OXIDATIVE STRESS IN THE FOLLICULA AND ITS INFLUENCE ON THE EXTRACORPORAL FERTILIZATION: THE STATE OF THE PROBLEM


Cite item

Full Text

Abstract

Free radical reactions are aconcurrent part of the homeostasis of any system, including reproductive one. The imbalance of free radical production systems and antioxidants leads to pathological consequences, known as oxidative stress. In recent years, there have been actively executed successful studies, in which attempts are made to identify the impact of local oxidative stress in the follicle on the quality of the embryo and the outcome of «in vitro fertilization» (IVF). Despite both the inadequacy of data and the difficulty of comparing them, free radicals and the state of the antioxidant system of the follicular fluid have been proven to have a significant effect on oocyte and embryo development in subsequent IVF.

About the authors

M. A Shestakova

N.I. Pirogov Russian National Research Medical University

Moscow, 117997, Russian Federation

M. V Kiseleva

A.F. Tsyba Medical Radiological Research Center affiliated to P.A. Gertsen Moscow Cancer Research

Obninsk, 249036, Russian Federation

Elena V. Proskurnina

M.V. Lomonosov Moscow State University

Email: proskurnina@gmail.com
MD, PhD, Associate Professor of the Department of Medical Biophysics of the M.V. Lomonosov Moscow State University, Moscow, 119991, Russian Federation Moscow, 119991, Russian Federation

