Роль различных субъединиц ремоделирующего комплекса INO80 в репарационной сборке хроматина у дрожжей Saccharomyces cerevisiae

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Репаративная сборка хроматина является важным шагом в поддержании стабильности генома. Правильную сборку хроматина обеспечивают шапероны гистонов, нарушение функции которых может привести к развитию различных форм рака и к ряду наследственных заболеваний у человека. Действие факторов ремоделирования завершает репарацию хроматина. Ремоделирующий комплекс хроматина дрожжей INO80 играет важную роль в архитектуре хроматина. Мы использовали индуцированный мутагенез и ПЦР в реальном времени для изучения роли INO80 в репарационной сборке хроматина. У двойных мутантов ies5Δ hsm3Δ (hif1Δ) дефекты структуры нуклеосом, вызванные мутациями hsm3Δ и hif1Δ, приводят к гиперчувствительности клеток к УФ-облучению и исчезновению hsm3- и hif1-специфического мутагенеза. Двойные мутанты, несущие мутацию nhp10Δ и мутацию hsm3Δ или hif1Δ, были неотличимы от одиночного мутанта по летальному эффекту УФ-облучения, однако высокий УФ-индуцированный мутагенез, характерный для всех мутаций, исчезал. Таким образом, мы обнаружили, что мутации в генах, контролирующих субъединицы комплекса INO80, могут проявлять сильные взаимодействия с мутациями в генах гистоновых шаперонов. Была подтверждена гипотеза о том, что белок Him1 выполняет шаперонную функцию в процессе репаративной сборки хроматина.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

Т. А. Евстюхина

Петербургский институт ядерной физики им. Б.П. Константинова Национального исследовательского центра “Курчатовский институт”; Курчатовский геномный центр – ПИЯФ

Автор, ответственный за переписку.
Email: alekseeva_ea@pnpi.nrcki.ru
Россия, 188300, Ленинградская область, Гатчина; 188300, Ленинградская область, Гатчина

Е. А. Алексеева

Петербургский институт ядерной физики им. Б.П. Константинова Национального исследовательского центра “Курчатовский институт”; Курчатовский геномный центр – ПИЯФ

Email: alekseeva_ea@pnpi.nrcki.ru
Россия, 188300, Ленинградская область, Гатчина; 188300, Ленинградская область, Гатчина

И. И. Скобелева

Петербургский институт ядерной физики им. Б.П. Константинова Национального исследовательского центра “Курчатовский институт”

Email: alekseeva_ea@pnpi.nrcki.ru
Россия, 188300, Ленинградская область, Гатчина

В. Т. Пешехонов

Петербургский институт ядерной физики им. Б.П. Константинова Национального исследовательского центра “Курчатовский институт”; Курчатовский геномный центр – ПИЯФ

Email: alekseeva_ea@pnpi.nrcki.ru
Россия, 188300, Ленинградская область, Гатчина; 188300, Ленинградская область, Гатчина

В. Г. Королев

Петербургский институт ядерной физики им. Б.П. Константинова Национального исследовательского центра “Курчатовский институт”; Курчатовский геномный центр – ПИЯФ

Email: alekseeva_ea@pnpi.nrcki.ru
Россия, 188300, Ленинградская область, Гатчина; 188300, Ленинградская область, Гатчина

