Regulation of Electron Transport in Chloroplasts: Induction Processes in Tradescantia Leaves

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

The results of a comparative study of electron transport in chloroplasts in situ in leaves of shade-tolerant and light-loving species of tradescantia (T. fluminensis and T. sillamontana) grown under conditions of strong (800–1000 μmol photons m−2s−1) or weak (moderate) illumination (50–125 μmol photons m−2s−1) are described. Electron transport processes were monitored by electron paramagnetic resonance and optical spectroscopy. Photoinduced redox transformations of the primary electron donor of photosystem I (Р700) and slow induction of chlorophyll a fluorescence were studied. It was shown that plants acclimated to high light intensity are characterized by more rapid processes of Р700 oxidation and attenuation of chlorophyll a fluorescence compared to plants grown at low light intensity. The data obtained are analyzed in the context of “short-term” mechanisms of pH-dependent regulation of electron transport in intact chloroplasts (non-photochemical quenching of excitation in photosystem II, retardation of plastoquinol oxidation by cytochrome b6f-complex, and activation of Calvin–Benson cycle reactions).

About the authors

I. S Suslichenko

Department of Physics, Lomonosov Moscow State University

Moscow, Russia

B. V Trubitsin

Department of Physics, Lomonosov Moscow State University

Moscow, Russia

A. N Tikhonov

Department of Physics, Lomonosov Moscow State University

Email: an_tikhonov@mail.ru
Moscow, Russia

References

  1. Эдвардс Д. и Уокер Д., Фотосинтез С3- и С4-растений: механизмы и регуляция (Мир, М., 1986).
  2. Walker D. A. The Z-scheme – down hill all the way. Trends Plant Sci., 7 (4), 183–185 (2002). doi: 10.1016/S1360-1385(02)02242-2
  3. Ruban A. The photosynthetic membrane: molecular mechanisms and biophysics of light harvesting (John Wiley & Sons Ltd., 2012). doi: 10.1002/9781118447628
  4. Joliot P., Beal D., and Joliot A. Cyclic electron flow under saturating excitation of dark-adapted Arabidopsis leaves. Biochim. Biophys. Acta, 1656 (2–3), 166–176 (2004). doi: 10.1016/j.bbabio.2004.03.010
  5. Dumas L., Chazaux M., Peltier G., Johnson X., and Alric J. Cytochrome b6 f function and localization, phosphorylation state of thylakoid membrane proteins and consequences on cyclic electron flow. Photosynth. Res., 129, 307–320 (2016). doi: 10.1007/s11120-016-0298-y
  6. Tikhonov A. N. The cytochrome b6 f complex: Biophysical aspects of its functioning in chloroplasts. In: Membrane protein complexes: structure and function, subcellular biochemistry, Ed. by J. R. Harris and E. J. Boekema (Springer, Singapore, 2018), vol. 87, pp. 287–328. doi: 10.1007/978-981-10-7757-9
  7. Munekage Y., Hashimoto M., Miyake C., Tomizawa K., Endo T., Tasaka M., and Shikanai T. Cyclic electron flow around photosystem I is essential for photosynthesis. Nature, 429, 579–582 (2004). doi: 10.1038/nature02598
  8. Breyton C., Nandha B., Johnson G. N., Joliot P., and Finazzi G. Redox modulation of cyclic electron flow around photosystem I in C3 plants. Biochemistry, 45 (45), 13465–13475 (2006). doi: 10.1021/bi061439s
