Концепция эндотелиального трансцитоза как теоретическая предпосылка для разработки профилактики и лечения атеросклероза

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Понимание того, каким образом формируются очаговые атеросклеротические поражения в сосудистой стенке, в настоящее время остается явно неполным, и прежде всего оттого, что обсуждение указанного вопроса как правило рассматривается на этапе, когда липопротеины низкой плотности уже находятся в интиме; ситуация во многом проясняется, если внимание уделить в первую очередь механизмам инфильтрации интимы данными липопротеинами. С современной точки зрения речь идет о молекулярных механизмах трансцитоза, обнаруженного ранее электронно-микроскопически на эндотелиоцитах капилляров крыс, которым вводили наночастицы золота или ферритина, чтобы проследить их путь в цитоплазме. Трансцитоз как процесс активный, в реализации которого участвует ряд рецепторов, противопоставляется пассивной инфильтрации сосудистой стенки липопротеинами. Помимо указанных концепций в обзоре рассматриваются возможные условия реализации трансцитоза липопротеинов низкой плотности, а также проблемы регуляции трансцитоза.

Об авторах

Нина Соломоновна Парфенова

Институт экспериментальной медицины

Автор, ответственный за переписку.
Email: nina.parf@mail.ru
SPIN-код: 9415-0241

канд. мед. наук, старший научный сотрудник отдела биохимии

Россия, Санкт-Петербург

Дмитрий Андреевич Танянский

Институт экспериментальной медицины

Email: dmitry.athero@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-5321-8834
SPIN-код: 9303-9445
Scopus Author ID: 53878682400
ResearcherId: G-3307-2015

