Строение и функционирование жаберной крышки и бранхиостегальных лучей у Teleostei

Texto integral

Жаберная крышка и бранхиостегальные лучи (radii branchiostegii) являются основными составляющими наружной стенки жаберной полости Teleostei. Функционирование этих костных структур связано с работой гиоида и/или нижней челюсти (Lauder, 1979, 1983; Wainwright et al., 1995; Wainwright, Turingan, 1997; Adriaens, 2003; Westneat, 2006; Schaefer, Provenzano, 2008). Появление обширной жаберной полости, выполняющей во время дыхания и питания роль насоса, было отмечено у Neopterygii (Кэрролл, 1992). Жаберная крышка образована несколькими костями – operculum, interoperculum и suboperculum, которые снизу и сзади окаймлены radii branchiostegii (рис. 1) (Барсуков, 1959; Branch, 1966; Howes, 1976; Elshoud-Oldenhave, 1979; Шаховской, 2004, 2007; Sasaki et al., 2006; Grande, Poyato-Ariza, 2010; Воскобойникова, Кудрявцева, 2014). Praeoperculum большинство исследователей рассматривает в составе суспензориума (Osse, 1969; Anker, 1974; Turingan, Wainwright, 1993). Operculum и radii branchiostegii обслуживаются несколькими мышцами. Строение последних варьирует. В сравнительно генерализованном варианте устройства черепа Teleostei жаберная крышка смещена в каудальном направлении относительно нейрокраниума, тогда как radii branchiostegii занимают задневентральное положение. Interoperculum и suboperculum часто малоподвижны относительно operculum и перемещаются вместе с ним как единая скелетная конструкция (Osse, 1969; Elshoud-Oldenhave, 1979; Lauder, Liem, 1980; Sanford, 2000). Radii branchiostegii, как правило, прикрепляются к epihyale и ceratohyale (Прокофьев, 2007; Шелягин, 2010; Воскобойникова, 2015). У большинства Teleostei связки между костями жаберной крышки отсутствуют. На характер движений жаберной крышки влияет строение и положение подвесочной кости, с которой operculum образует сустав. В целом конструкция жаберной крышки Teleostei демонстрирует широкую вариабельность размеров, форм и деталей строения.

Данные об устройстве жаберной крышки и/или radii branchiostegii в основном приведены в работах, включающих описание скелета отдельных видов или таксонов более высокого ранга рыб, обычно не выше отряда. Большинство таких исследований содержат лишь описание морфологии указанных структур без интерпретации функции обнаруженных деталей их строения (Sulak, 1977; Fink, Fink, 1981; Fink, Weitzman, 1982; Fink, 1985; Zanata, Vari, 2005; Mirande, 2010; Datovo, Castro, 2012; Birindelli, 2014). У ряда авторов вызывало интерес функционирование жаберной полости рыб во время дыхания (Hughes, Shelton, 1958; Brown, Muir, 1970; Davis, Randall, 1973; Holeton, Jones, 1975) или питания рыб (Lauder, 1980а, 1980b; Bels, Davenport, 1996), но не конструкция формирующих её костей и мышц. Отдельные исследователи использовали строение radii branchiostegii (McAllister, 1968) или operculum (Kimmel et al., 2017) в качестве систематических признаков при определении филогенетических отношений таксонов Teleostei. Они предполагали, что схожее устройство этих морфологических структур отражает систематическое родство обладающих ими рыб. Однако оказалось, что у представителей родственных таксонов указанные остеологические элементы могут иметь различное строение, так как основной причиной морфологического сходства или различия этих костей является способ питания животного. Так, в работе Киммела с соавт. (Kimmel et al., 2017) сходную форму operculum демонстрировали неродственные представители Teleostei. Поэтому предположения этих авторов не получили широкого распространения.

Цель нашей работы – обобщить имеющуюся информацию по строению костей жаберной крышки и radii branchiostegii и их мускулов для качественной оценки функционального значения выявленных особенностей у представителей ряда таксонов Teleostei (таблица). Использовали индуктивно-синтетический метод интерпретации функции структур, исходя из морфологических данных (Kummer, 1959; Дзержинский, 1972). Сравнение морфологии описываемых структур проводили относительно генерализованного варианта их устройства, свойственного, например, Salmonidae (Winterbottom, 1973), а также другим представителям Teleostei (Norden, 1961; Muller, 1989; Leysen et al., 2010; Siomava, Diogo, 2018). Устройство и работа костей наружной стенки жаберной полости оказывают значительное влияние на деятельность всего splanchnocranium рыб, в особенности во время питания. Поэтому анализ морфологии жаберной крышки и radii branchiostegii позволит внести вклад в оценку работы всего механизма головы животного. В тексте работы использованы сокращения: lig. – связка (ligamentum), m. – мускул (musculus).

Рис. 1. Генерализованный вариант строения и расположения оперкулярных костей и бранхиостегальных лучей на примере обыкновенного судака Sander lucioperca (по: Дзержинский и др., 2013. Рисунок использован с разрешения OOO “Образовательно-издательский центр “Академия”). Здесь и на рис. 2–4 кости жаберной крышки: o – operculum, so – suboperculum, int – interoperculum; art – anguloarticulare, bhy – basihyale, d – dentale, ect – ectopterygoideum, ent – entopterygoideum, f – frontale, hy – hyoideum, hyom – hyomandibulare, li – lig. interoperculo-mandibulare, lo – m. levator opercluli, mt – metapterygoideum, mx – maxillare, neur – neurocranium, orb – orbitale, pal – palatinum, prmx – praemaxillare, prop – praeoperculum, q – quadratum, rbr – radii branchiostegii, sy – symplecticum; (➔)– смещение оперкулярных костей в ходе сокращения m. levator operculi.

