Размножение инвазионного вида Bonnemaisonia hamifera Hariot (Rhodophyta) у Южного берега Крыма (Черное море)

Полный текст

Сокращения

ООПТ — особо охраняемая природная территория, ЮБК — Южный берег Крыма.

 

ЮБК— обособленная физико-географическая область, расположенная на крайнем юге Крымского п-ова между Главной горной грядой и Черным морем, простирается полосой по ширине 2–12 км от м. Фиолент на западе до м. Ильи на востоке (Ена, 1983). Прилегающая прибрежно-морская акватория образует одноименный гидроботанический район Черного моря, характеризующийся высоким уровнем природного фиторазнообразия (Калугина-Гутник, 1975; Minicheva et al., 2014; Sadogurskiy et al., 2019). В береговой зоне ЮБК сконцентрированы рекреационно-туристическая и транспортная инфраструктуры, что обуславливает всe возрастающее антропогенное влияние (Современное…, 2015). Оно увеличивает масштабы угроз природному фиторазнообразию региона как за счет трансформации естественной среды обитания организмов, так и за счет проникновения в неe инвазионных биологических видов. Ранее в природных фитоценозах прибрежно-морских акваторий у ЮБК нами зарегистрировано массовое развитие Bonnemaisonia hamifera Hariot (Rhodophyta), первичный ареал которой охватывает северо-западную часть Тихого океана (Sadogurskiy et al., 2023). В ходе дальнейших исследований выявлены специализированные репродуктивные органы этого инвазионного вида, что важно для детализации диагностических признаков, а также уточнения представлений о способах размножения и распространения в новых условиях.

Гидроботаническое исследование выполнено в прибрежно-морской акватории ООПТ “Мыс Мартьян”, функционирующей в структуре Никитского ботанического сада (с 1973 г. в статусе государственного природного заповедника, ныне по факту в статусе природного парка) (рис. 1а). В его границах мониторинг состояния макрофитобентоса в летний период проводят непрерывно с момента организации. Проанализированные в настоящей работе гидроботанические материалы собраны в 2019–2020 гг. посезонно (17.05.2019, 28.08.2019, 19.11.2019, 26.02.2020) в рамках выявления полного годового цикла макрофитобентоса аквального компонента территориально-аквальной экосистемы. Стационарный мониторинговый профиль (координаты в точке пересечения уреза воды — 44°30’20.3 c.ш., 34°14’40.4 в.д.) расположен у подножья 20-метрового абразионного клифа, сложенного верхнеюрскими известняками и сцементированными брекчиями (Панин, 1979) и окаймленного узким глыбово-валунным пляжем (рис. 1б). Дно приглубое, вплоть до глубин 8–10 м (местами до 12 м) сложено глыбовым и глыбово-валунным навалом, за которым простираются пески с незначительной примесью ракуши.

 

Рис. 1. Район исследований: а — схема расположения стационарного мониторингового профиля (📍 ) в ООПТ “Мыс Мартьян”, б — природный берег ООПТ “Мыс Мартьян” в районе стационарного мониторингового профиля, 21.03.2023 г.

 

Пробы макрофитобентоса отбирали по общепринятой методике (Калугина-Гутник, 1975) в ходе самостоятельных погружений с использованием легководолазного снаряжения на глубинах/станциях 0 (± 0.25), 0.5, 1.0, 3.0, 5.0 и 8 м (в псевдолиторали на каждой станции по 10 проб, в сублиторали — по 5). Дополнительный отбор проб проводили еженедельно с 27 февраля до 10 апреля 2023 г. на глубинах 0–1.0 м. Исследовали морской макрофитобентос; номенклатура макрофитов дана по “AlgaeBase” (Guiry, Guiry, 2023). Временные препараты водорослей изучали методом светлого поля в проходящем свете с использованием микроскопа Leica DM2500, для захвата изображений применяли камеру Flexacam C1.

