. 49–59.
- Matsumoto N., Tronsmo A.M., Shimanuki T. Genetic and biological characteristics of Typhula ishikariensis isolates from Norway. Europ. J. Plant Pathol. 1996. V. 102. P. 431–439. https://doi.org/10.1007/BF01877137
- Potatosova E.G. Critical review of species of the genus Typhula on cultivated plants in the USSR. PhD thesis. Leningrad agricultural Institute, Leningrad, 1960a (in Russ.).
- Potatosova E.G. Fungi of the genus Typhula in the USSR. Botanicheskiy Zhurnal. 1960b. V. 45. P. 567–572 (in Russ.).
- Protsenko E.P. Typhula borealis Ekstrand on tulips in the USSR. Mikologiya i fitopatologiya. 1967. V. 1 (1). P. 107–109 (in Russ.).
- Remsberg R.E. Studies in genus Typhula. Mycologia. 1940. V. 32 (1). P. 52–96. https://doi.org/10.2307/3754544
- Røed H. Et bigrad til oppklaring av forholded mellom Typhula graminum Karst. og Typhula incarnata Lasch. ex Fr. Freesia. 1969. V. 9 (2). P. 219–225.
- Tkachenko O.B. Snow mold fungi in Russia. In: Plant and microbe adaptations to cold — 2012. Springer, N.Y. etc., 2003, pp. 293–303.
- Tkachenko O.B., Matsumoto N., Shimanuki T. Mating patterns of east European isolates of Typhula ishikariensis with isolates from distant regions. Mikologiya i fitopatologiya. 1997. V. 31 (1). P. 68–72.
- Гольцберг И.А. (Goltsberg) Климатическая характеристика заморозков и методы борьбы с ними в СССР. Л.: Изд-во и 2-я типолитогр. Гидромереоиздата, 1949. 112 с.
- Гуляев В.В. (Gulyaev) Выпревание сеянцев сосны в лесных питомниках // Труды лесоводства Татарской лесной опытной станции. 1950. Т. 9. С. 44–49.
- Гуляев В.В. (Gulyaev) Увлажнение сеянцев сосны в лесных питомниках. М.; Л.: Гослесбумиздат, 1950. С. 3–11.
- Еленкин А.А. (Elenkin) О грибных болезнях луковиц тюльпанов // Болезни растений. 1911. № 5–6. С. 105–124.
- Кузнецова А.П. (Kuznetsova) Новый вид гриба — Typhula humulina A. Kuzn. на подземных стеблях хмеля // Ботанические материалы отдела споровых растений Ботанического института. В.Л. Комарова АН СССР. 1953. Т. 9. С. 142–145.
- Потатосова Е.Г. (Potatosova) Грибы рода Typhula в СССР // Ботанический журнал. 1960. Т. 45. C. 567–572.
- Потатосова Е.Г. (Potatosova) Критический обзор видов рода Typhula на культурных растениях в СССР. Дис. … канд. с.-х. наук. Л.: Ленинградский сельскохозяйственный институт, 1960. 18 с.
- Проценко Е.П. (Protsenko) Typhula borealis на тюльпанах в СССР // Микология и фитопатология. 1967. Т.. 1 № 1. С. 107–109.
Supplementary files