Мускулы жаберной крышки и radii branchiostegii

Основными мускулами, обслуживающими жаберную крышку, являются 1) m. levator operculi (LO), 2) m. dilatator operculi (DO), 3) m. adductor operculi (AO).

• LO оканчивается на верхней области operculum (Elshoud-Oldenhave, 1979; Harold, 1998), выполняя его смещение вверх и отчасти латерально (Ballintijn, 1969; Osse, 1969; Громова, Махотин, 2020) (рис. 1). Зона прикрепления на черепной коробке может включать pteroticum (Ishida, 1994; Diogo, 2008), sphenoticum (Ghasemzadeh, 2016) или подвесочную кость (Vilasri, 2013) в их различных сочетаниях. При разрастании LO область его начала увеличивается. Помимо нейрокраниума она может распространяться на плечевой пояс, например на supracleithrum, как у Balistes vetula (Winterbottom, 1974), или на posttemporale, как у некоторых Uranoscopidae (Vilasri, 2013). В этом случае зона окончания волокон на operculum расширяется и включает не только латеральную, но и медиальную стороны кости, как это имеет место у Diodontidae (Winterbottom, 1974). Гипертрофия LO присутствует у Anguilla anguilla (De Meyer et al., 2018), Sternarchorhynchus (Marrero, Winemillar, 1993), Gymnothorax prasinus и Anarchias allardicei (Eagderi, 2010). У некоторых видов Teleostei имеется два мускула-леватора, в частности у Encheliophis boraborensis и gracilis (Parmentier et al., 1998), некоторых Triacanthodidae (Winterbottom, 1974), а также у Ariosoma gilberti (Eagderi, 2010). Тремя подразделениями этого мускула обладает Uranoscopus archionema (Vilasri, 2013). Отсутствие LO у некоторых Loricariidae обусловлено снижением роли operculum в процессе дыхания и питания рыб (Geerinckx, Adriaens, 2006).
• DO соединяет переднедорсальную область operculum c латеральной поверхностью нейрокраниума (Branch, 1966; Markle, 1980; Howes, 1985), осуществляя процесс абдукции жаберной крышки (Alexander, 1969; Osse, 1969; Кузнецов, 2007). Область начала волокон включает sphenoticum, pteroticum, frontale, подвесочную кость (Datovo, Castro, 2012). Разрастание DO присутствует у некоторых Balistidae, Tetraodontidae и Diodontidae (Winterbottom, 1974). Значительная гипертрофия DO Ancistrus triradiatus связана с участием operculum в защитном механизме, который включает поднятие пучка увеличенных щёчных одонтоидов в сторону противника (Alexander, 1965; Howes, 1983). Этот мускул берёт начало в специальной полости черепа, сформированной значительной вогнутостью его латеральной поверхности: с pteroticum, sphenoticum, frontale, parieto-supraoccipitale, подвесочной кости и дорсального отростка шестого позвонка. Размеры разросшегося DO самцов triradiatus превышают величину m. adductor mandibulae (АМ) рыбы, в связи с чем описываемый мускул жаберной крышки является наикрупнейшим из всех черепных мышц splanchnocranium этих сомов (Geerinckx, Adriaens, 2006). У некоторых видов Teleostei имеется не один, а два DO, как у Carapus acus, E. boraborensis и E. homei (Parmentier et al., 1998), а также у Onuxodon fowleri (Parmentier et al., 2000). Дополнительное подразделение DO у Mastacembelus mastacembelus, ориентированное в переднезаднем направлении, описывает Траверс (Travers, 1984) (m. intraoperculi). Также оно присутствует у Aphanopus carbo (De Schepper et al., 2008). DO очень маленького размера имеется у Pseudohemiodon и Hemiodontichthys (Geerinckx, Adriaens, 2006).
• AO осуществляет приведение в движение operculum (Liem, Osse, 1975, Liem, 1984), тем самым уменьшая объём жаберной полости. Волокна могут начинаться с prooticum (Liem, 1967), pteroticum (Anker, 1974), epioticum (Parmentier et al., 2013), exoccipitale (Bishai, 1967), intercalare (Datovo, Rizzato, 2018), opisthoticum (Winterbottom, 1974), подвесочной кости (Howes, 1983). У некоторых видов область окончания АО изменяется: так, у Pseudacanthicus и Panaque этот мускул прикрепляется к praeoperculum (Geerinckx, Adriaens, 2006). У большинства Teleostei АО однопорционный. Однако у отдельных представителей этот мускул составлен из двух пучков, как у Gobius paganellus (Parmentier et al., 2013). Гипертрофия двухпорционного АО свойственна Pythonichthys macrurus, одинарного АО – prasinus (Eagderi, 2010). АО слабо развит у Loricaria, Sturisoma и Farlowella. Мускул отсутствует у Pseudohemiodon и Hemiodontichthys (Howes, 1983).

Сокращение использования operculum может привести к редукции обслуживающих её мускулов – LO, DO и АО, как это происходит у Cyclothone (Gunther, Deckert, 1953).

Перемещения radii branchiostegii осуществляются сокращением mm. hyohyoidei (HYO). В большинстве случаев это mm. adductores hyohyoidei (ADD HYO) и mm. abductores hyohyoidei (ABD HYO). Эти мышцы напрямую или при помощи соединительной ткани прикрепляются к костям жаберной крышки и могут оказывать влияние на их мобильность (Winterbottom, 1973).