  9. Strand D. D., Fisher N., and Kramer D. M. Distinct energetics and regulatory functions of the two major cyclic electron flow pathways in chloroplasts. In: Chloroplasts: Current Research and Future Trends, Ed. by H. Kirchhoff (Caister Acad. Press, Norfolk, UK, 2016), pp. 89–100. doi: 10.21775/9781910190470
  10. DalCorso G., Pesaresi P., Masiero S., Aseeva E., Schunemann D., Finazzi G., Joliot P., Barbato R., and Leister D. A. Complex Containing PGRL1 and PGR5 is involved in the switch between linear and cyclic electron flow in Arabidopsis. Cell, 132 (2), 273–285 (2008). doi: 10.1016/j.cell.2007.12.028
  11. Puthiyaveetil S., Kirchhoff H., and Huhner R. Structural and functional dynamics of the thylakoid membrane system. In: Chloroplasts: Current Research and Future Trends, Ed. by H. Kirchhoff (Caister Acad. Press, Norfolk, UK, 2016), pp. 59–87. doi: 10.21775/9781910190470
  12. Malone L. A., Proctor M. S., Hitchcock A., Hunter C. N., and Johnson M. P. Cytochrome b6 f – orchestrator of photosynthetic electron transfer. Biochim. Biophys. Acta, 1862 (5), 148380 (2021). doi: 10.1016/j.bbabio.2021.148380
  13. Sarewicz M., Pintscher S., Pietras R., Borek A., Bujnowicz Ł., Hanke G., Cramer W. A., Finazzi G., and Osyczka A. Catalytic reactions and energy conservation in the cytochrome bc1 and b6f complexes of energy-transducing membranes. Chem. Rev., 121 (4), 2020–2108 (2021). doi: 10.1021/acs.chemrev.0c00712
  14. Устынюк Л. Ю. и Тихонов А. Н. Окисление пластохинола −лимитирующая стадия в цепи переноса электронов в хлоропластах. Биохимия, 87 (10), 1372–1387 (2022). doi: 10.31857/S0320972522100049
  15. Tikhonov A. N. The cytochrome b6 f complex: Plastoquinol oxidation and regulation of electron transport in chloroplasts. Photosynth. Res., 159, 203–227 (2024). doi: 10.1007/s11120-023-01034-w
  16. Тихонов А. Н. Электронный транспорт в хлоропластах: регуляция и альтернативные пути переноса электронов. Биохимия, 88 (10), 1742–1760 (2023). doi: 10.31857/S0320972523100032
  17. Asada K. The water-water cycle in chloroplasts. Scavenging of active oxygens and dissipation of excess photons. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Molec. Biol., 50 (1), 601–639 (1999). doi: 10.1146/annurev.arplant.50.1.601
  18. Balazadeh S., Jaspert N., Arif M., Mueller-Roeber B., and Maurino V. G. Expression of ROS-responsive genes and transcription factors after metabolic formation of H2O2 in chloroplasts. Front. Plant Sci., 3, 234 (2012). doi: 10.3389/fpls.2012.00234
  19. Kuvykin I. V., Vershubskii A. V., Ptushenko V. V., & Tikhonov A. N. Oxygen as an alternative electron acceptor in the photosynthetic electron transport chain of C3 plants. Biochemistry (Moscow), 73 (10), 1063–1075 (2008). doi: 10.1134/S0006297908100027
  20. Demmig-Adams B., Cohu C. M., Muller O., and Adams W. W. 3rd. Modulation of photosynthetic energy conversion efficiency in nature: from seconds to seasons. Photosynth. Res., 113 (1–3), 75–88 (2012). doi: 10.1007/s11120-012-9761-6
  21. Horton P. Optimization of light harvesting and photoprotection: molecular mechanisms and physiological consequences. Phil. Trans. Roy. Soc. B: Biol. Sci., 367 (1608), 3455–3465 (2012). doi: 10.1098/rstb.2012.0069
  22. Rochaix J.-D. Regulation of photosynthetic electron transport. Biochim. Biophys. Acta - Bioenergetics, 1807 (3), 375–383 (2011). doi: 10.1016/j.bbabio.2010.11.010
