Effect of STIN2VNTR polymorphism of the serotonin transporter gene on background EEG in aged subjects depends on the intellectual environment of professional activity

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Previously, we found that associations between the STin2VNTR polymorphism of the serotonin transporter gene and cognitive characteristics during aging depend on the intellectual environment of professional activity. In this regard, the present study was aimed to investigate the age-related characteristics of the electrical activity of the brain depending on this polymorphism and long-term intellectual training. We examined EEG power indicators in subjects of the younger (YG, 18–35 years, N = 261) and older (OG, 55–80 years, N = 142) age groups. According to the intellectual richness of the professional activity environment, the subjects were divided into scientists (SA) and those engaged in non-scientific activities (NSA). All subjects were genotyped for the STin2VNTR polymorphism of the serotonin transporter gene. It was found that the power of delta-beta1 rhythms in older carriers of the 10/10 and 12/12 genotypes was opposite in SA and NSA groups (in the SA group 10/10 > 12/12, in the NSA 12/12 > 10/10) while similar effects in young subjects were absent. In the absence of cognitive training, genetic differences were determined by an age-related decrease in the power of delta-alpha3 rhythms in carriers of the 10/10 genotype with no age-related differences in carriers of the 12/12 genotype, suggesting the resistance of the 12/12 genotype to age-related changes. In contrast, under cognitive training conditions, there were no age differences in the 10/10 genotype, and a decrease in power was observed in the 12/12 genotype, suggesting an effect of cognitive training on both homozygous genotypes. The decrease in power observed for the 10/10 NSA and 12/12 SA genotypes appears to have different physiological significance, since it was accompanied by changes in attentional efficiency only in the NSA group. The work shows for the first time that the background EEG features associated with the STin2VNTR polymorphism of the serotonin transporter gene in elderly people are under the modulating influence of long-term cognitive training, determined by the specificity of professional activity.

Full Text

Restricted Access

About the authors

E. Yu. Privodnova

Scientific Research Institute of Neurosciences and Medicine; Novosibirsk State University

Author for correspondence.
Email: privodnovaeu@neuronm.ru
Russian Federation, Novosibirsk; Novosibirsk

N. V. Volf

Scientific Research Institute of Neurosciences and Medicine; Novosibirsk State University

