Ultrasonic Indicators of Metastasis to Regional Lymph Nodes in Breast Cancer

Full Text

Введение

Рак молочной железы – наиболее распространенное злокачественное новообразование у женщин во всем мире, в том числе на фоне беременности [1]. Метастазирование – основной признак диссеминации процесса и в последующем причина высокой смертности при боль­шинстве видов рака. Прогнозирование ранней стадии РМЖ, до метастазирования, может повысить выживаемость. Однако РМЖ часто обнаруживается уже с наличием метастати­ческого поражения [2]. При этом метастазирование в регионарные лимфатические узлы служит одним из ведущих факторов при выборе тактики лечения при РМЖ [3–5]. Точная предоперационная диагностика позволяет избежать избыточной лимфодиссекции или установить показания к ней; определить необходимость неадъювантной терапии; уточ­нить стадию заболевания.

Среди доступных методов предоперационной диагностики – ультразвуковое иссле­дование (УЗИ) молочной железы и подмышечных лимфатических узлов. Диагностиче­ская ценность УЗИ подмышечной области для выявления метастазов в лимфатические узлы II и III степени после лимфаденэктомии при инвазивном раке молочной железы в настоящее время спорная [6]. Как один из методов дооперационной визуализации, УЗИ на основе комплексного анализа изменений должно помочь в определении прогноза забо­левания, предоставить информацию для принятия врачебных решений [6]. Некоторыми авторами установлено, что ультрасонография иногда позволяет выявить рецидив рака раньше, чем позитронно-эмиссионная томография (ПЭТ) [6]. Между тем описаны различ­ные варианты изменений в структуре метастатически пораженных лимфатических узлов, что диктует стратификацию и систематизацию указанных изменений.

Цель исследования – провести стратификацию ультразвуковых признаков метастати­ческого поражения метастазов лимфатических узлов при раке молочной железы.

Обзор литературы

При РМЖ для стадирования и стратификации процесса важно последовательное выполнение ряда диагностических процедур, на основе которых выбирается способ лечения. Особое значение УЗИ приобретает при проведении скрининговых исследова­ний в рамках программ диспансеризации, в дифференциальной диагностике с добро­качественными изменениями в структуре ткани молочной железы, частота которых в современной популяции женщин высока. Цель УЗИ при этом – выявление эхоскопиче­ских признаков, указывающих на вероятное метастатическое поражение лимфоузлов [7], что служит основанием для комплексного и углубленного обследования.

Установлено, что УЗИ эффективно для диагностики поражения лимфатических узлов и позволяет оценить наличие метастазирования в лимфатические узлы у паци­енток с онкологией молочных желез. Оно обладает достаточной информативностью и заслуживает широкого применения [8–9]. По материалам ряда авторов, чувстви­тельность, специфичность и точность УЗИ при целенаправленном поиске метастати­ческого поражения подмышечных лимфатических узлов при РМЖ может составлять до 97 %, 96 и 96 % соответственно [10–12]. Важно провести дифференциальную диагно­стику с неспецифическими изменениями в указанных лимфатических узлах, исключить ложноотрицательные результаты. Однако, данные о эхоскопических признаках метаста­тического поражения лимфоузлов крайне противоречивы и требуют систематизации.

Некоторые авторы считают ведущими признаками метастазирования в лимфатиче­ские узлы толщину коркового слоя (≥ 3 см), степень кровотока (2–3-й степени), тип кро­вотока (периферический/смешанный) и показатель эластичности (3–4 балла) [13].

В норме лимфоузлы имеют овальную или бобовидную форму; четкие, ровные кон­туры; гипоэхогенный корковый слой и гиперэхогенный мозговой синус; размеры могут быть как больше, так и меньше 10 мм; кровоток определяется только в зоне ворота лим­фоузла (имеет древовидный (хилусный) характер распределения), ворота хорошо визу­ализируются [2; 3].

Цветной допплеровский анализ кровеносных сосудов считается полезным при про­гнозировании метастазирования в лимфатические узлы для небольших опухолей. Он регистрирует такие изменения кровотока, как выраженное усиление васкуляризации и неоваскуляризация с хаотичным расположением сосудов, прерывистый характер. Ворота лимфоузла отличаются стертым характером, могут смещаться [8].