  23. Bellafiore S., Barneche F., Peltier G., and Rochaix J.-D. State transitions and light adaptation require chloroplast thylakoid protein kinase STN7. Nature, 433 (7028), 892–895 (2005). doi: 10.1038/nature03286
  24. Li X.-P., Gilmore A. M., Caffarri S., Bassi R., Golan T., Kramer D., and Niyogi K. K. Regulation of photosynthetic light harvesting involves intrathylakoid lumen pH Sensing by the PsbS protein. J. Biol. Chem., 279 (22), 22866–22874 (2004). doi: 10.1074/jbc.M402461200
  25. Li Z., Wakao S., Fischer B. B., and Niyogi K. K. Sensing and responding to excess light. Annu. Rev. Plant Biol., 60 (1), 239–260 (2009). doi: 10.1146/annurev.arplant.58.032806.103844
  26. Tikhonov A. N., Khomutov G. B., Ruuge E. K., and Blumenfeld L. A. Electron transport control in chloroplasts. Effects of photosynthetic control monitored by the intrathylakoid pH. Biochim. Biophys. Acta, 637 (2), 321–333 (1981). doi: 10.1016/0005-2728(81)90171-7
  27. Takizawa K., Cruz J. A., Kanazawa A., and Kramer D. M. The thylakoid proton motive force in vivo. Quantitative, non-invasive probes, energetics, and regulatory consequences of light-induced pmf. Biochim. Biophys. Acta, 1767 (10), 1233–1244 (2007). doi: 10.1016/j.bbabio.2007.07.006
  28. Tikhonov A. N. pH-Dependent regulation of electron transport and ATP synthesis in chloroplasts. Photosynth. Res., 116 (2–3), 511–534 (2013). doi: 10.1007/s11120-013-9845-y
  29. Fisher N., Bricker T. M., and Kramer D. M. Regulation of photosynthetic cyclic electron flow pathways by adenylate status in higher plant chloroplasts. Biochim. Biophys. Acta, 1860 (11), 148081 (2019). doi: 10.1016/j.bbabio.2019.148081
  30. Liu L., Chow W. S., and Anderson J. M. Light quality during growth of Tradescantia albiflora regulates photosystem stoichiometry, photosynthetic function and susceptibility to photoinhibition. Physiol. Plantarum, 89 (4), 854–860 (1993). doi: 10.1111/j.1399-3054.1993.tb05296.x
  31. Lichtenthaler H. K., Babani F., and Langsdorf G. Chlorophyll fluorescence imaging of photosynthetic activity in sun and shade leaves of trees. Photosynth. Res., 93 (1–3), 235—244 (2007). doi: 10.1007/s11120-007-9174-0
  32. Lichtenthaler H. K., Ac A., Marek M. V., Kalina J., and Urban O. Differences in pigment composition, photosynthetic rates and chlorophyll fluorescence images of sun and shade leaves of four tree species. Plant Physiol. Biochem., 45 (8), 577–588 (2007). doi: 10.1016/j.plaphy.2007.04.006
  33. Matsubara S., Forster B., Waterman M., Robinson S. A., Pogson B. J., Gunning B., and Osmond B. From ecophysiology to phenomics: some implications of photoprotection and shade–sun acclimation in situ for dynamics of thylakoids in vitro. Phil. Trans. Roy. Soc. B: Biol. Sci., 367 (1608), 3503–3514 (2012). doi: 10.1098/rstb.2012.0072
  34. Kaiser E., Morales A., Harbinson J., Kromdijk J., Heuvelink E., and Marcelis L. F. M. Dynamic photosynthesis in different environmental conditions. J. Exp. Botany, 66 (9), 2415–2426 (2015). doi: 10.1093/jxb/eru406
  35. Suslichenko I. S., and Tikhonov A. N. Photo‐reducible plastoquinone pools in chloroplasts of Tradescentia plants acclimated to high and low light. FEBS Lett., 593 (8), 788–798 (2019). doi: 10.1002/1873-3468.13366
  36. Kasahara M., Kagawa T., Oikawa K., Suetsugu N., MiyaoM., and Wada M. Chloroplast avoidance movement reduces photodamage in plants. Nature, 420 (6917), 829–832 (2002). doi: 10.1038/nature01213