References

  1. Basuino L., Silveira C.F. Human follicular fluid and effects on reproduction. JBRA Assist. Reprod. 2016; 20: 38-40. doi: 10.5935/1518-0557.20160009.
  2. Neubourg D.D., Robins A., Fishel S., Gibbon L. Flow cytometric analysis of granulosa cells from follicular fluid after follicular stimulation. Human Reprod. 1996; 11: 2211-4.
  3. Hess K.A., Chen L., Larsen W.J. The ovarian blood follicle barrier is both charge- and size-selective in mice. Biol. Reprod. 1998; 58: 705-11.
  4. Gonzalès J., Lesourd S., Van Dreden P., Richard P., Lefèbvre G., Vauthier Brouzes D. Protein composition of follicular fluid and oocyte cleavage occurrence in in vitro fertilization (IVF). J. Assist. Reprod. Genet. 1992; 9: 211-6.
  5. Attaran M., Pasqualotto E., Falcone T., Goldberg J.M., Miller K.F., Agarwal A., Sharma R.K. The effect of follicular fluid reactive oxygen species on the outcome of in vitro fertilization. Int. J. Fertil. Womens Med. 2000; 45: 314-20.
  6. Pasqualotto E.B., Agarwal A., Sharma R.K., Izzo V.M., Pinotti J.A., Joshi N.J., Rose B.I. Effect of oxidative stress in follicular fluid on the outcome of assisted reproductive procedures. Fertil. and Steril. 2004; 81: 973-6. doi: 10.1016/j.fertnstert.2003.11.021.
  7. Zamah A.M., Hassis M.E., Albertolle M.E., Williams K.E. Proteomic analysis of human follicular fluid from fertile women. Clin. Proteomics. 2015; 12: 5. doi: 10.1186/s12014-015-9077-6.
  8. Wu Y.T., Wu Y., Zhang J.Y., Hou N.N., Liu A.X., Pan J.X. et al. Preliminary proteomic analysis on the alterations in follicular fluid proteins from women undergoing natural cycles or controlled ovarian hyperstimulation. J. Assist. Reprod. Genet. 2015; 32: 417-27. doi: 10.1007/s10815-014-0419-5.
  9. Agarwal A., Aponte-Mellado A., Premkumar B.J., Shaman A., Gupta S. The effects of oxidative stress on female reproduction: a review. Reprod. Biol. Endocrinol. 2012; 10: 49. doi: 10.1186/1477-7827-10-49.
  10. Nuñez-Calonge R., Cortés S., Gutierrez Gonzalez L.M., Kireev R., Vara E., Ortega L. et al. Oxidative stress in follicular fluid of young women with low response compared with fertile oocyte donors. Reprod. Biomed. Online. 2016; 32: 446-56. doi: 10.1016/j.rbmo.2015.12.010.
  11. Jancar N., Virant-Klun I., Osredkar J., Vrtacnik Bokal E. Apoptosis, reactive oxygen species and follicular anti-Müllerian hormone in natural versus stimulated cycles. Reprod. Biomed. Online. 2008; 16: 640-8.
  12. Корсак В., Исакова С. Подготовка пациентов и порядок проведения экстракорпорального оплодотворения. Ведение ранних сроков беременности после ЭКО (методические рекомендации). СПб.: Н-Л; 2001
  13. Veeck L.L. (Ed.). An Atlas of Human Gametes and Conceptuses: an Illustrated Reference for Assisted Reproductive Technology. Taylor & Francis; 1999.
  14. Jana S.K., Chattopadhyay R., Chakravarty B., Chaudhury K. Upper control limit of reactive oxygen species in follicular fluid beyond which viable embryo formation is not favorable. Reprod. Toxicol. 2010; 29: 447-51. doi: 10.1016/j.reprotox.2010.04.002.
  15. Sabatini L., Wilson C., Lower A., Al-Shawaf T., Grudzinskas J.G. Superoxide dismutase activity in human follicular fluid after controlled ovarian hyperstimulation in women undergoing in vitro fertilization. Fertil. and Steril. 1999; 72: 1027-34.
  16. Karuputhula N.B., Chattopadhyay R., Chakravarty B., Chaudhury K. Oxidative status in granulosa cells of infertile women undergoing IVF. Syst. Biol. Reprod. Med. 2013; 59: 91-8. doi: 10.3109/19396368.2012.743197.
  17. Hunter R.H.F. Physiology of the Graafian Follicle and Ovulation. Cambridge: University Press; 2003.