Список таксонов Teleostei, использованных в работе

Примечание. За основу взята приведённая в монографии Нельсона с соавт. (Nelson et al., 2016) классификация Teleostei с некоторыми изменениями (в том числе и названий таксонов), соответствующими современным взглядам (Fricke et al., 2023) на систему рыб.

Устройство и функционирование механизма m. levator operculi

У многих Teleostei развит механизм открывания нижней челюсти посредством смещения костей жаберной крышки вверх при помощи сокращения LO – механизм LO (рис. 1). В рамках этой механической системы передний конец interoperculum соединён lig. interoperculo-mandibulare с задним краем нижней челюсти (Van Roon, ter Pelkwijk, 1939; Liem, 1970; Anker, 1974; Pietsch, Orr, 2007). В некоторых случаях функционирование механизма LO дополняется работой DO (Gosline, 1973; Turingan, 1994; Devaere et al., 2001; Eagderi, 2010). Описываемая передаточная система черепа используется не только в процессе питания и дыхания, но также может быть задействована во время проявления других активностей: например, в ходе вибрации нижней челюстью при внутривидовых конфликтах у самцов Compsaraia samueli (Evans et al., 2018). У отдельных представителей suboperculum исключено из цепочки этого механизма, в частности у Nandidae (Liem, 1970).

У некоторых видов развиваются различные морфологические приспособления для повышения эффективности работы описываемого механизма. У отдельных форм длина тонкого lig. interoperculo-mandibulare (в сравнении с его протяжённостью у генерализованных представителей Teleostei) возрастает, как у Mola mola (Van Roon, ter Pelkwijk, 1939), что способствует увеличению амплитуды смещения нижней челюсти. Протяжённость lig. interoperculo-mandibulare Barathronus bicolor практически равна длине стержневидного очень тонкого interoperculum, к которому оно прикрепляется. Ширина кости и связки почти одинакова и очень мала. Довольно длинное lig. interoperculo-mandibulare присутствует у Acanthonus armatus и Monomitopus metriostoma (Howes, 1992). У Uranoscopidae увеличение толщины lig. interoperculo-mandibulare (Vilasri, 2013) связано с силовым отведением нижней челюсти. У ряда Teleostei степень опускания нижней челюсти прямо пропорциональна степени смещения interoperculum. В связи с этим у некоторых видов interoperculum переориентируется из обычного для окунеподобных (Percoidea) горизонтального положения в вертикальное, чтобы эффективнее передавать вверх тягу, исходящую со стороны LO (Liem, 1970). Это имеет место у длиннорылых форм рода Forcipiger (Ferry-Graham et al., 2001) и Scorpaenoidei (Ishida, 1994).

Развитие дополнительных связок позволяет осуществлять направленную передачу силы от LO и/или DO к строго определённой области жаберной крышки. Рост доли соединительнотканного компонента в сочетании с уменьшением костных элементов в описываемом механизме увеличивает степень его управляемости и обеспечивает более тонкую регулировку влияния на нижнюю челюсть сокращения LO и/или DO (манёвренность). Особенно значительного развития эта тенденция достигает у многих иглобрюхообразных (Tetraodontiformes). Так, у B. vetula interoperculum редуцировано до тонкого костного стебелька, а протяжённость толстой связки, соединяющей interoperculum с крошечной operculum превышает длину обеих этих костей (Winterbottom, 1973; Tyler, 1980; Turingan, 1994). Подобное строение interoperculum имеется у Canthigaster rostrata (Tyler, 1980), M. mola (Gregory, Raven, 1934), некоторых представителей Bythitidae (Howes, 1992). Редуцированное interoperculum B. vetula фактически освобождается от участия в процессе всасывания насоса жаберной полости и становится анатомическим продолжением lig. interoperculо-operculare (Turingan, Wainwright, 1993). Также хорошо дифференцированная связка между interoperculum и operculum возникает у Simenchelys parasitica (Eagderi et al., 2016), Hoplunnis punctata (Eagderi, 2010) и Ateleopus japonicus (Sasaki et al., 2006). У Pervagor melanocephalus на основе ADD HYO развивается m. retractor interoperculi. Его сокращение выполняет подтягивание interoperculum вверх и назад к praeoperculum и тем самым способствует увеличению эффективности работы механизма LO (Winterbottom, 1973).

Отсутствие lig. interoperculo-mandibulare свойственно некоторым Lophiiformes, например Gigantactinidae (Bertelsen et al., 1981; Pietsch, Orr, 2007), а также Loricariidae (Schaefer, Lauder, 1986; Geerinckx et al., 2007). У последней группы рыб утрата механизма LO вероятно обусловлена ограничением амплитуды отведения dentale ввиду присасывания животного к субстрату. Таким образом, специализация к всасыванию не всегда сопровождается наличием обособленного механизма LO. Так, потеря самостоятельности этой передаточной системы имеет место у Syngnathus acus, адаптированного к всасыванию планктона (Branch, 1966).

Рис. 2. Вариация размера костей, составляющих жаберную крышку у Teleostei (в сравнении с длиной нейрокраниума): а – крупная и широкая жаберная крышка звездочёта Ichthyscopus lebeck (по: Vilasri, 2013. Рисунок опубликован с разрешения School of Fisheries Sciences, Hokkaido University); б – чрезвычайно малая жаберная крышка стомии Stomias lampropeltis (по: Fink, 1985. Рисунок использован с разрешения Museum of Zoology University of Michigan). Масштаб: а – 1 см.