При дифференциальной диагностике важно отличать метастатическое поражение от реактивной лимфоаденопатии (при воспалении, аутоиммунных процессах), лимфопро­лиферативных заболеваний (лимфом), туберкулезного лимфаденита. При реактивной гиперплазии сохраняются овальная форма и дифференцировка слоев [12].

Учитывая разнообразие описанных эхоскопических признаков, необходимость более детального описания различных патологических изменений, актуальность задачи снижения негативных результатов при проведении диспансерных осмотров врачами ультразвуко­вой диагностики целесообразно осуществить стратификацию вариантов метастатического поражения лимфатических узлов. Это и предпринято в данном исследовании.

Материалы и методы

В качестве эмпирического материала послужили результаты обследования амбула­торных пациентов 32–90 лет, обратившихся впервые в приемное отделение ГБУЗ Респу­блики Мордовия «Республиканский онкологический диспансер» за период с августа по ноябрь 2025 года с предварительным диагнозом «злокачественное новообразование молочных желез». Длительность заболевания составила от одного года до пяти лет.

Всем проводилось первичное и динамическое ультразвуковое исследование молоч­ной железы и доступных для эхосканирования групп регионарных лимфатических узлов. Ультразвуковое исследование реализовывалось одним и тем же специалистом на уль­тразвуковом аппарате APLIO MX, работающем в реальном времени, с использованием линейного датчика с диапазоном частот 8,0 МГц. Определялись наличие объемного обра­зования в молочной железе, его локализация, размеры, наличие измененных подмышеч­ных лимфоузлов, а также изменения в послеоперационном рубце и молочных железах.

Были проанализированы 89 протоколов УЗИ молочных желез, послеоперационного рубца после мастэктомии, регионарных лимфатических узлов. Внимание уделялось таким параметрам, как возраст пациентов, длительность заболевания, проводилась ли мастэктомия, наличие изменений в регионарных лимфоузлах.

При подозрении на злокачественное поражение лимфатических узлов наблюдаются изменение их формы в сторону округлой, увеличение размеров, преобладание верти­кального размера над горизонтальным, трансформация эхогенности в сторону гипоэхо­генной структуры, усиление кровотока при допплерографии. Именно сочетание указанных изменений эхоскопической картины сформировали основу для заключения о возможно­сти метастатического поражения лимфатических узлов и необходимости выполнения на следующем этапе тонкоигольной биопсии для морфологической верификации процесса.

Всеми пациентами было дано информированное согласие на медицинские вмешатель­ства в соответствии с приказом Минздрава Российской Федерации от 12.11.2021 № 1051н «Об утверждении порядка дачи информированного добровольного согласия на медицин­ское вмешательство и отказа от медицинского вмешательства, формы информированного добровольного согласия на медицинское вмешательство и формы отказа от медицинского вмешательства»¹, а также на обработку персональных данных при условии соблюдения врачебной тайны. Заключение локального этического комитета при этом не требовалось.

Результаты исследования

При сравнении протоколов ультразвукового исследования 89 пациенток с диагнозом «злокачественное заболевание молочной железы» было выявлено 14 случаев метаста­зирования в лимфатические узлы (табл. 1).

 

Таблица 1. Распространенность пораженных групп регионарных лимфатических узлов.

Table 1. Prevalence of affected groups of regional lymph nodes.

Локализация пораженных лимфатических узлов / Localization of the affected lymph nodes	Число пациентов, чел. / Quantity of patients, p.
Аксиллярные / Axillary	6
Надключичные / Supraclavicular	2
Подключичные / Subclavian	1
Шейные / Cervical	1
Аксиллярные, надключичные / Axillary, supraclavicular	3
Аксиллярные, над- и подключичные / Axillary, supra- and subclavian	1
Итого / Total	14

_{Источник: здесь и далее таблицы составлены авторами по результатам исследования}

_{Source: hereinafter tables are compiled by the authors according to the research results}

 

За указанный период при первичном обращении метастазы были выявлены у 3 пациентов: 11 человек с дебютом метастатического поражения и 2 – после радикальной мастэктомии были направлены на динамическую ультразвуковую диагностику. Полученные данные подтверждались тонкоигольной аспирационной биопсией, маммографией, компьютерной томографией органов.

Из признаков, характерных для метастатического поражения лимфатического узла, были выявлены потеря овальной формы и округление, снижение соотношения длинника к поперечнику, увеличение продольного диаметра более 10 мм (> 10 мм), наличие таких контурных изменений, как нечеткость, неровность границ; спаянность с окружающими тканями; отсутствие четкой капсулы (рис. 1).