д-р мед. наук, заведующий отделом биохимии

Россия, Санкт-Петербург

Список литературы

  1. Anitschkow N. Über experimentelle Cholesterinsteatose und ihre Bedeutung für die Entstehung einiger pathologischen Prozesse // Zbl. Allg. Path. Path. Anat. 1913. Vol. 24, No. 1. P. 1–9.
  2. Grotte G. Passage of dextran molecules across the blood-lymph barrier // Acta Chir. Scand. Suppl. 1956. Vol. 211. P. 1–84.
  3. Michel C.C., Nanjee M.N., Olszewski W.L., Miller N.E. LDL and HDL transfer rates across peripheral microvascular endothelium agree with those predicted for passive ultrafiltration in humans // J. Lipid Res. 2015. Vol. 56, No. 1. P. 122–128. doi: 10.1194/jlr.M055053
  4. Stender S., Zilversmit D.B. Transfer of plasma lipoprotein components and of plasma proteins into aortas of cholesterol-fed rabbits. Molecular size as a determinant of plasma lipoprotein influx // Arteriosclerosis. 1981. Vol. 1, No. 1. P. 38–49. doi: 10.1161/01.atv.1.1.38
  5. Palade G.E., Bruns R.R. Structural modulations of plasmalemmal vesicles // J. Cell Biol. 1968. Vol. 37, No. 3. P. 633–649. doi: 10.1083/jcb.37.3.633
  6. Bruns R.R., Palade G.E. Studies on blood capillaries. II. Transport of ferritin molecules across the wall of muscle capillaries // J. Cell Biol. 1968. Vol. 37, No. 2. P. 277–299. doi: 10.1083/jcb.37.2.277
  7. Snelting-Havinga I., Mommaas M., van Hinsbergh V.W. et al. Immunoelectron microscopic visualization of the transcytosis of low-density lipoproteins in perfused rat arteries // Eur. J. Cell Biol. 1989. Vol. 48, No. 1. P. 27–36.
  8. Jang E., Robert J., Rohrer L. et al. Transendothelial transport of lipoproteins // Atherosclerosis. 2020. Vol. 315. P. 111–125. doi: 10.1016/j.atherosclerosis.2020.09.020
  9. Schnitzer J.E., Allard J., Oh P. NEM inhibits transcytosis, endocytosis, and capillary permeability: implication of caveolae fusion in endothelia // Am. J. Physiol. 1995. Vol. 268, No. 1 Pt 2. P. H48–55. doi: 10.1152/ajpheart.1995.268.1.H48
  10. Frank P.G., Pavlides S., Cheung M.W. et al. Role of caveolin-1 in the regulation of lipoprotein metabolism // Am. J. Physiol. Cell Physiol. 2008. Vol. 295, No. 1. P. 242–248. doi: 10.1152/ajpcell.00185.2008
  11. Frank P.G., Lee H., Park D.S. et al. Genetic ablation of caveolin-1 confers protection against atherosclerosis // Arterioscler. Thromb. Vasc. Biol. 2004. Vol. 24, No. 1. P. 98–105. doi: 10.1161/01.ATV.0000101182.89118.E5
  12. Fernández-Hernando C., Yu J., Suárez Y. et al. Genetic evidence supporting a critical role of endothelial caveolin-1 during the progression of atherosclerosis // Cell Metab. 2009. Vol. 10, No. 1. P. 48–54. doi: 10.1016/j.cmet.2009.06.003
  13. Armstrong S.M., Sugiyama M.G., Fung K.Y. et al. A novel assay uncovers an unexpected role for SR-BI in LDL transcytosis // Cardiovasc. Res. 2015. Vol. 108, No. 2. P. 268–277. doi: 10.1093/cvr/cvv218
  14. Rohrer L., Ohnsorg P.M., Lehner M. et al. High-density lipoprotein transport through aortic endothelial cells involves scavenger receptor BI and ATP-binding cassette transporter G1 // Circ. Res. 2009. Vol. 104, No. 10. P. 1142–1150. doi: 10.1161/CIRCRESAHA.108.190587
  15. Fung K.Y., Wang C., Nyegaard S. et al. SR-BI Mediated Transcytosis of HDL in Brain Microvascular Endothelial Cells Is Independent of Caveolin, Clathrin, and PDZK1 // Front. Physiol. 2017. Vol. 8. P. 841. doi: 10.3389/fphys.2017.00841
  16. Lim H.Y., Thiam C.H., Yeo K.P. et al. Lymphatic vessels are essential for the removal of cholesterol from peripheral tissues by SR-BI-Mediated transport of HDL // Cell Metab. 2013. Vol. 17, No. 5. P. 671–684. doi: 10.1016/j.cmet.2013.04.002
  17. Schubert W., Frank P.G., Woodman S.E. et al. Microvascular hyperpermeability in caveolin-1 (-/-) knockout mice // J. Biol. Chem. 2002. Vol. 277, No. 42. P. 40091–40098. doi: 10.1074/jbc.M205948200
  18. Goldberg D., Khatib S. Atherogenesis, Transcytosis, and the Transmural Cholesterol Flux: A Critical Review // Oxid. Med. Cell Longev. 2022. Vol. 2022. P. 2253478. doi: 10.1155/2022/2253478
  19. Dehouck B., Fenart L., Dehouck M.P. et al. A new function for the LDL receptor: transcytosis of LDL across the blood-brain barrier // J. Cell Biol. 1997. Vol. 138, No. 4. P. 877–889. doi: 10.1083/jcb.138.4.877
  20. Zakharova F.M., Damgaard D., Mandelshtam M.Y. et al. Familial hypercholesterolemia in St-Petersburg: the known and novel mutations found in the low density lipoprotein receptor gene in Russia // BMC Med. Genet. 2005. Vol. 6. P. 6. doi: 10.1186/1471-2350-6-6
  21. Kraehling J.R., Chidlow J.H., Rajagopal C. et al. Genome-wide RNAi screen reveals ALK1 mediates LDL uptake and transcytosis in endothelial cells // Nat. Commun. 2016. Vol. 7. P. 1–15. doi: 10.1038/ncomms13516