Вариация строения и функционирования жаберной крышки

Розен и Паттерсон (Rosen, Patterson, 1969) отмечают, что у многих Acanthopterygii самой крупной костью жаберной крышки является operculum. У Paracanthopterygii в связи с распространённым в этой группе дорсовентральным уплощением головы и снижением объёма жаберной полости размер остроугольного operculum уменьшен. Взамен этой кости основную долю жаберной крышки у Paracanthopterygii может формировать крупное suboperculum, которое часто отличается тонкой мембранной структурой, придающей ей гибкость и эластичность (Parmentier et al., 1998). Так, величина suboperculum превышает размер operculum у Porichthys notatus (Gosline, 1989), некоторых Macrouridae (McLellan, 1976), Batrachoididae (Greenfield et al., 2008) и Dibranchus atlanticus (Pietsch, 1981). Acanthomorpha характеризуются более изменчивой формой operculum в сравнении с остальными представителями Teleostei (Kimmel et al., 2017). У некоторых видов Teleostei наблюдается разрастание или, наоборот, редукция отдельных костей жаберной крышки. Величина жаберной крышки относительно размера нейрокраниума среди представителей Teleostei может варьировать от крупной (1) до маленькой (2), в основном в зависимости от экологии питания вида. Между этими двумя экстремумами располагается непрерывная череда видов рыб с жаберной крышкой умеренного размера. Такое устройство жаберной крышки Teleostei обычно свидетельствует о возможности сочетания нескольких способов питания, например укуса и всасывания.

1. Крупной и широкой жаберной крышкой часто обладают виды, захватывающие добычу путём быстрого и объёмного всасывания: они осуществляют это действие посредством скоростной работы жаберной полости (рис. 2а). Их LO, DO и AO хорошо дифференцированы (Winterbottom, 1973). Жаберные отверстия от умеренно широких (Grande, Poyato-Ariza, 2010; Ghasemzadehm, 2016) до уменьшенных (Kindred, 1921; Branch, 1966; Pietsch, 1989; Bergert, Wainwright, 1997). Описываемое строение жаберной крышки характерно, в частности, для представителей Leptoscopidae, некоторых Percophidae, Ammodytes personatus (Odani, Imamura, 2011), acus (Branch, 1966), Uranoscopidae (Vilasri, 2013) и некоторых Gymnotiformes (Albert et al., 2005). Так, широкими operculum и suboperculum обладает Orthosternarchus tamandua. Последний radius branchiostegi этого вида обладает чрезвычайно обширной площадью поверхности, фактически играя роль дополнительной кости в жаберной крышке (Hilton et al., 2007). Подобное устройство некоторых radii характерно для Apteronotus bonapartii (Hilton, Fernandes, 2017) и Platyurosternarchus (De Santana, Vari, 2009). У некоторых Gymnotiformes широкая жаберная крышка дополняется срастанием жаберных мембран в области isthmus в единую структуру, что способствует формированию суженных дыхательных отверстий. Описываемые морфологические признаки помогают избежать засорения жаберной полости при питании бентосом (Lundberg et al., 1996). Стоит отметить, что обладание небольшими жаберными отверстиями (с их просветом менее чем 38.5% длины головы) редко свойственно Teleostei, обитающим в пелагиали, в частности представителям клады Percomorpha. Высокие уровни активности и газообмена, характерные для скоростных пловцов, не могут быть поддержаны низкой пропускной способностью малых дыхательных отверстий. Имеются сведения о том, что среди Teleostei различные варианты сокращения протяжённости жаберных щелей являются весьма распространёнными и возникают независимо у нескольких неродственных примитивных и продвинутых таксонов (Farina et al., 2015).
2. Основной причиной уменьшения размера и/или степени развития жаберной крышки следует считать адаптацию аппарата питания к использованию укуса и/или броска челюстями/телом в качестве ведущего способа кормодобывания (рис. 2б). При этом широкая дыхательная щель (Regan, 1911) снижает герметичность жаберной полости и тем самым уменьшает производительность работы её насоса. Обладание таким вариантом устройства жаберной крышки делает использование ею всасывания при захвате добычи малоэффективным или невозможным. Описываемая конструкция жаберной крышки имеется, в частности, у Cyclothone (Günther, Deckert, 1953), Engraulis encrasicolus, Coilia nasus (Ridewood, 1904), Tactostoma macropus, Grammatostomias dentatus, Stomias lampropeltis (Fink, 1985), Bathysaurus ferox (Konstantinidis, Johnson, 2016) и Anotopterus vorax (Воскобойникова, Назаркин, 2017). Одной из причин слабого развития и низкой степени окостенения костей жаберной крышки у Giganturidae (Konstantinidis, Johnson, 2016), помимо вышеперечисленных, вероятно, является снижение скорости метаболизма и соответственно интенсивности дыхания в связи с малоподвижным образом жизни в условиях глубоководной окружающей среды.

У видов с малой жаберной крышкой, использующих варианты укуса в качестве основного способа захвата добычи, функции LO и/или DO часто угнетены из-за ограничения пространства для их сокращения вследствие гипертрофии АМ, накладывающегося на них сверху (Parmentier et al., 1998). Такой вариант конструкции жаберной крышки имеется, в частности, у видов семейства Carapidae. Строение их нижней челюсти свидетельствует об использовании ими традиционного, среднего по силе, укуса (Westneat, 2004). Характерные для них низкая степень окостенения (мягкость) костей жаберной крышки и слабое соединение между ними обусловлены приспособленностью Carapidae к проникновению внутрь тела хозяина (Parmentier et al., 1998). Так, у O. fowleri operculum и suboperculum настолько малы, что их размер сопоставим с размером крупных клыков на передних челюстях этой рыбы. Фактическое отсутствие жаберной крышки (Parmentier et al., 2000) связано с миниатюрностью этого представителя, а также с использованием им для дыхания потока воды, создаваемого внутри организма хозяина, в котором живёт этот комменсал. У многих видов Tetraodontiformes, использующих разгрызающий укус (Turingan, 1994; Westneat, 2004), жаберная крышка овальной формы чрезвычайно редуцирована (Winterbottom, 1974).