  18. Hanukoglu I. Antioxidant protective mechanisms against reactive oxygen species (ROS) generated by mitochondrial P450 systems in steroidogenic cells. Drug Metab. Rev. 2006; 38: 171-96. doi: 10.1080/03602530600570040.
  19. Kampfer C., Saller S., Windschüttl S., Berg D., Berg U., Mayerhofer A. Pigment-Epithelium Derived Factor (PEDF) and the human ovary: a role in the generation of ROS in granulosa cells. Life Sci. 2014; 97: 129-36. doi: 10.1016/j.lfs.2013.12.007.
  20. Saller S., Merz-Lange J., Raffael S., Hecht S., Pavlik R., Thaler C. et al. Norepinephrine, active norepinephrine transporter, and norepinephrine-metabolism are involved in the generation of reactive oxygen species in human ovarian granulosa cells. Endocrinology. 2012; 153: 1472-83. doi: 10.1210/en.2011-1769.
  21. Saller S., Kunz L., Berg D., Berg U., Lara H., Urra J. et al. Dopamine in human follicular fluid is associated with cellular uptake and metabolism-dependent generation of reactive oxygen species in granulosa cells: implications for physiology and pathology. Hum. Reprod. 2014; 29: 555-67. doi: 10.1093/humrep/det422.
  22. Elizur S.E., Lebovitz O., Orvieto R., Dor J., Zan-Bar T. Reactive oxygen species in follicular fluid may serve as biochemical markers to determine ovarian aging and follicular metabolic age. Gynecol. Endocrinol. 2014; 30: 705-7. doi: 10.3109/09513590.2014.924100.
  23. Angelucci S., Ciavardelli D., Di Giuseppe F., Eleuterio E., Sulpizio M., Tiboni G.M. et al. Proteome analysis of human follicular fluid. Biochim. Biophys. Acta. 2006; 1764: 1775-85. doi: 10.1016/j.bbapap.2006.09.001.
  24. Carbone M.C., Tatone C., Delle Monache S., Marci R., Caserta D., Colonna R., Amicarelli F. Antioxidant enzymatic defences in human follicular fluid: characterization and age-dependent changes. Mol. Hum. Reprod. 2003; 9: 639-43.
  25. Schweigert F.J., Steinhagen B., Raila J., Siemann A., Peet D., Buscher U. Concentrations of carotenoids, retinol and alpha-tocopherol in plasma and follicular fluid of women undergoing IVF. Hum. Reprod. 2003; 18: 1259-64.
  26. Paszkowski T., Clarke R.N. The Graafian follicle is a site of L-ascorbate accumulation. J. Assist. Reprod. Genet. 1999; 16: 41-5.
  27. Matos L., Stevenson D., Gomes F., Silva-Carvalho J.L., Almeida H. Superoxide dismutase expression in human cumulus oophorus cells. Mol. Hum. Reprod. 2009;15: 411-9. doi: 10.1093/molehr/gap034.
  28. Suzuki T., Sugino N., Fukaya T., Sugiyama S., Uda T., Takaya R. et al. Superoxide dismutase in normal cycling human ovaries: immunohistochemical localization and characterization. Fertil. and Steril. 1999; 72: 720-6.
  29. Tilly J.L., Tilly K.I. Inhibitors of oxidative stress mimic the ability of follicle-stimulating hormone to suppress apoptosis in cultured rat ovarian follicles. Endocrinology. 1995; 136: 242-52. doi: 10.1210/endo.136.1.7828537.
  30. Sasaki J., Sato E.F., Nomura T., Mori H., Watanabe S., Kanda S. et al. Detection of manganese superoxide dismutase mRNA in the theca interna cells of rat ovary during the ovulatory process by in situ hybridization. Histochemistry. 1994; 102: 173-6.
  31. Baka S., Malamitsi-Puchner A. (2006) Novel follicular fluid factors influencing oocyte developmental potential in IVF: a review. Reprod. Biomed. Online. 1994; 12: 500-6.
  32. Prieto L., Quesada J.F., Cambero O., Pacheco A., Pellicer A., Codoceo R., Garcia-Velasco J.A. Analysis of follicular fluid and serum markers of oxidative stress in women with infertility related to endometriosis. Fertil. and Steril. 2012; 98: 126-30. doi: 10.1016/j.fertnstert.2012.03.052.
  33. Singh A.K., Chattopadhyay R., Chakravarty B., Chaudhury K. Markers of oxidative stress in follicular fluid of women with endometriosis and tubal infertility undergoing IVF. Reprod. Toxicol. 2013; 42: 116-24. doi: 10.1016/j.reprotox.2013.08.005.