  22. Tao B., Kraehling J.R., Ghaffari S. et al. BMP-9 and LDL crosstalk regulates ALK-1 endocytosis and LDL transcytosis in endothelial cells // J. Biol. Chem. 2020. Vol. 295, No. 52. P. 18179–18188. doi: 10.1074/jbc.RA120.015680
  23. Tan J.T., Prosser H.C., Dunn L.L. et al. High-density lipoproteins rescue diabetes-impaired angiogenesis via scavenger receptor Class B Type I // Dibetes. 2016. Vol. 65, No. 10. P. 3091–3103. doi: 10.2337/db15-1668
  24. Zhu W., Saddar S., Seetharam D. et al. PDZK1 maintains endothelial monolayer integrity // Сirc. Res. 2008. Vol. 102, No. 4. P. 480–487. doi: 10.1161/CIRCRESAHA.107.159079
  25. Kimura T., Tomura H., Mogi C. et al. Role of scavenger receptor class B type I and sphingosine 1-phosphate receptors in high density lipoprotein-induced inhibition of adhesion molecule expression in endothelial cells // J. Biol. Chem. 2006. Vol. 281, No. 49. P. 37457–37467. doi: 10.1074/jbc.M605823200
  26. Lu S.M., Fairn G.D. Mesoscale organization of domains in the plasma membrane – beyond the lipid raft // Crit. Rev. Biochem. Mol. Biol. 2018. Vol. 53, No. 2. P. 192–207. doi: 10.1080/10409238.2018.1436515
  27. Wang D.X., Pan Y.Q., Liu B., Dai L. Cav-1 promotes atherosclerosis by activating JNK-associated signaling // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2018. Vol. 503, No. 2. P. 513–520. doi: 10.1016/j.bbrc.2018.05.036
  28. Fernández-Hernando C., Yu J., Dávalos A. et al. Endothelial-specific overexpression of caveolin-1 accelerates atherosclerosis in apolipoprotein E-deficient mice // Am. J. Pathol. 2010. Vol. 177, No. 2. P. 998–1003. doi: 10.2353/ajpath.2010.091287
  29. Ramírez C.M., Zhang X., Bandyopadhyay C. et al. Caveolin-1 regulates atherogenesis by attenuating low density lipoprotein transcytosis and vascular inflammation independently of endothelial nitric oxide synthase activation // Circulation. 2019. Vol. 140, No. 3. P. 225–239. doi: 10.1161/CIRCULATIONAHA.118.038571
  30. Huang L., Chambliss K.L., Gao X. et al. SR-B1 drives endothelial cell LDL transcytosis via DOCK4 to promote atherosclerosis // Nature. 2019. Vol. 569, No. 7757. P. 565–569. doi: 10.1038/s41586-019-1140-4
  31. Armstrong S.M., Khajoee V., Wang C. et al. Co-regulation of transcellular and paracellular leak across microvascular endothelium by dynamin and Rac // Am. J. Pathol. 2012. Vol. 180, No. 3. P. 1308–1323. doi: 10.1016/j.ajpath.2011.12.002
  32. Sverdlov M., Shinin V., Place A.T. et al. Filamin A regulates caveolae internalization and trafficking in endothelial cells // Mol. Biol. Cell. 2009. Vol. 20, No. 21. P. 4531–4540. doi: 10.1091/mbc.e08-10-0997
  33. Tuma P.L., Hubbard A.L. Transcytosis: crossing cellular barriers // Physiol. Rev. 2003. Vol. 83, No. 3. P. 871–932. doi: 10.1152/physrev.00001.2003
  34. Fung K.Y.Y., Fairn G.D., Lee W.L. Transcellular vesicular transport in epithelial and endothelial cells: challenges and opportunities // Traffic. 2018. Vol. 19, No. 1. P. 5–18. doi: 10.1111/tra.12533
  35. Villaseñor R., Schilling M., Sundaresan J. et al. Sorting tubules regulate blood-brain barrier transcytosis // Cell Rep. 2017. Vol. 21, No. 11. P. 3256–3270. doi: 10.1016/j.celrep.2017.11.055
  36. Денисенко А.Д. Модифицированные липопротеины и атеросклероз // Александрова Г.И., Алешина Г.М., Бурова Л.А. и др. Институт экспериментальной медицины на рубеже тысячелетий. Достижения в области биологии и медицины / отв. ред. Б.И. Ткаченко. Санкт-Петербург: Наука, 2000. С. 264–285.
  37. Schnitzer J.E., Liu J., Oh P. Endothelial caveolae have the molecular transport machinery for vesicle budding, docking, and fusion including VAMP, NSF, SNAP, annexins, and GTPases // J. Biol. Chem. 1995. Vol. 270, No. 24. P. 14399–14404. doi: 10.1074/jbc.270.24.14399
  38. Predescu S.A., Predescu D.N., Palade G.E. Endothelial transcytotic machinery involves supramolecular protein-lipid complexes // Mol. Biol. Cell. 2001. Vol. 12, No. 4. P. 1019–1033. doi: 10.1091/mbc.12.4.1019
  39. Villablanca A.C., Jayachandran M., Banka C. Atherosclerosis and sex hormones: current concepts // Clin. Sci. (Lond). 2010. Vol. 119, No. 12. P. 493–513. doi: 10.1042/CS20100248
  40. Ghaffari S., Naderi Nabi F., Sugiyama M.G., Lee W.L. Estrogen inhibits LDL (low density lipoprotein) transcytosis by human coronary artery endothelial cells via GPER (G-protein-coupled estrogen receptor) and SR-BI (scavenger receptor class B type 1) // Arterioscler. Thromb. Vasc. Biol. 2018. Vol. 38, No. 10. P. 2283–2294. doi: 10.1161/ATVBAHA.118.310792
