Optimization of laboratory diagnostics of neuromyelitis optica spectrum disorders: indications and algorithms

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Neuromyelitis optica spectrum disorders are a group of autoimmune demyelinating diseases of the central nervous system characterized by severe exacerbations with development of residual neurological deficit. Anti-aquaporin-4 antibody is one of key factor in diagnosing, differentiating, and prescribing pathogenetic therapy. The paper discusses tests and methods of detecting anti-aquaporin-4 antibodies.

About the authors

Taras O. Simaniv

Research Center of Neurology

Author for correspondence.
Email: simaniv@neurology.ru
ORCID iD: 0000-0001-7256-2668
SPIN-code: 6243-8805

Cand. Sci. (Med.), senior researcher, 6th Neurological department, Institute of Clinical and Preventive Neurology, Research Center of Neurology

Russian Federation, Moscow

Vladimir S. Krasnov

Academician I.P. Pavlov First St. Petersburg State Medical University

Email: krasnov_volod@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-9769-447X

Cand. Sci. (Med.), associate professor, Department of neurology, Academician I.P. Pavlov First St. Petersburg State Medical University

Russian Federation, Saint Petersburg

Sergey V. Lapin

Academician I.P. Pavlov First St. Petersburg State Medical University

Email: svlapin@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-4998-3699

Cand. Sci. (Med.), Head, Laboratory of diagnostics of autoimmune diseases; Head, Scientific and methodological center of molecular medicine, Academician I.P. Pavlov First St. Petersburg State Medical University

Russian Federation, Saint Petersburg

Raisa T. Bembeeva

Pirogov Russian National Research Medical University

Email: dr.bembeeva@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-4373-4747

D. Sci. (Med.), Associate Professor, Professor, Department of neurology, neurosurgery and medical genetics named after academician L.O. Badalian, Faculty of pediatrics, Pirogov Russian National Research Medical University

Russian Federation, Moscow

Denis S. Korobko

Novosibirsk State Regional Clinical Hospital; Novosibirsk State Medical University; International Tomography Institute of Siberian Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: denis.s.korobko@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-7938-3782

Cand. Sci. (Med.), neurologist, Head, Center for multiple sclerosis and other autoimmune diseases of the nervous system, Novosibirsk State Regional Clinical Hospital; assistant, Department of clinical neurology and neurogeriatrics, Faculty of advanced training and professional retraining, Novosibirsk State Medical University; senior researcher, Neuroscience laboratory, International Tomography Institute of Siberian Branch of the Russian Academy of Sciences

Russian Federation, Novosibirsk; Novosibirsk; Novosibirsk

Elena A. Belko

Clinical diagnostic laboratory "INVITRO SPb"

Email: belko_lena@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-6625-049X

Head, Department of autoimmune research, clinical laboratory diagnostics doctor, clinical diagnostic laboratory "INVITRO SPb"

Russian Federation, Saint Petersburg

Аlla A. Shabalina

Research Center of Neurology

Email: ashabalina@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0001-9604-7775

D. Sci. (Med.), leading researcher, Head, Laboratory of hemorheology, hemostasis and pharmacokinetics (with clinical laboratory diagnostics), Research Center of Neurology

