Regulation of the activity of adenylate cyclases by hydrogen peroxide in pea root cells Infected with pathogens and a mutualist

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

This study examines the effect of a range of exogenous concentrations of hydrogen peroxide on the activity of transmembrane and soluble adenylate cyclases (EC 4.6.1.1) contained in root cells of pea seedlings infected with one of the following: Rhizobium leguminosarum bv. Viciae, Pseudomonas syringae pv. Pisi, and Clavibacter michiganensis ssp. sepedonicus. The results showed that the pool of intracellular H2O2 increased when pea roots were infected with bacteria regardless of type. The study analysed the concentration of intracellular cyclic adenosine monophosphate, a product of the adenosine triphosphate cyclization reaction catalyzed by transmembrane and soluble adenylate cyclases. The concentration of intracellular cyclic adenosine monophosphate increased when infected with either Rhizobium leguminosarum bv. viciae or Clavibacter michiganensis ssp. Sepedonicus; however, the concentration decreased by 20% when infected with Pseudomonas syringae pv. Pisi. The in vitro activity of soluble and transmembrane adenylate cyclases from pea root cells inoculated with Rhizobium leguminosarum bv. viciae was H2O2 dose-dependent: 100 nM of H2O2 reduced the activity of soluble and transmembrane adenylate cyclases slightly, while 26 µM inhibited their activity by 50–60%. When infected with Pseudomonas syringae pv. pisi, the reduction in the activity of soluble and transmembrane adenylate cyclases was independent of the concentrations of H2O2 in the range investigated. When infected with Clavibacter michiganensis ssp. sepedonicus, 100 nM of H2O2 inhibited the activity of transmembrane adenylate cyclases, although enhancing the activity of soluble adenylate cyclases. On the contrary, concentrations of H2O2 of 2.6 and 26 µM increased the activity of transmembrane adenylate cyclases and inhibited the activity of soluble adenylate cyclases. It can be concluded that the specific concentration of second messengers in plant cells depends on the specificity of the biotic stressor and forms, inter alia, by their mutual influence on the components of other plant signaling systems.