У некоторых форм Teleostei сокращение размера жаберной крышки связано с доминированием использования при всасывании добычи полости вторичных передних челюстей (бросок челюстей) и/или ротовой полости. Роль жаберной полости снижена. Так, выдвижение вторичной верхней челюсти обусловливает уменьшение operculum и suboperculum у некоторых Scorpaenoidei (Ishida, 1994), Acanthonus (Howes, 1992), отдельных Macrouridae (McLellan, 1976), Pegasus (Pietsch, 1978a) и Luciocephalus pulcher (Liem, 1967). Значительная роль выдвигающегося максиллярного аппарата и гиоида в питании всасыванием A. japonicus способствует уменьшению площади костей её жаберной полости (Sasaki et al., 2006). Доминирование роли ротовой полости в осуществлении заглатывания обусловливает полное отсутствие жаберной крышки и radii branchiostegii у Saccopharynx ampullaceus и Eurypharynx pelicanoides (Tchernavin, 1947). Преобладание значения ротовой полости в питании объясняет малый размер жаберной крышки Stylephorus chordatus (Regan, 1924; Pietsch, 1978b). Использование опускания аппарата гиоида при всасывании способствует небольшой величине operculum у ряда Siluriformes (Devaere et al., 2001; Birindelli, 2014) и некоторых Lophiiformes (Pietsch, 1972). Малый размер жаберной крышки отмечен у Thaumatichthys, для которого характерен уникальный механизм броска вторичных верхних челюстей – выдвижение praemaxillare в поперечной плоскости. После захвата верхней челюстью добычи она подвергается укусу со стороны нижней (Bertelsen, Struhsaker, 1977).

У части видов Teleostei, обладающих некрупной жаберной крышкой, форма operculum меняется на вилкообразную с глубокой вырезкой (рис. 3а) (Field, 1966; Pietsch, 1981; Farina, Bemis, 2016). Часть пластинки этой кости может дробиться на мягкие выросты (рис. 3б) (Bertelsen, Struhsaker, 1977). Эти преобразования развиваются для увеличения свободной поверхности при размещении соединительнотканного и мускульного компонентов. У отдельных представителей часть или всё operculum и/или другие кости жаберной крышки демонстрируют слабое окостенение или не окостеневают. Благодаря обширному обслуживанию HYO эти кости жаберной крышки формируют “подвижный клапан” (Travers, 1984), способствующий увеличению герметичности жаберной полости, например у Mastacembelidae и Synbranchidae (Britz, 1996). Описываемая мягкая конструкция наружной стенки жаберной полости главным образом обусловлена использованием особью медленного всасывания воды посредством функционирования данного пространства. В отличие от этого особи с крупной хорошо окостеневающей жаберной крышкой применяют быстрое и объёмное классическое всасывание оперкулярной полостью (Turingan, Wainwright, 1993; Farina, Bemis, 2016).

Виды с узкой, вертикально вытянутой жаберной крышкой умеренного размера, как у Hydrolycus scomberoides, Rhaphiodon vulpinus (Nelson, 1949; Howes, 1976), Diplophos (Fink, Weitzman, 1982), Osteoglossum bicirrhosum (Громова и др., 2017), Malacosteus, Leptostomias gladiator и Bathophilus pawneei (Fink, 1985), часто используют быстрый несиловой укус (Westneat, 2004) или бросок телом (Konow, Bellwood, 2005) при ловле добычи. Вытянутое, узкое operculum, тянущееся параллельно подвесочной кости, имеется у Bathytyphlops marionae и Bathymicrops regis (Sulak, 1977). Эти представители не используют всасывание во время ловли жертвы, так как не имеют сильно развитой жаберной полости. Описываемая форма жаберной крышки позволяет перечисленным видам осуществлять быстрые, несиловые смещения operculum посредством сокращения LO.

Рис. 3. Разнообразие формы operculum у представителей Teleostei: а – вилкообразное с вентральной вырезкой operculum удильщика Lophius americanus (по: Farina, Bemis, 2016); б – часть пластинки operculum тауматихтуса Thaumatichthys binghami дробится на мягкие, слабо окостеневающие выросты (по: Bertelsen, Struhsaker, 1977. Рисунок использован с разрешения Natural History Museum of Denmark). Масштаб: б – 1 см.

Переориентация элементов жаберной крышки и бранхиостегальных лучей

У некоторых таксонов Teleostei имеет место переориентация жаберной крышки по отношению к её расположению относительно нейрокраниума у генерализованных представителей (рис. 1). Так, удивительную модификацию размещения костей жаберной крышки демонстрирует Anacanthus barbatus. Его operculum, suboperculum, interoperculum и radii branchiostegii значительно сдвинуты вперёд и вниз под глаз рыбы (Winterbottom, 1974). Столь драматичные изменения строения жаберной крышки, по-видимому, являются следствием значительного удлинения рыла животного с целью точечного захвата кормовых объектов. У B. marionae и B. regis operculum имеет необычную ориентацию: оно расположено над подвесочной костью, а не позади неё, и смещено каудально относительно нейрокраниума (рис. 4) (Sulak, 1977). Такое специфическое положение operculum, вероятно, связано с необходимостью увеличения протяжённости ротовой щели для быстрого укуса крупной добычи.