Список литературы

  1. Luger K., Mader A.W., Richmond R.K. et al. Crystal structure of the nucleosome core particle at 2.8 A° resolution // Nature. 1997. V. 389. P. 251–260. https://doi.org/10.1038/38444
  2. Ransom M., Dennehey B.K., Tyler J.K. Chaperoning histones during DNA replication and repair // Cell. 2010. V. 140, P. 183–195. https://doi.org/10.1016/j.cell.2010.01.004
  3. Kouzarides T. Chromatin modifications and their function // Cell. 2007. V. 128. P. 693–705. https://doi.org/10.1016/j.cell.2007.02.005
  4. Gaillard P.H., Martini E.M., Kaufman P.D. et al. Chromatin assembly coupled to DNA repair: A new role for chromatin assembly factor 1 // Cell. 1996. V. 86. P. 887–96. https://doi.org/10.1016/s0092-8674(00)80164-6
  5. Evstyukhina T.A., Alekseeva E.A., Fedorov D.V. et al. Genetic analysis of the Hsm3 protein fFunction in yeast Saccharomyces cerevisiae NuB4 complex // Genes. 2021. V. 12. https://doi.org/10.3390/ genes12071083
  6. Becker P.B., Horz W. ATP-dependent nucleosome remodeling // Annu. Rev. Biochem. 2002. V. 71. P. 247–273. https://doi.org/10.1146/annurev.biochem.71.110601.135400
  7. Smith C.L., Peterson C.L. ATP-dependent chromatin remodeling // Curr. Top. Dev. Biol. 2005. V. 65. P. 115–148. https://doi.org/10.1016/S0070-2153(04)65004-6
  8. Shen X., Mizuguchi G., Hamiche A., Wu C. A chromatin remodelling complex involved in transcription and DNA processing // Nature. 2000. V. 406. P. 541–544. https://doi.org/10.1038/35020123
  9. Morrison A., Highland J., Krogan N. et al. INO80 and gamma-H2AX interaction links ATP-dependent chromatin remodeling to DNA damage repair // Cell. 2004. V. 119. № 6. P. 767–775. https://doi.org/10.1016/j.cell.2004.11.037
  10. Morrison A., Kim J.-A., Person M.D. et al. Mec1/Tel1 phosphorylation of the INO80 chromatin remodeling complex influences DNA damage checkpoint responses // Cell. 2007. V. 130. P. 499–511. https://doi.org/10.1016/j.cell.2007.06.010
  11. Van Attikum H., Fritsch O., Hohn B., Gasser S.M. Recruitment of the INO80 complex by H2A phosphorylation links ATP-dependent chromatin remodeling with DNA double-strand repair // Cell. 2004. V. 119. P. 777–788. https://doi.org/10.1016/j.cell.2004.11.033
  12. Tosi A., Haas C., Herzog F. et al. Structure and subunit topology of the INO80 chromatin remodeler and its nucleosome complex // Cell. 2013. V. 154. P. 1207–1219. https://doi.org/10.1016/j.cell.2013.08.016
  13. Yao W., King D.A., Beckwith S.L. et al. The INO80 complex requires the Arp5-Ies6 subcomplex for chromatin remodeling and metabolic regulation // Mol. Cel. Biol. 2016. V. 36. P. 979–991. https://doi.org/10.1128/MCB.00801-15
  14. Falbo K., Alabert C., Katou Y. et al. Involvement of a chromatin remodeling complex in damage tolerance during DNA replication // Nat. Struct. Mol. Biol. 2009. V. 16. P. 1167–1172. https://doi.org/10.1038/nsmb.1686
  15. Shen X., Choi E., Wu C. Involvement of actin-related proteins in ATP-dependent chromatin remodeling // Mоl. Cell. 2003. V. 12. P. 147–155. https://doi.org/10.1016/s1097-2765(03)00264-8
  16. Ray S., Grove A. The yeast high mobility group protein HMO2 domains of the chromatin-remodeling complex INO80, binds DNA ends // Nucl. Acids Res. 2009. V. 37. P. 6389–6399. https://doi.org/10.1093/nar/gkp695
  17. Ray S., Grove A. Interaction of Saccharomyces cerevisiae HMO2 domains with distorted DNA // Biochemistry. 2012. V. 51. P. 1825–1835. https://doi.org/10.1021/bi201700h
  18. Fillingham J., Recht J., Silva A.C. et al. Chaperone control of the activity and specificity of the histone H3 acetyltransferase RTT109 // Mol. Cell. Biol. 2008. V. 28. P. 4342–4353. https://doi.org/10.1128/MCB.00182-08
  19. Campos E.I., Fillingham J., Li J. et al. The program for processing newly synthesized histones H3.1 and H4 // Nat. Struct. Mol. Biol. 2010. V. 17. P. 1343–1351. PubMed ID: 20953179
  20. Barman H.K., Takami Y., Nashijima H. et al. Histone acetyltransferase-1 regulates integrity of cytosolic histone H3-H4 containing complex // Biophys. Res. Commun. 2008. V. 373. P. 624–630. https://doi.org/10.1016/j.bbrc.2006.05.079
  21. Jasencakova Z., Scharf A.N., Corpet A. et al. Replication stress interferes with histone recycling and predeposition marking of new histones // Mol. Cell. 2010. V. 37. P. 736–743. https://doi.org/10.1016/j.molcel.2010.01.033
  22. Ai X., Parthun M.R. The nuclear Hat1p/Hat2p complex: A molecular link between type B histone acetyltransferases and chromatin assembly // Mol. Cell. 2004. V. 14. P.195–205. https://doi.org/10.1016/s1097-2765(04)00184-4
  23. Poveda A., Pamblanco M., Tafrov S. et al. Hif1 is a component of yeast histone acetyltransferase B, a complex mainly localized in the nucleus // J. Biol. Chem. 2004. V. 279. P. 16033–16043. https://doi.org/10.1074/jbc.M314228200
  24. Verreault A., Kaufman P.D., Kobayashi R., Stillman B. Nucleosomal DNA regulates the core-histone-binding subunitof the human Hat1 acetyltransferase // Curr. Biol. 1998. V. 8. P. 96–108. https://doi.org/10.1016/s0960-9822(98)70040-5
  25. Suganuma T., Pattenden S.G., Workman J.L. Diverse functions of WD40 repeat proteins in histone recognition // Genes Dev. 2008. V. 22. P. 1265–1268. https://doi.org/10.1101/gad.1676208
  26. Song J.J., Garlick J.D., Kingston R.E. Structural basis of histone H4 recognition by p55 // Genes Dev. 2008. V. 22. P. 1313–1318. https://doi.org/10.1101/gad.1653308