 

Рис. 1. Ультразвуковая картина лимфатических узлов; 1 – аксиллярный лимфатический узел в норме; 2 – округлая форма лимфоузла при метастатическом поражении; 3 – лимфоузел с нарушением дифференцировки; 4 – лимфоузел без прослеживания дифференцировки

Fig. 1. Ultrasound picture of lymph nodes; 1 – normal axillary lymph node; 2 – rounded shape of lymph node with metastatic lesion; 3 – lymph node with impaired differentiation; 4 – lymph node without differentiation

_{Источник: здесь и далее в статье рисунки были получены в ходе исследования в программе APLIO MX}

_{Source: hereinafter in the article, the drawings were obtained during research in the APLIO MX program.}

 

Опишем обнаруженные варианты (табл. 2). Первый включает изменение отношения поперечного и продольного размеров (длинной и короткой осей) лимфатического узла, которое становится менее 1,5. Лимфатический узел имеет округлую форму, гипо- или анэхогенную структуру. Чем ближе форма к округлой, тем выше вероятность метастатического поражения лимфоузла. При этом отмечается расширение кортикального слоя, «размытие» капсулы. Типичным для метастаза в лимфоузел признаком является нарушение внутренней архитектуры: исчезновение дифференцировки на корковый и мозговой слои; неоднородность эхоструктуры (ан-, гипо‑ и гиперэхогенные включения).

Опухолевая инфильтрация лимфоузлов ведет к повышению содержания жидкости (вариант 2). При УЗИ выявляется стирание структуры лимфатического узла, капсула хотя и дифференцируется, но контур узла становится размытым. При инфильтрации капсулы, прорастании в окружающие ткани и срастании нескольких узлов отмечается образование конгломератов, что может напоминать лимафаденит. При тонкоигольной аспирационной биопсии удалось дифференцировать злокачественное поражение от воспалительного процесса.

Снижение кровотока при допплерографии может быть одним из веских признаков возможной онкологической трансформации, что является основанием для проведения цитологической (гистологической) трансформации. При этом, как правило, выявляется плохая дифференцировка слоев лимфатического узла (варианты 3 и 4). Кроме того, неравномерность кровотока (рис. 2) и наличие мелких гиперэхогенных включений также могут быть служить основанием для показания к морфологической или цитологической верификации.

 

Рис. 2. Поражения лимфоузла: 1 – кистозный некроз проявляется в виде анэхогенного включения в центре лимфатического узла вместо гиперэхогенного мозгового слоя; 2 – смешанный кровоток: отмечается усиление кровотока как в воротах, так и по периферии узла, что указывает на усиление кровоснабжения (реактивная гиперплазия или структурные нарушения при метастазировании)

Fig. 2. Lymph node lesions: 1 – cystic necrosis manifests itself as anechoic inclusion in the center of the lymph node instead of the hyperechoic medulla; 2 – mixed blood flow: increased blood flow is noted both at the gates and along the periphery of the node, indicating increased blood supply (reactive hyperplasia or structural abnormalities during metastasis)

 

Таблица 2. Систематизация пораженных лимфатических узлов

Table 2. Systematization of the affected lymph nodes

Вариант / Option	Форма / Form	Контур / Contour	Дифференцировка / Differentiation	Кровоток / Blood flow
№ 1	Округлая / Rounded	Четкие, неровные, капсула «размытая» / Clear, uneven, caps "blurred"	Прослеживается с неравномерно утолщенным корковым слоем / It is traced with an unequally thickened cortical layer	Не визуализируется / Not visualized
№2 (характерно для лимфаденита; после ТАБ – mts) / (typical for lymphadenitis; after TAB – mts)	Овальная / Oval	Четкие, ровные, капсула «размытая» / Clear, smooth, the capsule is "blurred"	Прослеживается с несколько утолщенным корковым слоем / It is traced with a slightly thickened cortical layer	Не визуализируется / Not visualized
№3	Округлая / Rounded	Четкие, неровные, гипоэхогенные / Clear, uneven, hypoechogenic	Прослеживается слабо / It is poorly traced	Не прослеживается / Not traceable
№4	Вертикально-пространственной ориентации / Vertical spatial orientation	Четкие, ровные / Clear, even	Прослеживается слабо / It is poorly traced	Единичные локусы кровотока / Single loci of blood flow
№5	Овальная / Oval	Четкие, ровные / Clear, even	Не прослеживается, неоднородная структура за счет гиперэхогенных включений / There is no trace of a heterogeneous structure due to hypereogenic inclusions	Локусы кровотока / Blood flow loci
№6 (без метастазировния – гиперплазия) / (without metastasis – hyperplasia)	Овальная / Oval	Четкие, ровные / Clear, even	Сохранена / Saved	Центральный, не усилен / Central, not reinforced