Russian Federation, Moscow

References

  1. Nishiyama S., Seok J.M., Wright A.E. et al. Anti-aquaporin-4 immune complex stimulates complement-dependent Th17 cytokine release in neuromye- litis optica spectrum disorders. Sci. Rep. 2024;14(1):3146. doi: 10.1038/s41598-024-53661-5
  2. Ma X., Kermode A.G., Hu X., Qiu W. NMOSD acute attack: understanding, treatment and innovative treatment prospect. J. Neuroimmunol. 2020;348:577387. doi: 10.1016/j.jneuroim.2020.577387
  3. Palace J., Leite M.I., Nairne A., Vincent A. Interferon beta treatment in neuromyelitis optica: increase in relapses and aquaporin 4 antibody titers. Arch. Neurol. 2010;67(8):1016–1017. doi: 10.1001/archneurol.2010.188
  4. Ayzenberg I., Schöllhammer J., Hoepner R. et al. Efficacy of glatiramer acetate in neuromyelitis optica spectrum disorder: a multicenter retrospective study. J. Neurol. 2016;263(3):575–582. doi: 10.1007/s00415-015-7991-1
  5. Yamout B.I., Beaini S., Zeineddine M.M., Akkawi N. Catastrophic relapses following initiation of dimethyl fumarate in two patients with neuromyelitis optica spectrum disorder. Mult. Scler. 2017;23(9):1297–1300. doi: 10.1177/1352458517694086
  6. Azzopardi L., Cox A.L., McCarthy C.L. et al. Alemtuzumab use in neuromyelitis optica spectrum disorders: a brief case series. J. Neurol. 2016;263(1):25–29. doi: 10.1007/s00415-015-7925-y
  7. Gahlen A., Trampe A.K., Haupeltshofer S. et al. Aquaporin-4 antibodies in patients treated with natalizumab for suspected MS. Neurol. Neuroimmunol. Neuroinflamm. 2017;4(4):e363. doi: 10.1212/NXI.0000000000000363
  8. Bonnan M., Berthelot E., Cabre P. Multiple sclerosis-like NMOSD patients suffer severe worsening of status after fingolimod initiation. Mult. Scler. Relat. Disord. 2021;52:102975. doi: 10.1016/j.msard.2021.102975
  9. Wingerchuk D.M., Banwell B., Bennett J.L. et al. International consensus diagnostic criteria for neuromyelitis optica spectrum disorders. Neurology. 2015;85(2):177–189. doi: 10.1212/WNL.0000000000001729
  10. Kleiter I., Traboulsee A., Palace J. et al. Long-term efficacy of satra- lizumab in AQP4-IgG-seropositive neuromyelitis optica spectrum disorder from SAkuraSky and SAkuraStar. Neurol. Neuroimmunol. Neuroinflamm. 2022;10(1):e200071. doi: 10.1212/NXI.0000000000200071
  11. Wingerchuk D.M., Fujihara K., Palace J. et al. Long-term safety and efficacy of eculizumab in aquaporin-4 IgG-positive NMOSD. Ann. Neurol. 2021;89(6):1088–1098. doi: 10.1002/ana.26049
  12. Pittock S.J., Barnett M., Bennett J.L. et al. Ravulizumab in aquaporin-4-posi- tive neuromyelitis optica spectrum disorder. Ann. Neurol. 2023;93(6):1053–1068. doi: 10.1002/ana.26626
  13. Бойко А.Н. Комментарии к статье «Консенсусное мнение по ведению пациентов с заболеваниями спектра оптиконевромиелита: вопросы терминологии и терапии». Неврология, психиатрия, психосоматика. 2023;15:119–122.
  14. Yin H.X., Wang Y.J., Liu M.G. et al. Aquaporin-4 antibody dynamics and relapse risk in seropositive neuromyelitis optica spectrum disorder treated with immunosuppressants. Ann. Neurol. 2023;93(6):1069–1081. doi: 10.1002/ana.26623
  15. Kim W., Lee J.E., Li X.F. et al. Quantitative measurement of anti-aquaporin-4 antibodies by enzyme-linked immunosorbent assay using purified recombinant human aquaporin-4. Mult. Scler. 2012;18(5):578–586. doi: 10.1177/1352458511424590
  16. McCracken L., Zhang J., Greene M. et al. Improving the antibody-based evaluation of autoimmune encephalitis. Neurol. Neuroimmunol. Neuroinflamm. 2017;4(6):e404. doi: 10.1212/NXI.0000000000000404
  17. Chan K.H., Kwan J.S., Ho P.W. et al. Aquaporin-4 autoantibodies in neuromyelitis optica spectrum disorders: comparison between tissue-based and cell-based indirect immunofluorescence assays. J. Neuroinflammation. 2010;7:50. doi: 10.1186/1742-2094-7-50