Ранее при изучении гидроботанических материалов, отобранных в летние периоды 2015–2021 гг. в десяти прибрежно-морских акваториях у ЮБК, было установлено, что глобальная экспансия нитчатой спорофитной стадии Bonnemaisonia hamifera (Trailliella phase) к 2017 г. достигла ЮБК, где ныне вселенец зарегистрирован на всех горизонтах фитали (Sadogurskiy et al., 2023). Для таксона характерна гетероморфная смена поколений (Перестенко, 1980; Hoek, 1982), однако гаметофиты в Черном море не найдены. У ЮБК B. hamifera развивается в эпифитоне аборигенных видов, угнетая их развитие. В ООПТ “Мыс Мартьян” ее биомасса увеличивается от <1 г/м² на глубинах 0–1 м до 80–90 г/м² на глубинах 5–8 м. В прилегающих акваториях рекреационных участков на глубинах ≥5 м вид вошел в число доминантов (632 г/м² или 13.4% общей биомассы макрофитов), изменив облик, структуру и продукционные показатели природных фитоценозов, что позволило отнести его к категории трансформеров (Sadogurskiy et al., 2023). Инвазия развивается стремительно, вероятно, из-за способности спорофитов B. hamifera к вегетативному размножению путeм неограниченной фрагментации их нитчатых талломов. При этом нигде вдоль ЮБК (в том числе и у м. Мартьян) у них не выявлено специализированных репродуктивных органов. Хотя ранее наличие спорангиев было отмечено для побережья Кавказа (Симакова, Смирнов, 2017), которое, по-видимому, стало первичным центром нынешней массовой инвазии, наблюдаемой вдоль ЮБК (Sadogurskiy et al., 2023) и, возможно, в прочих районах Азово-Черноморского бассейна (пока нет опубликованной информации). Это неудивительно, поскольку наблюдения (in situ) и эксперименты (ex situ) свидетельствуют, что процессы бесполого размножения спорофитов B. hamifera инициируются и продолжаются в узком диапазоне свето-температурных условий, сочетающих короткий световой день продолжительностью <12 ч и температуру морской воды 11–18°С (Hoek, 1982; Breeman et al., 1988). Соответственно, спорангии в обилии регистрируют в осенний период, в некоторых случаях — и в весенний. В зависимости от “микроклиматических” условий, связанных, например, с приливно-отливной активностью, сроки репродуктивной активности B. hamifera могут сдвигаться в ту или иную сторону (Breeman, Guiry, 1989). При этом, одним из диагностических признаков таксона считают одиночные тетраспорангии (Перестенко, 1980), хотя в некоторых источниках указывают их группы (Breeman, Guiry, 1989; Saunders, 2023).

Анализ погодно-климатических условий свидетельствует, что у ЮБК для формирования тетраспорангиев благоприятен период с 6–7 октября (продолжительность светового дня в данном районе/широте ~11 ч 30 мин при средней температуре морской воды 19°С, но при минимальной температуре морской воды 17°С) по 15–16 декабря (продолжительность светового дня ~9 ч 30 мин при средней температуре морской воды 11°С, хотя максимальные температуры морской воды ≥11°С в отдельные годы регистрируют вплоть до середины января) (Время…, 2023; Температура…, 2023а).

 

Рис. 2. Bonnemaisonia hamifera на стадии спороношения: а — общий вид талломов с тетраспорангиями, б — одиночный тетраспорангий, в — группа тетраспорангиев (ООПТ “Мыс Мартьян”, 19.11.2019 г., глубина 8.0 м).

 

Действительно, изучение сезонных сборов 2019–2020 гг. показало, что у м. Мартьян именно в осенних пробах (19.11.2019 г.) обнаружены органы репродукции B. hamifera. Зрелые (без признаков выхода спор на момент отбора проб) тетраспорангии в обилии зарегистрированы на всех обследованных глубинах во всех пробах (рис. 2а). Анализ этих материалов показал, что у однорядных нитчатых талломов B. hamifera в спорангии могут превращаться любые клетки, кроме апикальных. При этом, максимальное количество спорангиев образуется в конечных веточках, где они располагаются не только одиночно и попарно, а образуют чаще, чем в других местах, ряды по три-четыре штуки подряд (рис. 2а–2в). Спорангии имеют форму почти правильных шаров, дважды усеченных в местах контактов с клетками нитей или с соседними спорангиями; их диаметр составляет 53.15 ± 3.80 мкм. Полупрозрачные тетраспоры оранжево-коричневого цвета, имеющие мелкозернистую консистенцию, окружены тонкими прозрачными бесцветными оболочками и прозрачным слабоокрашенным слегка зернистым содержимым, совокупная толщина которых от пяти до 12-ти мкм (обычно 8–10 мкм). При оптическом увеличении ≥×400 становятся хорошо различимыми борозды, разделяющие отдельные споры внутри спорангиев (см. рис. 2б, 2в).