  34. Yalçınkaya E., Cakıroğlu Y., Doğer E., Budak O., Cekmen M., Calışkan E. Effect of follicular fluid NO, MDA and GSH levels on in vitro fertilization outcomes. J. Turk. Ger. Gynecol. Assoc. 2013; 14: 136-41. doi: 10.5152/jtgga.2013.53323.
  35. Paszkowski T., Traub A.I., Robinson S.Y., McMaster D. Selenium dependent glutathione peroxidase activity in human follicular fluid. Clin. Chim. Acta. 1995; 236: 173-80.
  36. Meijide S., Hernández M.L., Navarro R., Larreategui Z., Ferrando M., Ruiz-Sanz J.I., Ruiz-Larrea M.B. Glutathione S-transferase activity in follicular fluid from women undergoing ovarian stimulation: role in maturation. Free Radic. Biol. Med. 2014; 75(Suppl. 1): S41. doi: 10.1016/j.freeradbiomed.2014.10.792.
  37. Buettner G.R., Jurkiewicz B.A. Catalytic metals, ascorbate and free radicals: combinations to avoid. Radiat. Res. 1996; 145: 532-41.
  38. Palini S., Benedetti S., Tagliamonte M.C., De Stefani S., Primiterra M., Polli V., et al. Influence of ovarian stimulation for IVF/ICSI on the antioxidant defence system and relationship to outcome. Reprod. Biomed. Online. 2014; 29: 65-71. doi: 10.1016/j.rbmo.2014.03.010.
  39. Guérin P., Mouatassim S., Ménézo Y. Oxidative stress and protection against reactive oxygen species in the pre-implantation embryo and its surroundings. Hum. Reprod. Update. 2001; 7: 175-89.
  40. Luck M.R., Jeyaseelan I., Scholes R.A. Ascorbic acid and fertility. Biol. Reprod. 1995; 52: 262-6.
  41. Aten R.F., Duarte K.M., Behrman H.R. Regulation of ovarian antioxidant vitamins, reduced glutathione, and lipid peroxidation by luteinizing hormone and prostaglandin F2 alpha. Biol. Reprod. 1992; 46: 401-7.
  42. Luderer U. Ovarian toxicity from reactive oxygen species. Vitam. Horm. 2014; 94: 99-127. doi: 10.1016/B978-0-12-800095-3.00004-3.
  43. Pauli S.A., Session D.R., Shang W., Easley K., Wieser F., Taylor R.N. et al. Analysis of follicular fluid retinoids in women undergoing in vitro fertilization: retinoic acid influences embryo quality and is reduced in women with endometriosis. Reprod. Sci. 2013; 20: 1116-24. doi: 10.1177/1933719113477487.
  44. Das P., Chowdhury M. Vitamin E-deficiency induced changes in ovary and uterus. Mol. Cell Biochem. 1999; 198: 151-6.
  45. Cassano E., Tosto L., Balestrieri M., Zicarelli L., Abrescia P. Antioxidant defense in the follicular fluid of water buffalo. Cell Physiol. Biochem. 1999; 9: 106-16. doi: 16307.
  46. Wayner D.D., Burton G.W., Ingold K.U., Barclay L.R., Locke S.J. The relative contributions of vitamin E, urate, ascorbate and proteins to the total peroxyl radical-trapping antioxidant activity of human blood plasma. Biochim. Biophys. Acta. 1987; 924: 408-19.
  47. Mumford S.L., Dasharathy S.S., Pollack A.Z., Perkins N.J., Mattison D.R., Cole S.R. et al. Serum uric acid in relation to endogenous reproductive hormones during the menstrual cycle: findings from the BioCycle study. Hum. Reprod. 2013; 28: 1853-62. doi: 10.1093/humrep/det085.
  48. Aurrekoetxea I., Ruiz-Sanz J.I., del Agua A.R., Navarro R., Hernández M.L., Matorras R. et al. Serum oxidizability and antioxidant status in patients undergoing in vitro fertilization. Fertil. and Steril. 2010; 94: 1279-86. doi: 10.1016/j.fertnstert.2009.05.028.
  49. Schauenstein E., Dachs F. Quantification and localisation of SH-groups in human blood serum proteins. Z. Naturforsch C. 1978; 33(9-10): 803.
  50. Nagy B., Pulay T., Szarka G., Csömör S. The serum protein content of human follicular fluid and its correlation with the maturity of oocytes. Acta Physiol. Hung. 1989; 73: 71-5.
  51. Otsuki J., Nagai Y., Matsuyama Y., Terada T., Era S. The influence of the redox state of follicular fluid albumin on the viability of aspirated human oocytes. Syst. Biol. Reprod. Med. 2012; 58: 149-53. doi: 10.3109/19396368.2012.675004.