  18. Lennon V.A., Kryzer T.J., Pittock S.J. et al. IgG marker of optic-spinal multiple sclerosis binds to the aquaporin-4 water channel. J. Exp. Med. 2005;202(4):473–477. doi: 10.1084/jem.20050304
  19. Lennon V.A., Wingerchuk D.M., Kryzer T.J. et al. A serum autoantibody marker of neuromyelitis optica: distinction from multiple sclerosis. Lancet. 2004;364(9451):2106–2112. doi: 10.1016/S0140-6736(04)17551-X
  20. Jarius S., Franciotta D., Paul F. et al. Testing for antibodies to human aquaporin-4 by ELISA: sensitivity, specificity, and direct comparison with immunohistochemistry. J. Neurol. Sci. 2012;320(1–2):32–37. doi: 10.1016/j.jns.2012.06.002
  21. Waters P., Reindl M., Saiz A. et al. Multicentre comparison of a diagnostic assay: aquaporin-4 antibodies in neuromyelitis optica. J. Neurol. Neurosurg. Psychiatry. 2016;87(9):1005–1015. doi: 10.1136/jnnp-2015-312601
  22. Dalmau J., Graus F. Antibody-mediated encephalitis. N. Engl. J. Med. 2018;378(9):840–851. doi: 10.1056/NEJMra1708712
  23. Kang E.S., Min J.H., Lee K.H., Kim B.J. Clinical usefulness of cell-based indirect immunofluorescence assay for the detection of aquaporin-4 antibodies in neuromyelitis optica spectrum disorder. Ann. Lab. Med. 2012;32(5):331–338. doi: 10.3343/alm.2012.32.5.331
  24. Ruiz-García R., Muñoz-Sánchez G., Naranjo L. et al. Limitations of a commercial assay as diagnostic test of autoimmune encephalitis. Front. Immunol. 2021;12:691536. doi: 10.3389/fimmu.2021.691536
  25. Gao F., Zhang Y., Lv J. et al. How to improve the sensitivity and specificity of cell-based assays in detecting autoantibodies in neuroimmune diseases. Ann. Transl. Med. 2023;11(7):281. doi: 10.21037/atm-21-3072
  26. Woodhall M., Mgbachi V., Fox H. et al. Utility of live cell-based assays for autoimmune neurology diagnostics. J. Appl. Lab. Med. 2022;7(1):391–393. doi: 10.1093/jalm/jfab133
  27. Redenbaugh V., Montalvo M., Sechi E. et al. Diagnostic value of aquaporin-4-IgG live cell based assay in neuromyelitis optica spectrum disorders. Mult. Scler. J. Exp. Transl. Clin. 2021;7(4):20552173211052656. doi: 10.1177/20552173211052656
  28. Waters P.J., McKeon A., Leite M.I. et al. Serologic diagnosis of NMO: a multicenter comparison of aquaporin-4-IgG assays. Neurology. 2012;78(9):665–671. doi: 10.1212/WNL.0b013e318248dec1
  29. Majed M., Fryer J.P., McKeon A. et al. Clinical utility of testing AQP4-IgG in CSF: guidance for physicians. Neurol. Neuroimmunol. Neuroinflamm. 2016;3(3):e231. doi: 10.1212/NXI.0000000000000231
  30. Collongues N., Marignier R., Zéphir H. et al. Neuromyelitis optica in France: a multicenter study of 125 patients. Neurology. 2010;74(9):736–742. doi: 10.1212/WNL.0b013e3181d31e35
  31. Takahashi T., Fujihara K., Nakashima I. et al. Anti-aquaporin-4 antibody is involved in the pathogenesis of NMO: a study on antibody titre. Brain. 2007;130(Pt 5):1235–1243. doi: 10.1093/brain/awm062
  32. Ruiz-Gaviria R., Baracaldo I., Castañeda C. et al. Specificity and sensitivity of aquaporin 4 antibody detection tests in patients with neuromyelitis optica: a meta-analysis. Mult. Scler Relat. Disord. 2015;4(4):345–349. doi: 10.1016/j.msard.2015.06.003
  33. Whittam D., Wilson M., Hamid S. et al. What's new in neuromyelitis optica? A short review for the clinical neurologist. J. Neurol. 2017;264(11):2330–2344. doi: 10.1007/s00415-017-8445-8
  34. Waters P.J., Pittock S.J., Bennett J.L. et al. Evaluation of aquaporin-4 antibody assays. Clin. Exp. Neuroimmunol. 2014;5(3):290–303. doi: 10.1111/cen3.12107
  35. Huda S., Whittam D., Bhojak M. et al. Neuromyelitis optica spectrum disorders. Clin. Med. (Lond). 2019;19(2):169–176. doi: 10.7861/clinmedicine.19-2-169