У некоторых представителей Teleostei наблюдается тенденция смещения костных элементов небольшой по размеру жаберной крышки и/или radii branchiostegii в вентральном направлении относительно нейрокраниума (в отличие от генерализованного варианта размещения) (Winterbottom, 1973; Gosline, 1989; Turingan, Wainwright, 1993; Eagderi et al., 2016). При этом накачивание воды в жаберную полость осуществляется преимущественно путём расширения нижнего отдела головы рыбы (Turingan, 1994). Часто это происходит при опусканиия вниз аппарата гиоида (Gregory, Raven, 1934; Wainwright et al., 1995). В рамках описываемой тенденции виды Tetraodontidae, Diodontidae и Molidae демонстрируют значительное увеличение первого radius branchiostegi, который у них представляет собой широкую костную пластинку (Tyler, 1980). Её работа способствует расширению нижнего отдела жаберной полости, по сути дела принимая на себя функцию редуцированных костей жаберной крышки (Gabriel, 1940; Wainwright et al., 1995). Расширенный radius branchiostegi формирует шарнирный сустав с ceratohyale, его отведение осуществляет гипертрофированный ABD HYО (Wainwright et al., 1995). Крайне вентральное положение operculum относительно подвесочной кости характерно для многих Loricariidae (рис. 4) (Schaefer, Provenzano, 2008).

Одной из причин смещения костей жаберной крышки и radii branchiostegii в вентральном направлении является преимущественное использование донного образа жизни и/или зарывания в грунт. Это имеет место у Anguilliformes (Eagderi, 2010), Sternarchorhynchus (Marrero, Winemillar, 1993), многих Clariidae (Devaere et al., 2001; Adriaens et al., 2001), Mastacembeloidei (Travers, 1984). В основе этой тенденции лежит принцип функционирования жаберной полости, описанный для Trichodon trichodon и Uranoscopidae (MacDonald, 2015). У указанных представителей силовое выталкивание жидкости посредством жаберных крышек в направлении вниз, под голову рыбы, способствует облегчению закапывания в грунт. Сдвиг назад и вниз дыхательных щелей на голове у S. parasitica, A. allardicei и G. prasinus может быть полезен для избежания засорения органов дыхания при нахождении рыбы внутри тела жертвы. Эта морфологическая адаптация конвергентно напоминает решение, используемое миксинами Myxinidae (Strahan, 1962).

Рис. 4. Переориентация operculum относительно его расположения по отношению к нейрокраниуму у генерализованных представителей: а – вентрально ориентированное operculum литогенуса Lithogenes wahari (по: Schaefer, Provenzano, 2008), б – смещённое дорсокаудально operculum батимикропса Bathymicrops regis (по: Sulak, 1977. Рисунок использован с разрешения Natural History Museum of Denmark). Масштаб: 1 см.

Вариация строения и функционирования бранхиостегальных лучей. Формирование мускульной жаберной крышки

Radii branchiostegii у Teleostei (рис. 1) значительно варьируют по длине, форме и площади поперечного сечения. Большее число длинных radii увеличивает эффективность всасывания корма жаберной полостью, вследствие удлинения передневентральной части свободного клапана жаберной крышки (Baglioni, 1907; Hughes, 1960; Liem, 1970; Britz, Kottelat, 2003). За счёт сокращения m. sternohyoideus при всасывании область isthmus рыбы смещается назад, открывая нижнюю область жаберной полости и создавая угрозу её герметичности. Более широкий по площади клапан лучше перекрывает это открытое пространство. Radii branchiostegii при этом действуют на манер раскрывающегося вее- ра (Gosline, 1973; Devaere et al., 2001; Sasaki et al., 2006). Также росту эффективности всасывания способствует увеличение площади поверхности radii в направлении спереди назад у ряда видов Teleostei (Nelson, 1970; Matsuoka, 1997). У примитивных таксонов короткие radii branchiostegii могут иметься в большом количестве как, например, у некоторых видов Aulopiformes (Baldwin, Johnson, 1996) и Stomiidae (Fink, 1985). У представителей этих систематических подразделений рыб они прикрепляются не только к epihyale и ceratohyale, но и к hypohyale ventrale. У сёмги Salmo salar многочисленные широкие radii branchiostegii имеют малую длину и расположены плотным рядом, напоминая таковые у ранних Palaeonisciformes (McAllister, 1968). Они не могут создавать большой перепад давления, необходимый для засасывания добычи, свойственный Neoteleostei. Эти короткие элементы не обеспечивают хорошую герметичность жаберной полости. Стоит отметить, что среди различных групп низших Teleostei часто происходит конвергентное уменьшение числа radii branchiostegii. Так, у Characidae (Sidlauskas, Vari, 2008), Gymnotidae и Cyprinidae, как правило, три–пять radii (Gosline, 1973). Виды Siluriformes, у которых череп в большей степени характеризуется дорсовентральным уплощением в сравнении с более генерализованными представителями этого отряда, имеют сокращённое число radii (Gosline, 1973). Radii branchiostegii часто редуцируются у глубоководных форм Teleostei (McAllister, 1968; Farina et al., 2015) в рамках тенденции к облегчению скелета животного для увеличения плавучести. Стоит отметить, что общее число radii branchiostegii, как и места их причленения к гиоиду, могут варьировать между отдельными особями одного вида Teleostei, как это происходит у разноразмерных индивидов Elops. Число radii также может изменяться в процессе роста особи и различаться между контралатеральными сторонами головы одной рыбы, в частности у Siluroidea (Arratia, Schultze, 1990).