  52. Jozwik M., Wolczynski S., Szamatowicz M. Oxidative stress markers in preovulatory follicular fluid in humans. Mol. Hum. Reprod. 1999; 5: 409-13.
  53. Crha I., Hrubá D., Ventruba P., Fiala J., Totusek J., Visnová H. Ascorbic acid and infertility treatment. Cent. Eur. J. Public Hlth. 2003; 11: 63-7.
  54. Tatone C., Carbone M.C., Falone S., Aimola P., Giardinelli A., Caserta D. et al. Age-dependent changes in the expression of superoxide dismutases and catalase are associated with ultrastructural modifications in human granulosa cells. Mol. Hum. Reprod. 2006; 12: 655-60. doi: 10.1093/molehr/gal080.
  55. Oyawoye O., Abdel Gadir A., Garner A., Constantinovici N., Perrett C., Hardiman P. Antioxidants and reactive oxygen species in follicular fluid of women undergoing IVF: relationship to outcome. Hum. Reprod. 2003; 18: 2270-4.
  56. Cao G., Prior R.L. Comparison of different analytical methods for assessing total antioxidant capacity of human serum. Clin. Chem. 1998; 44: 1309-15.
  57. Jancar N., Kopitar A.N., Ihan A., Virant Klun I., Bokal E.V. Effect of apoptosis and reactive oxygen species production in human granulosa cells on oocyte fertilization and blastocyst development. J. Assist. Reprod. Genet. 2007; 24: 91-7. doi: 10.1007/s10815-006-9103-8.
  58. Das S., Chattopadhyay R., Ghosh S., Goswami S.K., Chakravarty B.N., Chaudhury K. Reactive oxygen species level in follicular fluid-embryo quality marker in IVF? Hum. Reprod. 2006; 21: 2403-7. doi: 10.1093/humrep/del156.
  59. Yang H.W., Hwang K.J., Kwon H.C., Kim H.S., Choi K.W., Oh K.S. Detection of reactive oxygen species (ROS) and apoptosis in human fragmented embryos. Hum. Reprod. 1998; 13: 998-1002.
  60. Wdowiak A. Comparing antioxidant enzyme levels in follicular fluid in ICSI-treated patients. Gynecol. Obstet. Fertil. 2015; 43: 515-21. doi: 10.1016/j.gyobfe.2015.06.004.
  61. Choi Y.S., Cho S., Seo S.K., Park J.H., Kim S.H., Lee B.S. Alteration in the intrafollicular thiol-redox system in infertile women with endometriosis. Reproduction. 2015; 149: 155-62. doi: 10.1530/REP-14-0438.
  62. Pasqualotto E.B., Lara L.V., Salvador M., Sobreiro B.P., Borges E., Pasqualotto F.F. The role of enzymatic antioxidants detected in the follicular fluid and semen of infertile couples undergoing assisted reproduction. Hum. Fertil. (Camb). 2009; 12: 166-71. doi: 10.1080/14647270903207941.
  63. Agarwal A., Allamaneni S.S. Role of free radicals in female reproductive diseases and assisted reproduction. Reprod. Biomed. Online. 2004; 9: 338-47.
  64. Revelli A., Delle Piane L., Casano S., Molinari E., Massobrio M., Rinaudo P. Follicular fluid content and oocyte quality: from single biochemical markers to metabolomics. Reprod. Biol. Endocrinol. 2009; 7: 40. doi: 10.1186/1477-7827-7-40.
  65. Lee T.H., Wu M.Y., Chen M.J., Chao K.H., Ho H.N., Yang Y.S. Nitric oxide is associated with poor embryo quality and pregnancy outcome in in vitro fertilization cycles. Fertil. and Steril. 2004; 82: 126-31. doi: 10.1016/j.fertnstert.2004.02.097.
  66. Manau D., Balasch J., Jiménez W., Fábregues F., Civico S., Casamitjana R. et al. Follicular fluid concentrations of adrenomedullin, vascular endothelial growth factor and nitric oxide in IVF cycles: relationship to ovarian response. Hum. Reprod. 2000; 15: 1295-9.
  67. Kazemi A., Ramezanzadeh F., Nasr-Esfahani M.H. The relations between dietary antioxidant vitamins intake and oxidative stress in follicular fluid and ART outcomes. Iran. J. Reprod. Med. 2015; 13: 533-40.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2017 Eco-Vector



Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».