  36. Palace J., Lin D.Y., Zeng D. et al. Outcome prediction models in AQP4-IgG positive neuromyelitis optica spectrum disorders. Brain. 2019;142(5):1310–1323. doi: 10.1093/brain/awz054
  37. Cиманив Т.О., Васильев А.В., Аскарова Л.Ш., Захарова М.Н. Оптиконейромиелит и заболевания спектра оптиконейромиелита. Журнал нев-рологии и психиатрии им. С.С. Корсакова. 2019;119(10-2):35–48.
  38. Краснов В.С., Тотолян Н.А., Назаров В.Д. и др. Актуальные вопросы диагностики заболеваний спектра оптиконейромиелита при определении антител к аквапорину-4 в сыворотке крови. Журнал неврологии и психиатрии им. С.С. Корсакова. 2020;120(7-2):24–31.
  39. Wingerchuk D.M., Lennon V.A., Lucchinetti C.F. et al. The spectrum of neuromyelitis optica. Lancet Neurol. 2007;6(9):805–815. doi: 10.1016/S1474-4422(07)70216-8
  40. Contentti E.C., Rojas J.I., Cristiano E. et al. Latin American consensus recommendations for management and treatment of neuromyelitis optica spectrum disorders in clinical practice. Mult. Scler. Relat. Disord. 2020;45:102428. doi: 10.1016/j.msard.2020.102428
  41. Симанив Т.О., Краснов В.С., Касаткин Д.С. Оптиконевромиелит в фокусе. Практическое руководство в схемах и таблицах. М.; 2023. 176 c.
  42. Jarius S., Aktas O., Ayzenberg I. et al. Update on the diagnosis and treatment of neuromyelits optica spectrum disorders (NMOSD) — revised re- commendations of the Neuromyelitis Optica Study Group (NEMOS). Part I: Diagnosis and differential diagnosis. J. Neurol. 2023;270(7):3341–3368. doi: 10.1007/s00415-023-11634-0
  43. Li R., Lu D., Li H. et al. Neuromyelitis optica spectrum disorders with non opticospinal manifestations as initial symptoms: a long-term observational study. BMC Neurol. 2021;21(1):35. doi: 10.1186/s12883-021-02059-1
  44. Chitnis T., Ness J., Krupp L. et al. Clinical features of neuromyelitis optica in children: US Network of Pediatric MS Centers report. Neurology. 2016;86(3):245–252. doi: 10.1212/WNL.0000000000002283
  45. Tenembaum S., Yeh E.A; Guthy-Jackson Foundation International Clinical Consortium (GJCF-ICC). Pediatric NMOSD: a review and position statement on approach to work-up and diagnosis. Front. Pediatr. 2020;8:339. doi: 10.3389/fped.2020.00339
  46. Absoud M., Lim M.J., Appleton R. et al. Paediatric neuromyelitis optica: clinical, MRI of the brain and prognostic features. J. Neurol. Neurosurg. Psychiatry. 2015;86(4):470–472. doi: 10.1136/jnnp-2014-308550
  47. Baumann M., Sahin K., Lechner C. et al. Clinical and neuroradiological differences of paediatric acute disseminating encephalomyelitis with and without antibodies to the myelin oligodendrocyte glycoprotein. J. Neurol. Neurosurg. Psychiatry. 2015;86(3):265–272. doi: 10.1136/jnnp-2014-308346
  48. Lechner C., Baumann M., Hennes E.M. et al. Antibodies to MOG and AQP4 in children with neuromyelitis optica and limited forms of the disease. J. Neurol. Neurosurg. Psychiatry. 2016;87(8):897–905. doi: 10.1136/jnnp-2015-311743
  49. Kim H.J., Paul F., Lana-Peixoto M.A. et al. MRI characteristics of neuromyelitis optica spectrum disorder: an international update. Neurology. 2015;84(11):1165–1173. doi: 10.1212/WNL.0000000000001367
  50. Tenembaum S., Chitnis T., Nakashima I. et al. Neuromyelitis optica spectrum disorders in children and adolescents. Neurology. 2016;87(9 Suppl.2):S59–S66. doi: 10.1212/WNL.0000000000002824
  51. Rostásy K., Mader S., Hennes E.M. et al. Persisting myelin oligodendrocyte glycoprotein antibodies in aquaporin-4 antibody negative pediatric neuromyelitis optica. Mult. Scler. 2013;19(8):1052–1059. doi: 10.1177/1352458512470310
  52. Rice D.R., Nishiyama S., Pardo S. et al. A point-of-care diagnostic test for aquaporin-4 antibody seropositive neuromyelitis optica. Mult. Scler. Relat. Disord. 2022;60:103716. doi: 10.1016/j.msard.2022.103716