 

Таким образом, структура метастатически пораженных лимфатических узлов может быть различной: гипо-, ан-, гиперэхогенной и гетерогенной за счет чередования гипер- и гипоэхогенных локусов.

Обсуждение и заключение

Ультразвуковое исследование является наиболее доступным и ранним инструментом в диагностике метастазирования в регионарные лимфоузлы при РМЖ. Поскольку при первичном обращении подобные поражения при РМЖ выявляются нечасто, важно внимательно оценивать любые атипичные симптомы и результаты обследований у данной группы. В то же время, разнообразие эхоскопических изменений в лимфатических узлах при их метастатическом поражении требует проведения детальной стратификации и верификации другими методами лучевой и морфологической диагностики (тонкоигольной или трепанобиопсией).

Следует выделять пять ультразвуковых вариантов метастазирования РМЖ в региональные лимфатические узлы. Они основываются на сочетании патологических изменений формы (округлая, овальная, вертикально-пространственная, ориентированная); контуров лимфатического узла (четкие, но неровные; четкие и ровные, размытости капсулы, гипоэхогенности контуров); дифференцировки внутренних структур (прослеживается с неравномерно утолщенным корковым слоем или с несколько утолщенным корковым слоем; плохо дифференцируются или не дифференцируются слои, неоднородная структура за счет гиперэхогенных включений); особенностей кровотока в режиме ЦДК (не визуализируется, или регистрируются единичные локусы кровотока).

Учет приведенных вариантов метастатического поражения регионарных лимфатических узлов важен при проведении массовых скрининговых ультразвуковых исследований в рамках диспансеризации населения. Дальнейшее расширение возможностей эхоскопии, повсеместное внедрение эластографии в программу скрининга состояния молочных желез и регионарных лимфатических узлов (прежде всего у лиц с предшествовавшими диффузно-очаговыми изменениями в паренхиме железы) целесообразно дополненить разработанными вариантами эластографии, что должно повысить уровень чувствительности и специфичности ультрасонографии.

Ограничением исследования является проведение работы в рамках одного клинического центра, а также небольшой объем выборки, что требует последующей валидации полученных результатов.

 

 

Дополнительная информация

Конфликт интересов. Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Вклад авторов:

В. И. Давыдкин – осуществление научно-исследовательского процесса; критический анализ; внесение замечаний и исправлений; формулирование идеи исследования; разработка методологии исследования.

Д. В. Дурнайкина – осуществление научно-исследовательского процесса; сбор данных; анализ и интерпретация данных.

 

¹ «Об утверждении порядка дачи информированного добровольного согласия на медицинское вмешательство и отказа от медицинского вмешательства, формы информированного добровольного согласия на медицинское вмешательство и формы отказа от медицинского вмешательства»: Приказ Минздрава Российской Федерации от 12.11.2021 № 1051н [Электронный ресурс]. Контур.Норматив : сайт. URL: https://normativ.kontur.ru/document?moduleId=1&documentId=407548 (дата обращения: 08.03.2026).

About the authors

Vasiliy I. Davydkin

National Research Mordovia State University

Author for correspondence.
Email: v-dav@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-4201-9661
SPIN-code: 6410-0089
ResearcherId: K-2541-2013

Cand.Sci. (Med.), Associate Professor, Нead of the Department of Hospital Surgery with Courses of Traumatology and Orthopedics, Ophthalmology

Russian Federation, 68 Bolshevistskaya St., Saransk, 430005

Diana V. Durnaykina

National Research Mordovia State University

Email: ddurnaykina@yandex.ru
ORCID iD: 0009-0006-4098-6793

Resident Physician at the Medical Institute

Russian Federation, 68 Bolshevistskaya St., Saransk, 430005

References

Supplementary files