У некоторых неродственных таксонов Teleostei наблюдается увеличение размера, рост числа и интенсификация функционирования radii branchiostegii. Во многих случаях это сопровождается уменьшением или даже значительной редукцией размера жаберных костей (Gregory, 1933; Gosline, 1951, 1989; Field, 1966; Winterbottom, 1973; Tyler, 1980; Turingan, Wainwright, 1993; Sasaki et al., 2006). Так, число тонких radii на одной стороне (левой или правой) гиоидной дуги у Ophichthidae достигает 32 (Gosline, 1951). Удлинение radii branchiostegii у Teleostei способствует увеличению пространства жаберной полости (Farina, Bemis, 2016). При этом размер жаберных щелей часто уменьшен (Wainwright et al., 1995). Кроме того, они могут смещаться значительно каудальнее задней границы жаберной крышки, во многих случаях располагаясь у основания грудных плавников (Tyler, 1980). Таким образом, у форм описываемой категории имеет место формирование разросшейся наружной мускульной стенки жаберной полости (Elshoud, 1986) (см. ниже). Ведущее значение в изменении объёма этого пространства принадлежит гипертрофированным, сложно устроенным ADD HYO, ABD HYO и другим дифференцирующимся на их основе мышцам (в частности, m. hyohyoideus inferioris и m. hyohyoideus superior). Эти мускулы натянуты на эластичный, гибкий каркас radii branchiostegii (Gregory, 1933; Gosline, 1989; Ishida, 1994; Britz, 1996). В такой системе за расширение жаберной полости ответственны ABD HYO. ADD HYO функционируют в качестве её констрикторов (Winterbottom, 1973). Они осуществляют принудительное изменение её объёма и, по сути, воспроизводят устройство жаберных мешков катрана Squalus acanthias (Дзержинский, 2005). Таким образом, у Teleostei вышеописанных форм имеет место значительное разрастание бранхиостегальных мембран (клапанов) (Gregory, 1933; Ishida, 1994; Eagderi et al., 2016). Разросшиеся HYO не только осуществляют контакт radii друг с другом, но также выполняют их крепление к гиоиду, cleithrum, аппарату глоточных челюстей и другим частям черепа рыбы, а также к соседним мускулам (помимо прикрепления к костям жаберной крышки) (Winterbottom, 1973). Так, у представителей Tetraodontiformes HYO могут соединяться при помощи фасции с m. sternohyoideus и m. sternobranchialis, например у Balistidae; с m. pharyngoclavicularis internus – у Diodontidae; или прикрепляться к m. obliquus inferioris, как у Lagocephalus lunaris. У последнего вида ADD HYO сливаются с m. levator branchialis 4 (Winterbottom, 1973, 1974). У Diodontidae ADD HYО мускульной стенки жаберной полости сильно гипертрофированы: их волокна приобретают прикрепление на нейрокраниуме (с pteroticum) и подвесочной кости (Winterbottom, 1973). У M. mola HYO прирастают к переднему краю cleithrum, поэтому вместо широкой жаберной щели у животного формируются лишь маленькие дыхательные отверстия. Интересно, что открыванию дыхательных отверстий способствует приведение нижней челюсти путём сокращения АМ. Сокращение этого мускула подтягивает interoperculum вперёд, заставляя operculum смещаться передневентрально, воспроизводя работу механизма LO “наоборот” (Gregory, Raven, 1934). У Lophius americanus ADD HYО контрлатеральных сторон головы распространяются на корпус рыбы и встречаются друг с другом дорсально на срединной линии спины животного. Здесь они соединяются между собой сухожильным промежутком (Farina, Bemis, 2016). Разросшиеся ADD HYO M. mastacembelus имеют обширную область прикрепления не только на всех костях жаберной крышки, но и на m. epaxialis, posttemporale, supracleithrum и cleithrum (Travers, 1984).

Яркая тенденция к формированию мускульной жаберной крышки проявляется у многих Anguilliformes (рис. 5) (Eagderi, 2010). Так, снижение роли уменьшенных костей жаберной крышки в сочетании со значительным удлинением radii branchiostegii наблюдается у S. parasitica. Протяжённость radii этого вида намного превосходит размер operculum: их верхние концы достигают уровня позвоночного столба (Eagderi et al., 2016). Подобной конструкцией жаберной крышки обладает P. macrurus и Moringua edwardsi (Eagderi, 2010). У многих Anguilliformes жаберные мембраны обоих сторон головы могут срастаться между собой вентрально в единую структуру. При этом формируется герметичный “мешок”, который покрывает всю жаберную полость животного. Дыхание рыбы представляет собой процесс принудительной вентиляции этого “мешка” путём сокращения его мускульной стенки (перистальтика). Мускулатура “мешка” в основном составлена гипертрофированными HYO superior и inferior. Разрастание HYO может обусловливать их крепление к горизонтальной септе между m. epaxialis и m. hypaxialis (Eagderi, 2010). В связи с рассмотрением особенностей строения висцерального аппарата Anguilliformes (Eagderi, 2010) мы не можем согласиться с мнением Хьюгеса (Hughes, 1960) о том, что дыхание особей этого таксона осуществляется при помощи доминирования работы “силового насоса” негерметичной ротовой полости. Вышеуказанное устройство мускульной жаберной крышки также характерно и для Clariidae, например для Channallabes apus. У этого вида одной из причин значительного уменьшения operculum, вероятно, является дыхание атмосферным воздухом (Devaere et al., 2001). О наличии мускульного оперкулярного насоса у Muraenidae сообщает Грегори (Gregory, 1933). У Batrachoididae (Greenfield et al., 2008), а также у некоторых Lophiiformes, например Tetrabrachium ocellatum, Abantennarius sanguineus (Pietsch, 1981) или Centrophryne spinulosa (Pietsch, 1972), согласно конструкции их черепа имеет место подобное устройство наружной стенки жаберной полости. Аппарат radii branchiostegii играет ведущую роль в работе жаберной полости при раздувании во время опасности у Chilomycterus schoepfi (Wainwright et al., 1995).