  53. Majed M., Sanchez C.V., Bennett J.L. et al. Alterations in aquaporin-4-IgG serostatus in 986 patients: a laboratory-based longitudinal analysis. Ann. Neurol. 2023;94(4):727–735. doi: 10.1002/ana.26722
  54. Chen X., Zhou J., Li R. et al. Disease course and outcomes in patients with the limited form of neuromyelitis optica spectrum disorders and negative AQP4-IgG serology at disease onset: a prospective cohort study. J. Clin. Neurol. 2022;18(4):453–462. doi: 10.3988/jcn.2022.18.4.453
  55. Xue Q., Cao S., Rui Q. Reflections from a NMOSD case with serum AQP4-Ab negativity but CSF positivity: narrative review of how to interpret AQP4-Ab test results. Ann. Transl. Med. 2023;11(7):286. doi: 10.21037/atm-20-4110
  56. Ross G.M.S., Filippini D., Nielen M.W.F., Salentijn G.I. Unraveling the hook effect: a comprehensive study of high antigen concentration effects in sandwich lateral flow immunoassays. Anal. Chem. 2020;92(23):15587–15595. doi: 10.1021/acs.analchem.0c03740
  57. Van Beek N., Rentzsch K., Probst C. et al. Serological diagnosis of auto- immune bullous skin diseases: prospective comparison of the BIOCHIP mosaic-based indirect immunofluorescence technique with the conventional multi-step single test strategy. Orphanet. J. Rare Dis. 2012;7:49. doi: 10.1186/1750-1172-7-49
  58. Robertson D., Savage K., Reis-Filho J.S., Isacke C.M. Multiple immunofluorescence labelling of formalin-fixed paraffin-embedded (FFPE) tissue. BMC Cell Biol. 2008;9:13. doi: 10.1186/1471-2121-9-13
  59. Kitley J., Leite M.I., Nakashima I. et al. Prognostic factors and disease course in aquaporin-4 antibody-positive patients with neuromyelitis optica spectrum disorder from the United Kingdom and Japan. Brain. 2012;135(Pt 6):1834–1849. doi: 10.1093/brain/aws109
  60. Barć K., Gospodarczyk-Szot K., Nojszewska M. et al. The relationship between aquaporin-4 antibody status and visual tract integrity in neuromyelitis optica spectrum disorders: a visual evoked potential study. Mult. Scler. Relat. Disord. 2020;44:102265. doi: 10.1016/j.msard.2020.102265
  61. Weinshenker B.G., Wingerchuk D.M., Vukusic S. et al. Neuromyelitis optica IgG predicts relapse after longitudinally extensive transverse myelitis. Ann. Neurol. 2006;59(3):566–569. doi: 10.1002/ana.20770
  62. Chan K.H., Lee C.Y. Treatment of neuromyelitis optica spectrum disorders. Int. J. Mol. Sci. 2021;22(16):8638. doi: 10.3390/ijms22168638

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Positive test result for anti-AQP4 antibodies. Indirect immunofluorescence with antigen cell presentation, 1 : 1000 titer, fluorescence intensity +++.

Download (422KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Positive test result for anti-AQP4 antibodies. Indirect immunofluorescence with antigen cell presentation, 1 : 10 titer, fluorescence intensity ++.

Download (399KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Positive test result for anti-AQP4 antibodies. Indirect immunofluorescence with antigen cell presentation, 1 : 320 titer, fluorescence intensity ++ (thick arrow) with areas of nonspecific fluorescence (thin arrows).

Download (560KB)
Indexing metadata
5. Fig. 4. Negative test result for anti-AQP4 antibodies to be confirmed by repeat test. Indirect immunofluorescence with antigen cell presentation, nonspecific fluorescence (+/–).

Download (140KB)
Indexing metadata
6. Fig. 5. Negative test result for anti-AQP4 antibodies to be confirmed by repeat test. Indirect immunofluorescence with antigen cell presentation, nonspecific fluorescence (+/–).

Download (436KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Simaniv T.O., Krasnov V.S., Lapin S.V., Bembeeva R.T., Korobko D.S., Belko E.A., Shabalina А.A.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».