  41. Бобрышев Ю.В., Нагорнев В.А., Климов А.Н. Стереологический анализ неспецифического эндоцитозного захвата липопротеидов эндотелием аорты в начальных стадиях экспериментального атеросклероза у кроликов // Архив патологии. 1984. Т. 46, № 10. С. 36–42.
  42. Bartels E.D., Christoffersen C., Lindholm M.W., Nielsen L.B. Altered metabolism of LDL in the arterial wall precedes atherosclerosis regression // Circ. Res. 2015. Vol. 117, No. 11. P. 933–942. doi: 10.1161/CIRCRESAHA.115.307182
  43. Navab M., Hough G.P., Berliner J.A. et al. Rabbit beta-migration very low density lipoprotein increases endothelial macromolecular transport without altering electrical resistance // J. Clin. Invest. 1986. Vol. 78, No. 2. P. 389–397. doi: 10.1172/JCI112589
  44. Christoffersen C., Nielsen L.B. Apolipoprotein M: bridging HDL and endothelial function // Curr. Opin. Lipidol. 2013. Vol. 24, No. 4. P. 295–300. doi: 10.1097/MOL.0b013e328361f6ad
  45. Wilkerson B.A., Argraves K.M. The role of sphingosine-1-phosphate in endothelial barrier function // Biochim. Biophys. Acta. 2014. Vol. 1841, No. 10. P. 1403–1412. doi: 10.1016/j.bbalip.2014.06.012
  46. Feuerborn R., Besser M., Potì F. et al. Elevating endogenous sphingosine-1-phosphate (S1P) levels improves endothelial function and ameliorates atherosclerosis in low density lipoprotein receptor-deficient (LDL-R -/-) mice // Thromb. Haemost. 2018. Vol. 118, No. 8. P. 1470–1480. doi: 10.1055/s-0038-1666870
  47. Velagapudi S., Rohrer L., Poti F. et al. Apolipoprotein M and Sphingosine-1-Phosphate Receptor 1 Promote the Transendothelial Transport of High-Density Lipoprotein // Arterioscler. Thromb. Vasc. Biol. 2021. Vol. 41, No. 10. P. e468–e479. doi: 10.1161/ATVBAHA.121.316725
  48. Kornerup K., Nordestgaard B.G., Feldt-Rasmussen B. et al. Transvascular low-density lipoprotein transport in patients with diabetes mellitus (type 2): a noninvasive in vivo isotope technique // Arterioscler. Thromb. Vasc. Biol. 2002. Vol. 22, No. 7. P. 1168–1174. doi: 10.1161/01.atv.0000022849.26083.fa
  49. Bai X., Yang X., Jia X. et al. CAV1-CAVIN1-LC3B-mediated autophagy regulates high glucose stimulated LDL transcytosis // Autophagy. 2020. Vol. 16, No. 6. P. 1111–1129. doi: 10.1080/15548627.2019.1659613
  50. Zhao Y., Jia X., Yang X. et al. Deacetylation of Caveolin-1 by Sirt6 induces autophagy and retards high glucose-stimulated LDL transcytosis and atherosclerosis formation // Metabolism. 2022. Vol. 131. P. 155162. doi: 10.1016/j.metabol.2022.155162
  51. Libby, P., Ridker P.M., Hansson G.K; Leducq Transatlantic Network on Atherothrombosis. Inflammation in atherosclerosis: from pathophysiology to practice // J. Am. Coll. Cardiol. 2009. Vol. 54, No. 23. P. 2129–2138. doi: 10.1016/j.jacc.2009.09.009
  52. Назаров П.Г., Мальцева О.Н., Танянский Д.А. и др. Влияние факторов воспаления на трансэндотелиальный транспорт липопротеинов сыворотки крови in vitro // Цитокины и воспаление. 2015. Т. 14, № 4. С. 59–64.
  53. Назаров П.Г., Мальцева О.Н., Танянский Д.А. и др. Тучные клетки и контроль трансэндотелиального транспорта. Роль гистамина // Цитология. 2021. Т. 63, № 2. С. 156–162. doi: 10.31857/S0041377121020061
  54. Zhang Y., Yang X., Bian F. et al. TNF-α promotes early atherosclerosis by increasing transcytosis of LDL across endothelial cells: crosstalk between NF-κB and PPAR-γ // J. Mol. Cell. Cardiol. 2014. Vol. 72. P. 85–94. doi: 10.1016/j.yjmcc.2014.02.012
  55. Jia X., Liu Z., Wang Y. et al. Serum amyloid A and interleukin-1β facilitate LDL transcytosis across endothelial cells and atherosclerosis via NF-κB/caveolin-1/cavin-1 pathway // Atherosclerosis. 2023. doi: 10.1016/j.atherosclerosis.2023.03.004. Epub ahead of print.
  56. Киселева Е.П., Крылов А.В., Старикова Э.А., Кузнецова С.А. Фактор роста сосудистого эндотелия и иммунная система // Успехи современной биологии. 2009. Т. 129, № 4. С. 336–347.
  57. Lee Y.T., Lin H.Y., Chan Y.W. et al. Mouse models of atherosclerosis: a historical perspective and recent advances // Lipids Health Dis. 2017. Vol. 16, No. 1. P. 1–11. doi: 10.1186/s12944-016-0402-5
  58. Zadelaar S., Kleemann R., Verschuren L. et al. Mouse models for atherosclerosis and pharmaceutical modifiers // Arterioscler. Thromb. Vasc. Biol. 2007. Vol. 27, No. 8. P. 1706–1721. doi: 10.1161/ATVBAHA.107.142570
  59. Daugherty A. Mouse models of atherosclerosis // Am. J. Med. Sci. 2002. Vol. 323, No. 1. P. 3–10. doi: 10.1097/00000441-200201000-00002
  60. Парфенова Н.С. Роль эндотелия в атерогенезе: зависимость развития атеросклероза от свойств эндотелия сосудов // Медицинский академический журнал. 2020. Т. 20, № 1. С. 23–36. doi: 10.17816/MAJ25755