Email: privodnovaeu@neuronm.ru
Russian Federation, Novosibirsk; Novosibirsk

References

  1. Вольф Н.В., Приводнова Е.Ю. Ассоциации между полиморфизмом STin2VNTR гена транспортера серотонина и характеристиками внимания при старении зависят от интеллектуальной среды профессиональной деятельности. Журн. высш. нервн. деят. им. И.П. Павлова. 2022. 72 (1): 77-86.
  2. Приводнова Е.Ю., Вольф Н.В. Ассоциации между полиморфизмом STin2VNTR гена транспортера серотонина и фоновой ЭЭГ у молодых и пожилых испытуемых. Физиология человека. 2020. 46 (1): 87–93.
  3. Шмуклер Ю.Б., Алешина Н.М., Мальченко Л.А., Никишин Д.А. Серотониновая система в оогенезе млекопитающих. Журн. высш. нервн. деят. им. И.П. Павлова. 2021. 71 (3): 306–320.
  4. Ahmadzadeh M., Cosco T.D., Best J.R., Christie G.J., DiPaola S. Predictors of the rate of cognitive decline in older adults using machine learning. PloS one. 2023. 18 (3): e0280029.
  5. Alvarez B.D., Morales C.A., Amodeo D.A. Impact of specific serotonin receptor modulation on behavioral flexibility. Pharmacol. Biochem. Behav. 2021. 209: 173243.
  6. Aoki Y., Hata M., Iwase M., Ishii R., Pascual-Marqui R.D., Yanagisawa T., Kishima H., Ikeda M. Cortical electrical activity changes in healthy aging using EEG-eLORETA analysis. Neuroimage: Reports. 2022. 2 (4): 100143.
  7. Babiloni C., Binetti G., Cassarino A., Dal Forno G., Del Percio C., Ferreri F., Ferri R., Frisoni G., Galderisi S., Hirata K., Lanuzza B., Miniussi C., Mucci A., Nobili F., Rodriguez G., Luca Romani G., Rossini P.M. Sources of cortical rhythms in adults during physiological aging: a multicentric EEG study. Hum. Brain Mapp. 2006. 27 (2): 162–172.
  8. Babiloni C., Frisoni G.B., Pievani M., Vecchio F., Lizio R., Buttiglione M., Geroldi C., Fracassi C., Eusebi F., Ferri R., Rossini P.M. Hippocampal volume and cortical sources of EEG alpha rhythms in mild cognitive impairment and Alzheimer disease. Neuroimage. 2009. 44 (1): 123–135.
  9. Barry R.J., De Blasio F.M. EEG differences between eyes-closed and eyes-open resting remain in healthy ageing. Biol. Psychol. 2017. 129: 293–304.
  10. Caplan J.B., Bottomley M., Kang P., Dixon R.A. Distinguishing rhythmic from non-rhythmic brain activity during rest in healthy neurocognitive aging. Neuroimage. 2015. 112: 341–352.
  11. Cools R., Roberts A.C., Robbins T.W. Serotoninergic regulation of emotional and behavioural control processes. Trends Cogn Sci. 2008. 12 (1): 31–40.
  12. Engedal K., Barca M.L., Hogh P., Bo Andersen B., Winther Dombernowsky N., Naik M. et al. The power of EEG to Predict Conversion from Mild Cognitive Impairment and Subjective Cognitive Decline to Dementia. Dement Geriatr. Cogn. Disord. 2020. 49(1): 38–47.
  13. Fan J., McCandliss B.D., Sommer T., Raz A., Posner M.I. Testing the efficiency and independence of attentional networks. J. Cogn. Neurosci. 2002. 14:340–347.
  14. Fan J.C., Cheung R.T., Chu L.W., Fung P.C. W., Chang C.Q., Sik H.H., et al. Age-related changes of EEG and its source in resting state. Proceedings of the 2014 19th International Conference on Digital Signal Processing. 2014. 797–800.
  15. Gaál Z.A., Boha R., Stam C.J., Molnár M. Age-dependent features of EEG-reactivity--spectral, complexity, and network characteristics. Neurosci. Lett. 2010. 479 (1): 79–84.
  16. Gaspar P., Cases O., Maroteaux L. The developmental role of serotonin: news from mouse molecular genetics. Nat. Rev. Neurosci. 2003. 4 (12): 1002–1012.
  17. Gelernter J., Cubells J.F., Kidd J.R., Pakstis A.J., Kidd K.K. Population studies of polymorphisms of the serotonin transporter protein gene. Am. J. Med. Genet. 1999. 88 (1): 61–66.
  18. Gilbert D.G., Dibb W.D., Plath L.C., Hiyane S.G. Effects of nicotine and caffeine, separately and in combination, on EEG topography, mood, heart rate, cortisol, and vigilance. Psychophysiology. 2000. 37 (5): 583–595.
  19. Gómez C.M., Vaquero E., López-Mendoza D., González-Rosa J., Vázquez-Marrufo M. Reduction of EEG power during expectancy periods in humans. Acta Neurobiol. Exp. 2004. 64(2): 143–151.
  20. Hamilton C.A., Schumacher J., Matthews F., Taylor J.P., Allan L., Barnett N. et al. Slowing on quantitative EEG is associated with transition to dementia in mild cognitive impairment. Int. Psychogeriatr. 2021. 33 (12): 1321–1325.
  21. Han S.H., Chul Youn Y. Quantitative electroencephalography changes in patients with mild cognitive impairment after choline alphoscerate administration. J. Clin. Neurosci. 2022. 102: 42–48.
  22. Hartikainen P., Soininen H., Partanen J., Helkala E.L., Riekkinen P. Aging and spectral analysis of EEG in normal subjects: a link to memory and CSF AChE. Acta. Neurol. Scand. 1992. 86 (2): 148–155.
  23. Hranilovic D., Stefulj J., Schwab S., Borrmann-Hassenbach M., Albus M., Jernej B., Wildenauer D. Serotonin transporter promoter and intron 2 polymorphisms: relationship between allelic variants and gene expression. Biol. Psychiatry. 2004. 55 (11): 1090–1094.
  24. Jabès A., Klencklen G., Ruggeri P., Antonietti J.P., Banta Lavenex P., Lavenex P. Age-Related Differences in Resting-State EEG and Allocentric Spatial Working Memory Performance. Front. Aging. Neurosci. 2021. 13: 704362.
  25. Jaul E., Barron J. Characterizing the Heterogeneity of Aging: A Vision for a Staging System for Aging. Front. Public Health. 2021. 9: 513557.
  26. Jeong H.T., Youn Y.C., Sung H.H., Kim S.Y. Power spectral changes of quantitative EEG in the subjective cognitive decline: comparison of community normal control groups. Neuropsychiatr. Dis. Treat. 2021. 17: 2783–2790.
