Acclimation of Primary Photosynthetic Reactions in the Cells of Chlamydomonas reinhardtii to Cadmium: Analysis of Cell Population Heterogeneity

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

The mechanisms of acclimation of primary photosynthetic reactions in the green microalgae Chlamydomonas reinhardtii to the toxic action of cadmium were investigated by analyzing the dynamics of distribution of key photosynthetic parameters in cell population. A synchronous culture of microalgae was incubated for 96 h in the presence of 25 μM Cd, and OJIP-transient curves of individual cells were recorded at different stages of incubation with the toxicant using an original microfluorometer. The analysis of OJIP-transient curves made it possible to determine distributions of key JIP-test parameters: FV/FM, ETO/ABS, RC/ABS, which represent photochemical activity of PS II, electron transport in PS II, and light absorption per active reaction center in PS II, respectively. Acclimation of primary photosynthetic reactions in microalgae to cadmium was accompanied by the appearance of two dominating cell fractions, which demonstrated the stable values of photosynthetic parameters when energy imbalance occurred due to the presence of the toxicant. The cells related to the first fraction retained moderate PS II activity by the effect of reduced PS II antenna size, while the cells of the second fraction showed low photochemical activity of PS II keeping antenna size similar to those of control cells.

About the authors

А. А Volgusheva

Department of Biology, Lomonosov Moscow State University

Moscow, Russia

I. V Konyukhov

Department of Biology, Lomonosov Moscow State University

Moscow, Russia

T. K Antal

Pskov State University

Email: taras_an@mail.ru
Laboratory of Integrated Environmental Research Pskov, Russia