  37. Davis P. A., Caylor S., Whippo C. W., and Hangarter R. P. Changes in leaf optical properties associated with light‐dependent chloroplast movements. Plant, Cell & Environment, 34 (12), 2047–2059 (2011). doi: 10.1111/j.1365-3040.2011.02402.x
  38. Tikkanen M., Grieco M., Nurmi M., Rantala M., Suorsa M., and Aro E.-M. Regulation of the photosynthetic apparatus under fluctuating growth light. Phil. Trans. Roy. Soc. B: Biol. Sci., 367 (1608), 3486–3493 (2012). doi: 10.1098/rstb.2012.0067
  39. Kono M., and Terashima I. Long-term and short-term responses of the photosynthetic electron transport to fluctuating light. J. Photochem. Photobiol. B: Biology, 137, 89–99 (2014). doi: 10.1016/j.jphotobiol.2014.02.016
  40. Barber J., Ford R. C., Mitchell R. A. C., and Millner P. A. Chloroplast thylakoid membrane fluidity and its sensitivity to temperature. Planta, 161 (4), 375–380 (1984). doi: 10.1007/BF00398729
  41. Лютова М.И., Тихонов А.Н. Сопоставление температурной зависимости подвижности липидо-растворимой спиновой метки в тилакоидных мембранах хлоропластов дыни и огурца. Биофизика, 33, 460–464 (1988).
  42. Tikhonov A. N., and Vershubskii A. V. Temperature-dependent regulation of electron transport and ATP synthesis in chloroplasts in vitro and in silico. Photosynth. Res., 146 (1–3), 299–329 (2020). doi: 10.1007/s11120-020-00777-0
  43. Benkov M. A., Yatsenko A. M., and Tikhonov A. N. Light acclimation of shade-tolerant and sun-resistant Tradescantia species: photochemical activity of PSII and its sensitivity to heat treatment. Photosynth. Res., 139 (1–3), 203–214 (2019). doi: 10.1007/s11120-018-0535-7
  44. Сусличенко И.С., Беньков М.А., Ковалишина Д.А., Петрова М.О., Трубицин Б.В. и Тихонов А.Н. Электронный транспорт в мембранах хлоропластов теневыносливого и светолюбивого видов традесканции. Биол. мембраны, 40 (2), 92–104 (2023). doi: 10.31857/S023347552302007X
  45. Kalmatskaya O. A., Karavaev V. A., and Tikhonov A. N. Slow induction of chlorophyll a fluorescence excited by blue and red light in Tradescantia leaves acclimated to high and low light. Photosynth. Res., 142 (3), 265–282 (2019). doi: 10.1007/s11120-019-00663-4
  46. Беньков М. А., Сусличенко И. С., Трубицин Б. В. и Тихонов А. Н. Влияние акклимации растений на электронный транспорта в мембранах хлоропластов Cucumis sativus и Cucumis melo. Биол. мембраны, 40 (3), 172–187 (2023). doi: 10.31857/S0233475523030039
  47. Караваев В. А. и Кукушкин А. К. Исследование состояния электронно-транспортной цепи в листьях высших растений методом быстрой индукции флуоресценции. Биофизика, 21 (5), 862-866 (1976).
  48. Lazar D. Chlorophyll a fluorescence induction. Biochim. Biophys. Acta, 1412 (1), 1–28 (1999). doi: 10.1016/S0005-2728(99)00047-X
  49. Stirbet A., and Govindjee. The slow phase of chlorophyll a fluorescence induction in silico: Origin of the S–M fluorescence rise. Photosynth. Res., 130 (1–3), 193–213 (2016). doi: 10.1007/s11120-016-0243-0
  50. Рууге Э. К. и Тихонов А. Н. Электронный парамагнитный резонанс: исследование механизмов регуляции световых стадий фотосинтеза растений. Биофизика, 67 (3), 516–523 (2022). doi: 10.31857/S0006302922030097