  27. Furuyama T., Dalal Y., Henikoff S. Chaperone-mediated assembly of centromeric chromatin in vitro // Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2006. V. 103. P. 6172–6177. https://doi.org/10.1073/pnas.0601686103
  28. Gavin A.C., M. Bösche M., Krause R. et al. Functional organization of the yeast proteome by systematic analysis of protein complexes // Nature. 2002. V. 415. P. 141–147. https://doi.org/10.1038/415141a
  29. Blackwell J.S., Wilkinson S.T., Mosammaparast N., Pemberton L.F. Mutational analysis of H3 and H4 N termini reveals distinct roles in nuclear import // J. Biol. Chem. 2007. V. 282. P. 20142–20150. https://doi.org/10.1074/jbc.M701989200
  30. Ge Z., Wang H., Parthun M.R. Nuclear Hat1p complex (NuB4) components participate in DNA repair-linked chromatin reassembly // J. Biol. Chem. 2011. V. 286. P. 16790–16799. https://doi.org/10.1074/jbc.M110.216846
  31. Захаров И.А., Кожин С.А., Кожина Т.А. и др. Сборник методик по генетике дрожжей-сахаромицетов. Л.: Наука, 1984. изд. 2-е. 144 с.
  32. Ковальцова С.В., Королев В.Г. Штамм дрожжей Saccharomyces cerevisiae для тестирования мутагенов окружающей среды на основе взаимодействия мутаций rad2 и him1 // Генетика. 1996. Т. 32. № 3. С. 366–372.
  33. Fedorova I.V., Kovaltzova S.V., Gracheva L.M. et al. Requirement of HSM3 gene for spontaneous mutagenesis in Saccharomyces cerevisiae // Mutat. Res. 2004. V. 554. P. 65–75.
  34. Lea C.A., Coulson D.E. The distribution of the number of mutants in bacterial populations // J. Genet. 1949. V. 49. P. 264–285. https://doi.org/10.1007/BF02986080
  35. Khromov-Borisov N.N., Saffi J., Henriques J.A.P. Perfect order plating: principal and applications // TTO1. 2002.TO2638
  36. De Koning L., Corpet A., Haber J.E., Almouzni G. Histone chaperones: An escort network regulating histone traffic // Nat. Struct. Mol. Biol. 2007. V. 14. P. 997–1007. https://doi.org/10.1038/nsmb1318
  37. Burgess R.J., Zhang Z. Histone chaperones in nucleosome assembly and human disease // Nat. Struct. Mol. Biol. 2013. V. 20. P. 14–22. https://doi.org/10.1038/nsmb2461
  38. Chai B., Huang J., Cairns B., Laurent B. Distinct roles for the RSC and Swi/Snf ATP-dependent chromatin remodelers in DNA double-strand break repair // Genes Dev. 2005. V. 19. P. 1656–1661. https://doi.org/10.1101/gad.1273105
  39. Shim E., Ma J., Oum J. et al. The yeast chromatin remodeler RSC complex facilitates end joining repair of DNA double-strand breaks // Mol. Cell. Biol. 2005. V. 25. P. 3934–3944. https://doi.org/10.1128/MCB.25.10.3934-3944.2005
  40. Alekseeva E.A., Evstyukhina T.A., Peshekhonov V.T., Korolev V.G. Participation of the HIM1 gene of yeast Saccharomyces cerevisiae in the error-free branch of post-replicative repair and role Polη in him1-dependent mutagenesis // Curr. Genet. 2021.V. 67. P. 141–151. https://doi.org/10.1007/s00294-020-01115-6
  41. Evstyukhina T.A., Alekseeva E.A., Peshekhonov V.T. et al. The role of chromatin assembly factors in induced mutagenesis at low levels of DNA damage // Genes. 2023. V. 14. https://doi.org/10.3390/genes14061242
  42. Chambers A.L., Ormerod G., Durley S.C. et al. The INO80 chromatin remodeling complex prevents polyploidy and maintains normal chromatin structure at centromeres // Genes Dev. 2012. V. 26. P. 2590–2603. https://doi.org/10.1101/gad.199976.112
  43. Carrozza M.J., Li B., Florens L. et al. Histone H3 methylation by Set2 directs deacetylation of coding regions by Rpd3S to suppress spurious intragenic transcription // Cell. 2005. V. 123. P. 581–592. https://doi.org/10.1016/j.cell.2005.10.023
  44. Keogh M.C., Kurdistani S.K., Morris S.A. et al. Cotranscriptional set2 methylation of histone H3 lysine 36 recruits a repressive Rpd3 complex // Cell. 2005. V. 123. P. 593–605. https://doi.org/10.1016/j.cell.2005.10.025
  45. Chen X.-F., Kuryan B., Kitada T. et al. The Rpd3 core complex is a chromatin stabilization module // Curr. Biol. 2012. V. 22. P. 56–63. https://doi.org/10.1016/j.cub.2011.11.042
  46. Kelberg E.P., Kovaltsova S.V., Alekseev S.Yu. et al. HIM1, a new yeast Saccharomyces cerevisiae gene playing a role in control of spontaneous and induction mutagenesis // Mutat. Res. 2005. V. 578. P. 64–78. https://doi.org/10.1016/j.mrfmmm.2005.03.003
  47. Keck K.M., Pemberton L.F. Histone chaperon link histone nuclear import and chromatin assembly // Biochim. Biophys. Acta. 2012. V. 1819. P. 277–289. https://doi.org/10.1016/j.bbagrm.2011.09.007
  48. Евстюхина Т.А., Алексеева Е.А., Федоров Д.В. и др. Роль ремодулирующих комплексов CHD1 и ISWI в контроле спонтанного и УФ-индуцированного мутагенеза у дрожжей Saccharomyces cerevisiae // Генетика. 2017. Т. 53. № 2. С. 173–180.
  49. Sun Z., Hsiao J., Fay D.S., Stern D.F. Rad53 FHA domain associated with phosphorylated Rad9 in the DNA damage checkpoint // Science. 1998. V. 281. P. 272–274. https://doi.org/10.1126/science.281.5374.272.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Чувствительность к УФ-свету и частота УФ-индуцированного мутагенеза в локусе CAN1 у штамма дикого типа и мутантного диплоидного штамма ies6Δ при обработке различными дозами ультрафиолетового излучения. На графиках показаны стандартные ошибки среднего значения (± SEM), полученные в результате пяти независимых экспериментов.