References

  1. Магданова Л. А. и Голясная Н. В. Гетерогенность как адаптивное свойство бактериальной популяции. Микробиология, 82 (1), 3–13 (2013). doi: 10.7868/S0026365613010072
  2. Wang X. and Wang W. X. Cell cycle-dependent Cu uptake explained the heterogenous responses of Chlamydomonas to Cu exposure. Environ. Pollut., 319, 121013 (2023). doi: 10.1016/j.envpol.2023.121013
  3. Altschuler S. J. and Wu L. F. Cellular heterogeneity: do differences make a difference? Cell, 141 (4), 559–563 (2010). doi: 10.1016/j.cell.2010.04.033
  4. Damodaran S. P., Eberhard S., Boitard L., Rodriguez J. G., Wang Y., Bremond N., Baudry J., Bibette J., and Wollman F. A. A millifluidic study of celltocell heterogeneity in growth-rate and cell-division capability in populations of isogenic cells of Chlamydomonas reinhardtii. PLoS One, 10 (3), e0118987 (2015). doi: 10.1371/journal.pone.0118987
  5. Yan P., Guo J. S., Zhang P., Xiao Y., Li Z., Zhang S. Q., Zhang Y. X., and He S. X. The role of morphological changes in algae adaptation to nutrient stress at the singlecell level. Sci. Total Environ., 754, 142076 (2021). doi: 10.1016/j.scitotenv.2020.142076
  6. Volgusheva A. A., Todorenko D. A., Konyukhov I. V., Voronova E. N., Pogosyan S. I., Plyusnina T. Y., Khruschev S. S., and Antal T. K. Acclimation Response of Green Microalgae Chlorella Sorokiniana to 2,3',4,4',6-Pentachlorobiphenyl. Photochem. Photobiol., 99 (4), 1106–1114. (2023). doi: 10.1111/php.13771
  7. Schansker G., Toth S. Z., Kovacs L., Holzwarth A. R., Garab G. Evidence for a fluorescence yield change driven by a light-induced conformational change within photosystem II during the fast chlorophyll a fluorescence rise. Biochim. Biophy.s Acta, 1807 (9), 1032–43 (2011). doi: 10.1016/j.bbabio.2011.05.022
  8. Vredenberg W. J., Bulychev A. Photoelectric effects on chlorophyll fluorescence of photosystem II in vivo. Kinetics in the absence and presence of valinomycin. Bioelectrochemistry, 60 (1–2), 87–95 (2003). doi: 10.1016/s1567-5394(03)00053-7
  9. Stirbet A. and Govindjee. Chlorophyll a fluorescence induction: a personal perspective of the thermal phase, the J-I-P rise. Photosynth. Res., 113 (1–3), 15–61 (2012). doi: 10.1007/s11120-012-9754-5
  10. Sipka G. B., Magyar M., Mezzetti A., Akhtar P., Zhu Q., Xiao Y., Han G., Santabarbara S., Shen J. R., Lambrev P. H., and Garab G. Light-adapted chargeseparated state of photosystem II: structural and functional dynamics of the closed reaction center. Plant Cell, 33 (4), 1286–1302 (2021). doi: 10.1093/plcell/koab008
  11. Strasser R. J., Tsimilli-Michael M., and Srivastava A. In Chlorophyll fluorescence: a signature of photosynthesis, Eds. by G. C. Papageorgiou and Govindjee (Springer, Dordrecht, 2004), p. 321. doi: 10.1007/978-1-40203218-9_12
  12. Lazar D. The polyphasic chlorophyll a fluorescence rise measured under high intensity of exciting light. Funct. Plant Biol., 33 (1), 9‒30 (2006). doi: 10.1071/FP05095
  13. Todorenko D., Volgusheva A., Timofeev N., Kovalenko I., Matorin D., and Antal T. Multiple in vivo Effects of cadmium on photosynthetic electron transport in pea plants. Photochem. Photobiol., 97 (6), 1516‒1526 (2021). doi: 10.1111/php.13469
  14. Volgusheva A., Todorenko D., Baizhumanov A., Chivkunova O., Solovchenko A., and Antal T. Cadmiumand chromium-induced damage and acclimation mechanisms in Scenedesmus quadricauda and Chlorella sorokiniana. J. Appl. Phycol., 34, 1435–1446 (2022). doi: 10.1007/s10811-022-02747-6
  15. Kuznetsov A. G., Konyukhov I. V., Pogosyan S. I., and Rubin A. B. Microfluorimeter for studying the state of photosynthetic apparatus of individual cells of microalgae Oceanology, 61 (6), 1055–1063 (2021). doi: 10.1134/S0001437021060278
  16. Погосян С. И., Сивченко М. А. и Максимов В. Н. Физиологическая гетерогенность популяции микроводорослей. Классификация цинобиев Scenedesmus quadricauda по типам кривых индукции флуоресценции хлорофилла. Изв. РАН. Сер. биол., 3, 337‒373 (1996).
  17. Voronova E. N., Il’ash L.V., Pogosyan S. I., Ulanova A. Yu., Matorin D. N., Man-gi Cho, and Rubin A. B. Intrapopulation heterogeneity of the fluorescence parameters of the marine plankton alga Thalassiosira weissflogii at various nitrogen levels. Microbiology, 78, 419–427 (2009). doi: 10.1134/S0026261709040043
  18. Волгушева А. А., Конюхов И. В. и Антал Т. К. Оценка первичных реакций фотосинтеза в индивидуальных клетках микроводорослей микрофлуориметрическим методом. Вестн. МГУ. Сер. 16. Биология, 78 (3), 170-177 (2023). doi: 10.55959/MSU0137-0952-16-78-3-4
  19. Harris E. H. The Chlamydomonas Sourcebook: A Comprehensive Guide to Biology and Laboratory Use. Ed. By E. H. Harris (Academic Press, San Diego, 1989). doi: 10.1126/science.246.4936.1503-a
  20. Маторин Д. Н., Осипов В. А., Яковлева О. В. и Погосян С. И. Определение состояния растений и водорослей по флуоресценции хлорофилла (МАКС Пресс, Москва, 2010)
  21. Маторин Д. Н. и Рубин А. Б. Флуоресценции хлорофилла высших растений и водорослей (Ижевский иститут комьютерных исследований, ИжевскМосква, 2012).
  22. Маторин Д. Н. и Горячев С. Н. Флуоресценция хлорофилла микроводорослей в биотестировании загрязнений (Альтекс, Москва, 2017).
  23. Thiriet-Rupert S., Gain G., Jadoul A., Vigneron A., Bosman B., Carnol M., Motte P., Cardol P., Nouet C., and Hanikenne M. Long-term acclimation to cadmium exposure reveals extensive phenotypic plasticity in Chlamydomonas. Plant Physiol., 187 (3), 1653‒1678 (2021). doi: 10.1093/plphys/kiab375

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».