Несмотря на отсутствие репродуктивных структур спорофитов B. hamifera в остальных сборах 2019–2020 гг., можно предположить, что свето-температурные условия у ЮБК, благоприятные для их развития, могут наступать и весной. Так, с 22–23 февраля по 20–21 марта продолжительность светового дня в данном районе возрастает с 10 ч 50 мин до 12 ч 10 мин, однако к концу этого периода средняя температура морской воды достигает лишь 9°С, максимальная — 10°С (Время…, 2023; Температура…, 2023а), т.е. весной формирование тетраспорангиев в приглубых открытых акваториях у ЮБК при современных климатических условиях лимитируется температурой морской воды, и потому маловероятно. Это в определенной мере подтвердило изучение проб, специально отобранных в феврале–апреле 2023 г., когда температура морской воды колебалась в пределах 8.6–10.3°С (Температура…, 2023б). Однако бесполое размножение B. hamifera нельзя исключить в относительно изолированных мелководных заливах и лагунах, характерных для других прибрежных районов Азово-Черноморского бассейна, при условии локальных аномальных прогревов воды до температуры морской воды ≥11°С в первой половине марта.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

В ходе изучения годового цикла макрофитобентоса аквального компонента территориально-аквальной экосистемы ООПТ “Мыс Мартьян” выявлено, что спорофиты инвазионного азиатско-тихоокеанского вида-трансформера Bonnemaisonia hamifera, натурализовавшегося в природных фитоценозах прибрежно-морских акваторий у ЮБК, обильно формируют специализированные репродуктивные органы, обеспечивающие бесполое размножение. Зрелые тетраспорангии зарегистрированы в осенний период, в прочие сезоны года они не выявлены. Получены данные по их морфологии и морфометрии, имеющие важное диагностическое значение; показано, что в спорангии могут превращаться любые клетки талломов, кроме апикальных, при этом максимальное количество спорангиев образуется в конечных веточках, где наиболее часто встречаются ряды до трех-четырех штук подряд. Учитывая, что формирование спорофитами B. hamifera репродуктивных органов происходит только в узком диапазоне свето-температурных условий, характерных для осени и весны, показано, что у ЮБК благоприятный для этого период, вероятно, продолжается с первой декады октября по вторую декаду декабря. Весной в приглубых открытых акваториях у ЮБК при современных климатических условиях формирование лимитируется температурой морской воды, и потому маловероятно. Однако оно не исключено в относительно изолированных мелководных заливах и лагунах, характерных для других прибрежных районов Азово-Черноморского бассейна, при локальных прогревах воды в первой половине марта. Вместе с тем, несмотря на обильное спороношение, вероятно ключевым фактором, обеспечивающим масштаб и стремительность распространения B. hamifera у ЮБК и в Азово-Черноморском регионе в целом, остается способность талломов спорофитов к вегетативному размножению за счет образования неограниченного количества фрагментов, сохраняющих жизнеспособность и потенциал дальнейшей фрагментации. Для уточнения сроков и динамики процессов репродукции вселенца в условиях ЮБК необходим анализ гидроботанических проб, еженедельный отбор которых запланирован в акватории ООПТ “Мыс Мартьян” в осенне-зимний период.

ФИНАНСИРОВАНИЕ

Работа выполнена в рамках государственного задания № 1023042800079–0–1.6.11;1.5.8.

Об авторах

С. Е. Садогурский

Никитский ботанический сад — Национальный научный центр Российской академии наук

Автор, ответственный за переписку.
Email: ssadogurskij@yandex.ru
Россия, Ялта

Т. В. Белич

Никитский ботанический сад — Национальный научный центр Российской академии наук

Email: ssadogurskij@yandex.ru
Россия, Ялта

С. А. Садогурская

Никитский ботанический сад — Национальный научный центр Российской академии наук

Email: ssadogurskij@yandex.ru
Россия, Ялта

Список литературы

Дополнительные файлы