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Типичное поражение, представленное пенистыми клетками у кролика, получавшего 82,7 г чистого холестерина в подсолнечном масле в течение 139 дней. Chol.Ph. — большие фагоциты, переполненные холестерином; End. — эндотелиальные клетки; Plb. — лимфоидные блуждающие клетки; Mf. — гладкомышечные клетки стенки аорты. [Anitschkow N. Über die Veränderungen der Kaninchenaorta bei experimenteller Cholesterinsteatose // Beitr. Pathol. Anat. 1913. Vol. 56. P. 379–404]

Скачать (254KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Модель трансэндотелиального транспорта липопротеинов низкой плотности (ЛНП) и его регуляции. Активино-подобная киназа 1 (ALK-1) и скэвенджер-рецептор класса B тип 1 (SR-B1) связываются с ЛНП, что приводит к интернализации последних через кавеолы. Связывание SR-B1 с ЛНП индуцирует ассоциацию фактора обмена гуаниловых нуклеотидов DOCK-4 с цитоплазматическим доменом SR-B1, что приводит к активации ГТФазы Rac-1 и движению активного цитоскелета. Дальнейшие пострецепторные процессы, регулирующие трансцитоз ЛНП, плохо изучены, но, вероятно, для этого требуются белки Rab и SNARE. Эстрадиол подавляет трансцитоз ЛНП путем взаимодействия с G-белок-связанными эстрогеновыми рецепторами (GPER), что приводит к подавлению синтеза SR-B1. Фактор некроза опухоли (ФНО) индуцирует трансцитоз ЛНП за счет повышения синтеза кавеолина-1 (Cav-1) через активацию факторов транскрипции Nf-кB и PPARγ. Глюкоза в высокой концентрации также способствует трансцитозу ЛНП путем снижения деградации Cav-1 в лизосомах через подавление ядерно-цитоплазматической транслокации деацетилазы Sirt6; аутофагии подвергается деацетилированный Cav-1 (деацет-Cav-1)

Скачать (231KB)
Метаданные

© Эко-Вектор, 2023



Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».