About the authors

O. V. Kuzakova

Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry, SB RAS

Email: titanic87@list.ru

L. A. Lomovatskaya

Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry, SB RAS

Email: lidal@sifibr.irk.ru

A. S. Romanenko

Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry, SB RAS

Email: rom@sifibr.irk.ru

A. M. Goncharova

Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry, SB RAS

Email: alvlad87@mail.ru

References

  1. Кузакова О.В., Ломоватская Л.А., Гончарова А.М., Романенко А.С. Влияние различных по симбиотической эффективности штаммов Rhizobium leguminosarum bv. viciae на изменение концентрации цАМФ и пероксида водорода в клетках проростков гороха // Физиология растений. 2019. Т. 66. N 5. С. 360–366. https://doi.org/10.1134/s0015330319050129
  2. Jiang J., Fan L.W., Wu W.H. Evidences for involvement of endogenous cAMP in Arabidopsis defense responses to Verticillium toxins // Cell Research. 2005. Vol. 15. Issue 8. P. 585–592. https://doi.org/10.1038/SJ.CR.7290328
  3. Ломоватская Л.А., Кузакова О.В., Романенко А.С., Гончарова А.М. Активность аденилатциклаз и изменение концентрации цАМФ в клетках корня проростков гороха при инфицировании мутуалистами и фитопатогенами // Физиология растений. 2018. Т. 65. N 4. С. 310–320. https://doi.org/10.7868/S0015330318040073
  4. Bianchet C., Wong A., Quaglia M., Alqurashi M., Gehring C., Ntoukakis V., et al. An Arabidopsis thaliana leucine-rich repeat protein harbors an adenylyl cyclase catalytic center and affects responses to pathogens // Journal of Plant Physiology. 2019. Vol. 232. Р. 12–22. https://doi.org/10.1016/j.jplph.2018.10.025
  5. Филинова Н.В., Ломоватская Л.А., Романенко А.С., Саляев Р.К. Кальций как модулятор активности аденилатциклазы клеток растений картофеля при бактериальном патогенезе // Доклады Академии наук. 2018. Т. 483. N 6. С. 687–689. https://doi.org/10.31857/S086956520003458-6
  6. Молодченкова О.О. Активность НАДФН-оксидазы, содержание пероксида водорода и салициловой кислоты в проростках ярового ячменя при фузариозной инфекции и действии салициловой кислоты // Физиология и биохимия культурных растений. 2009. Т. 41. N 4.С. 321–326.
  7. Ткачук В.А., Тюрин-Кузьмин П.А., Белоусов В.В., Воротников А.В. Пероксид водорода как новый вторичный посредник // Биологические мембраны. 2012. Т. 29. N 1-2. С. 21–37.
  8. Černý M., Habánová H., Berka M., Luklová M., Brzobohatý B. Hydrogen peroxide: its role in plant biology and crosstalk with signalling networks // International Journal of Molecular Sciences. 2018. Vol. 19. Issue 9. P. 2812. https://doi.org/10.3390/ijms19092812
  9. Ломоватская Л.А., Романенко А.С., Рыкун О.В. Влияние Са 2+ и Н 2 О 2 на изменение уровня цАМФ в вакуолях клеток корнеплодов столовой свеклы при биотическом стрессе // Биологические мембраны. 2014. Т. 31. N 3. С. 194–203. https://doi.org/10.7868/s0233475514020042
  10. Romanenko A.S., Lomovatskaya L.A., Shafikova T.N., Borovskii G.B., Krivolapova N.V. Potato cell membrane receptors to ring rot pathogen extracellular polysaccharides // Journal of Phytopathology. 2003. Vol. 151. Issue 1. 6 p. https://doi.org/10.1046/j.1439-0434.2003.00667.x
  11. Lomovatskaya L.A., Romanenko A.S., Filinova N.V., Dudareva L.V. Determination of cAMP in plant cells by a modified enzyme immunoassay method // Plant Cell Reports. 2011. Vol. 30. Issue 1. P. 125–132. https://doi.org/10.1007/s00299-010-0950-5
  12. Galletti R., Denoux C., Gambetta S., Dewdney J., Ausubel F.M., De Lorenzo G., et al. The AtrbohD-mediated oxidative burst elicited by oligogalacturonides in Arabidopsis is dispensable for the activation of defense responses effective against Botrytis cinerea // Plant Physiology. 2008. Vol. 148. Issue 3. P. 1695–1706. https://doi.org/10.1104/pp.108.127845
  13. Glyan’ko A.K., Vasil’eva G.G. Reactive oxygen and nitrogen species in legume-rhizobial symbiosis: A review // Applied biochemistry and microbiology. 2010. Vol. 46. Issue 1. P. 15–22. https://doi.org/10.1134/S0003683810010023
  14. Jamet A., Mandon K., Puppo A., Hérouart D. H 2 O 2 is required for optimal establishment of the Medicago sativa/Sinorhizobium meliloti symbiosis // Journal of Bacteriology. 2007. Vol. 187. Issue 23. P. 8741–8745. https://doi.org/10.1128/JB.01130-07
  15. Suzuki N., Katano K. Coordination between ROS regulatory systems and other pathways under heat stress and pathogen attack // Frontiers in Plant Science. 2018. Vol. 9. P. 490. https://doi.org/10.3389/fpls.2018.00490
  16. Веселов А.П., Чуманкина Е.А., Маркина И.В. Влияние экзогенного пероксида водорода на липопероксидацию и ферменты антиоксидантной защиты изолированных хлоропластов гороха // Вестник Нижегородского университета им. Н.И. Лобачевского. 2001. N 1. С.164–167.
  17. Лукаткин А.С. Вклад окислительного стресса в развитие холодового повреждения в листьях теплолюбивых растений. Повреждение клеточных мембран при охлаждении теплолюбивых растений // Физиология растений. 2003. Т. 50. N 2. С. 271–274.
  18. Stadtman E.R., Levine R.L. Free radicalmediated oxidation of free amino acids and amino acid residues in proteins // Amino Acids. 2003. Vol. 25. P. 207–218. https://doi.org/10.1007/s00726-003-0011-2
  19. Al-Younis I., Wong A., Gehring G. The Arabidopsis thaliana K+-uptake permease 7 (AtKUP7) contains a functional cytosolic adenylate cyclase catalytic centre // FEBS Letters. 2015. Vol. 589. Issue 24 (Pt B). P. 3848–3852. https://doi.org/10.1016/j.febslet.2015.11.038
  20. Chatukuta P., Dikobe T.B., Kawadza D.T., Sehlabane K.S., Takundwa M.M., Wong A., et al. An Arabidopsis clathrin assembly protein with a predicted role in plant defense can function as an adenylate cyclase // Biomolecules. 2018. Vol. 8. N 2. 15 p. https://doi.org/10.3390/biom8020015
  21. Gehring C. Adenyl cyclases and cAMP in plant signaling – past and present // Cell Communication and Signaling. 2010. Vol. 8. 5 p. https://doi.org/10.1186/1478-811X-8-15
  22. Chang J.H., Desveaux D., Creason A.L. The ABCs and 123s of bacterial secretion systems in plant pathogenesis // Annual Review Phytopathology. 2014. Vol. 52. P. 317–345. https://doi.org/10.1146/annurev-phyto-011014-015624
  23. Demidchik V. ROS-Activated ion channels in plants: biophysical characteristics, physiological functions and molecular nature // International Journal of Molecular Sciences. 2018. Vol. 19. Issue 4. P.1263. https://doi.org/10.3390/ijms19041263
  24. Eichenlaub R., Gartemann K.-H. The Clavibacter michiganensis subspecies: molecular investigation of gram-positive bacterial plant pathogens // Annual Review Phytopathology. 2011. Vol. 49. P. 445–64. https://doi.org/10.1146/annurev-phyto-072910-095258
  25. Романенко А.С., Граскова И.А., Рифель А.А., Копытчук В.Н., Раченко М.А. Стабилизация корнями картофеля рН среды, смещаемого возбудителем кольцевой гнили // Физиология растений. 1996. Т. 43. N 5. С. 707–712.
  26. Пятыгин С.С. Особенности сигнальной роли потенциала действия у высших растений // Успехи современной биологии. 2007. Т. 127. N 3. С. 293–298.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download


Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».