Скачать (134KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Чувствительность к УФ-свету и частота УФ-индуцированного мутагенеза в локусах ADE4–ADE8 у штамма дикого типа и мутантного штамма ies5Δ (а) и мутантного штамма nhp10Δ (б) при обработке различными дозами ультрафиолетового излучения.

Скачать (287KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Чувствительность к УФ-свету и частота УФ-индуцированного мутагенеза в локусах ADE4–ADE8 у штамма дикого типа и мутантных штаммов rad2Δ, rad2Δ ies5Δ и rad2Δ nhp10Δ при обработке различными дозами ультрафиолетового излучения.

Скачать (179KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Чувствительность к УФ-свету и частота УФ-индуцированного мутагенеза в локусах ADE4–ADE8 у штамма дикого типа и мутантных штаммов ies5Δ hsm3Δ, ies5Δ hif1Δ и ies5Δ him1Δ (а) и nhp10Δ hsm3Δ, nhp10Δ hif1Δ и nhp10Δ him1Δ (б) при обработке различными дозами ультрафиолетового излучения.

Скачать (366KB)
Метаданные
6. Рис. 5. Чувствительность к УФ-свету и частота УФ-индуцированного мутагенеза в локусах ADE4–ADE8 штамма дикого типа и мутантных штаммов ies5Δ rpd3Δ и rpd3Δ при обработке различными дозами ультрафиолетового излучения.

Скачать (158KB)
Метаданные
7. Рис. 6. Гистограммы показывают относительную нормализованную экспрессию гена RNR3 в штамме дикого типа и мутантных штаммах: ies5Δ, ies5Δ him1Δ, ies5Δ hsm3Δ и ies5Δ hif1Δ (а); nhp10Δ, nhp10Δ him1Δ, nhp10Δ hsm3Δ и nhp10Δ hif1Δ (б) до и после облучения их ультрафиолетовым светом (после УФ-облучения клетки выдерживали в течение четырех часов при 30° C в термостате для индукции), доза УФ-излучения составляла 252 Дж/м2; * р < 0.05, t-критерий Стьюдента.

Скачать (212KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».