  27. Kivimäki M., Walker K.A., Pentti J., Nyberg S.T., Mars N., Vahtera J. et al. Cognitive stimulation in the workplace, plasma proteins, and risk of dementia: three analyses of population cohort studies. BMJ. 2021. 374: 1804.
  28. Könönen M., Partanen J.V. Blocking of EEG alpha activity during visual performance in healthy adults. A quantitative study. Electroencephalogr. Clin. Neurophysiol. 1993. 87 (3): 164–166.
  29. Lindenberger U., Nagel I.E., Chicherio C., Li S.C., Heekeren H. R., Bäckman L. Age-related decline in brain resources modulates genetic effects on cognitive functioning. Front. Neurosci. 2008. 2(2): 234–244.
  30. MacKenzie A., Quinn J. A serotonin transporter gene intron 2 polymorphic region, correlated with affective disorders, has allele-dependent differential enhancer-like properties in the mouse embryo // Proc. Natl. Acad. Sci. U S A. 1999. 96 (26): 15251–15255.
  31. Meghdadi A.H., Stevanović Karić M., McConnell M., Rupp G., Richard C., Hamilton J., Salat D., Berka C. Resting state EEG biomarkers of cognitive decline associated with Alzheimer’s disease and mild cognitive impairment. PloS One. 2021. 16 (2): e0244180.
  32. Nyberg L., Lövdén M., Riklund K., Lindenberger U., Bäckman L. Memory aging and brain maintenance. Trends Cogn. Sci. 2012. 16 (5): 292–305.
  33. Papenberg G., Lindenberger U., Bäckman L. Aging-related magnification of genetic effects on cognitive and brain integrity. Trends Cogn. Sci. 2015. 19 (9): 506–514.
  34. Qiu F., Pi Y., Liu K., Zhu H., Li X., Zhang J., Wu Y. Neural efficiency in basketball players is associated with bidirectional reductions in cortical activation and deactivation during multiple-object tracking task performance. Biol. Psychol. 2019. 144: 28–36.
  35. Rempe M.P., Ott L.R., Picci G., Penhale S.H., Christopher-Hayes N.J., Lew B.J. et al. Spontaneous cortical dynamics from the first years to the golden years. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2023. 120 (4): e2212776120.
  36. Romei V., Rihs T., Brodbeck V., Thut G. Resting electroencephalogram alpha-power over posterior sites indexes baseline visual cortex excitability. Neuroreport. 2008. 19(2): 203–208.
  37. Shusharina N., Yukhnenko D., Botman, S., Sapunov V., Savinov V., Kamyshov G., Sayapin D., Voznyuk I. Modern methods of diagnostics and treatment of neurodegenerative diseases and depression. Diagnostics. 2023. 13 (3): 573.
  38. Smailovic U., Jelic V. Neurophysiological markers of Alzheimer’s disease: quantitative EEG approach. Neurol. Ther. 2019. 8(Suppl 2): 37–55.
  39. Stacey J.E., Crook-Rumsey M., Sumich A., Howard C.J., Crawford T., Livne K., Lenzoni S., Badham S. Age differences in resting state EEG and their relation to eye movements and cognitive performance. Neuropsychologia. 2021. 157: 107887.
  40. Strac D.S., Pivac N., Muck-Seler D. The serotonergic system and cognitive function. Transl. Neurosci. 2016. 7 (1): 35–49.
  41. Torres-Simon L., Cuesta P., Del Cerro-Leon A., Chino B., Orozco L.H., Marsh E.B., Gil P., Maestu F. The effects of white matter hyperintensities on MEG power spectra in population with mild cognitive impairment. Front. hum. neurosci. 2023. 17: 1068216.
  42. Tröndle M., Popov T., Pedroni A., Pfeiffer C., Barańczuk-Turska Z., Langer N. Decomposing age effects in EEG alpha power. Cortex. 2023. 161: 116-144.
  43. Volf N.V., Gluhih A.A. Background cerebral electrical activity in healthy mental aging. Hum. Physiol. 2011. 37: 559–567.
  44. Vysata O., Kukal J., Prochazka A., Pazdera L., Valis M. Age-related changes in the energy and spectral composition of EEG. Neurophysiology. 2012. 44: 63–67.
  45. Wiggins J.L., Bedoyan J.K., Peltier S.J., Ashinoff S., Carrasco M., Weng S.J., Welsh R.C., Martin D.M., Monk C.S. The impact of serotonin transporter (5-HTTLPR) genotype on the development of resting-state functional connectivity in children and adolescents: a preliminary report. Neuroimage. 2012. 59 (3): 2760–2770.
  46. Wijaya A., Setiawan N.A., Ahmad A.H., Zakaria R., Othman Z. Electroencephalography and mild cognitive impairment research: A scoping review and bibliometric analysis (ScoRBA). AIMS neurosci. 2023. 10 (2): 154–171.
  47. Williamson P.C., Merskey H., Morrison S., Rabheru K., Fox H., Wands K., Wong C., Hachinski V. Quantitative electroencephalographic correlates of cognitive decline in normal elderly subjects. Arch. Neurol. 1990. 47 (11): 1185–1188.
  48. Xifra-Porxas A., Niso G., Larivière S., Kassinopoulos M., Baillet S., Mitsis G.D., Boudrias M.H. Older adults exhibit a more pronounced modulation of beta oscillations when performing sustained and dynamic handgrips. NeuroImage. 2019. 201: 116037.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Indicators of EEG activity in different frequency bands depending on the type of professional activity and genotypes of STin2VNTR polymorphism of the serotonin transporter gene in young and aged subjects. Note. Solid lines indicate the values of the younger age group; dotted lines indicate the values of the older age group. * p < 0.05 between the corresponding values of the subjects of the older and younger groups, + p < 0.05 between 10/10 and 10/12 genotypes, op < 0.05 between 10/10 and 12/12 genotypes

Download (555KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Indicators of Beta2 rhythm power in young and aged carriers of 12/12 genotype of the STin2VNTR polymorphism of the serotonin transporter gene involved in professional scientific activity

Download (72KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».