  51. Suslichenko I. S., Trubitsin B. V., Vershubskii A. V., and Tikhonov A. N. The noninvasive monitoring of the redox status of photosynthetic electron transport in Hibiscus rosasinensis and Tradescantia leaves. Plant Physiol. Biochem., 185, 233–243 (2022). doi: 10.1016/j.plaphy.2022.06.002
  52. Klughammer C. and Schreiber U. Deconvolution of ferredoxin, plastocyanin, and P700 transmittance changes in intact leaves with a new type of kinetic LED array spectrophotometer. Photosynth. Res., 128, 195–214 (2016). doi: 10.1007/s11120-016-0219-0
  53. Ptushenko V. V., Zhigalova T. V., Avercheva O. V., and Tikhonov A. N. Three phases of energy-dependent induction of P700 + and Chl a fluorescence in Tradescantia fluminensis leaves. Photosynth. Res., 139 (1–3), 509–522 (2019). doi: 10.1007/s11120-018-0494-z
  54. Mishanin V. I., Trubitsin B. V., Benkov M. A., Minin A. A., and Tikhonov A. N. Light acclimation of shade-tolerant and light-resistant Tradescantia species: induction of chlorophyll a fluorescence and P700 photooxidation, expression of PsbS and Lhcb1 proteins. Photosynth. Res., 130 (1–3), 275–291 (2016). doi: 10.1007/s11120-016-0252-z
  55. Mishanin V. I., Trubitsin B. V., Patsaeva S. V., Ptushenko V. V., Solovchenko A. E., and Tikhonov A. N. Acclimation of shade-tolerant and light-resistant Tradescantia species to growth light: chlorophyll a fluorescence, electron transport, and xanthophyll content. Photosynth. Res., 133 (1–3), 87–102 (2017). doi: 10.1007/s11120-017-0339-1
  56. Kalmatskaya O. A., Trubitsin B. V., Suslichenko I. S., Karavaev V. A., and Tikhonov A. N. Electron transport in Tradescantia leaves acclimated to high and low light: thermoluminescence, PAM-fluorometry, and EPR studies. Photosynth. Res., 146 (1–3), 123–141 (2020). doi: 10.1007/s11120-020-00767-2
  57. Ptushenko V. V., Ptushenko O. S., Samoilova O. P., and Solovchenko A. E. An exceptional irradiance-induced decrease of light trapping in two Tradescantia species: an unexpected relationship with the leaf architecture and zeaxanthinmediated photoprotection. Biol. Plantarum, 60 (2), 385–393 (2016). doi: 10.1007/s10535-016-0593-7
  58. Kanervo E., Suorsa M., and Aro E.-M. Functional flexibility and acclimation of the thylakoid membrane. Photochem. Photobiol. Sci., 4 (12), 1072–1080 (2005). doi: 10.1039/b507866k
  59. Flannery S. E., Hepworth C., Wood W. H. J., Pastorelli F., Hunter C. N., Dickman M. J., Jackson P. J., and Johnson M. P. Developmental acclimation of the thylakoid proteome to light intensity in Arabidopsis. Plant J., 105 (1), 223–244 (2021). doi: 10.1111/tpj.15053
  60. Yamori W. and Shikanai T. Physiological functions of cyclic electron transport around Photosystem I in sustaining photosynthesis and plant growth. Annu. Rev. Plant Biol., 67 (1), 81–106 (2016). doi: 10.1146/annurev-arplant-043015-112002
  61. Walters R. G. and Horton P. Acclimation of Arabidopsis thaliana to the light environment: Changes in composition of the photosynthetic apparatus. Planta, 195 (2), 248–256 (1994). doi: 10.1007/BF00199685
  62. Gray G. R., Savitch L. V., Ivanov A. G., and Huner N. P. A. Photosystem II excitation pressure and development of resistance to Photoinhibition (II. Adjustment of photosynthetic capacity in winter wheat and winter rye). Plant Physiol., 110 (1), 61–71 (1996). doi: 10.1104/pp.110.1.61

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».