В рамках механизма мускульной жаберной крышки гипертрофия и увеличение плеч миовекторов LO, DO и АО (Gosline, 1983; Wainwright et al., 1995; Devaere et al., 2001; Eagderi, 2010) позволяют осуществлять более силовые смещения operculum в сочетании с их большей манёвренностью. В сравнении с этим вариантом движения operculum генерализованных форм Teleostei характеризуются большей универсальностью и однотипностью. По крайней мере, у части видов из описываемой категории – с укрупнёнными мышцами жаберной крышки – присутствует крупный ретроартикулярный отросток нижней челюсти (Eagderi, 2010). Его наличие свидетельствует о силовом открывании dentale посредством механизма LO. Преимуществом мускульной стенки жаберной полости является её самостоятельная способность эффективно освобождаться от нежелательных фрагментов корма и/или донного субстрата, вблизи которого часто обитают виды с подобным устройством головы. Мускульная стенка жаберной полости в фазе своего сокращения может прилегать к жаберным дугам значительно плотнее, чем негнущаяся костная жаберная крышка. Потому рыбы, обладающие мускульной жаберной крышкой, могут гораздо эффективнее использовать объём пространства жаберной полости как во время дыхания, так и при питании особи, делая процесс всасывания более производительным. Последнее особенно важно для представителей, живущих у дна, внутри грунта или на большой глубине со сниженным содержанием кислорода в воде. Потребление бентоса и/или закапывание в субстрат во многих случаях способствует попаданию в жаберную полость нежелательных частиц, которые могут быть эффективно удалены из этого пространства путём энергичной перистальтики мускулатуры её наружной стенки (Gosline, 1971; Smith, 1989). Уменьшению количества осадка и/или детрита (содержащегося в воде или вблизи грунта), попадающего в жаберную полость, также способствует наличие сокращённых жаберных отверстий (De Schepper et al., 2005; Eagderi, 2010).

Рис. 5. Мускульная жаберная крышка мурены Anarchias allardicei (по: Eagderi, 2010), сформированная разросшимся мышечным “мешком” mm. hyohyoidei, которые обслуживают бранхиостегальные лучи: am – m. adductor mandibulae, epx – m. epaxialis, mhyo – mm. hyohyoidei; ост. обозначения см. на рис. 1. Масштаб: 1 мм.

Разнообразие использования аппарата жаберной полости

У многих представителей Teleostei жаберная крышка и/или radii branchiostegii принимают участие не только в процессах дыхания и питания.

У отдельных форм Teleostei жаберная крышка вносит вклад в передвижение и/или фиксацию животного относительно опоры. Значительная модификация operculum и interoperculum характерна для некоторых видов Trichomycteridae, например для Trichomycterus dali (Rizzato et al., 2011). Vandellia использует для локомоции и прикрепления внутри тела рыбы-хозяина видоизменённую поднимающуюся operculum и шип interoperculum (Adriaens, 2003). У самцов Kneria на наружной поверхности operculum образуется оперкулярная чашечка круглой формы. Operculum и оперкулярная чашечка составлены преимущественно из соединительной ткани с поверхностными кератиновыми папиллами и гребнями. Существует предположение о том, что подобная специфическая жаберная крышка у самцов Kneria функционирует как присоска, которая помогает им прикрепляться к камням в быстро текущих водоёмах или к самке во время размножения (Grande, Poyato-Ariza, 2010). Отдельные виды Teleostei используют свои ограниченные дыхательные отверстия для реактивного плавания, например Antennariidae. Эти животные применяют работу мускульного респираторного мешка и сифоноподобного маленького дыхательного отверстия для создания силового потока выдыхаемой жидкости для медленного перемещения в толще водяного столба (Fish, 1987). Некоторые Diodontidae совмещают высокоскоростное выбрасывание воды из дыхательных отверстий с быстрыми движениями плавников и тела в ходе быстрого ускользания от хищника (escape mechanism) (Breder, 1924). Использование жаберной крышки для наземной локомоции присутствует у Anabas testudineus (Liem, 1987). В отличие от других Teleostei, у A. testudineus operculum и suboperculum прочно не соединены друг с другом в единую костную пластину. Они сочленены между собой шарнирно-качательно и могут двигаться отдельно друг от друга. Эти две кости снабжены острыми шипами для заякоривания в субстрате во время движения по суше. При этом operculum рыбы отводится латерально гораздо дальше, чем у неспециализированных Teleostei. Максимальная скорость перемещения, наблюдаемая у данного вида на земле, составляет 1.8 длины его тела в секунду (Davenport, Matin, 1990).

Исключительно защитную роль выполняет маленькое operculum у P. notatus. Сокращение крупных в сравнении с вышеуказанной костью DO, LO и АО осуществляет ориентацию большого шипа operculum в сторону потенциального врага (Gosline, 1989). Перемещения модифицированного operculum Loricariidae обеспечивают работу защитного механизма, который включает поднятие пучка увеличенных щёчных одонтоидов в направлении противника. Сустав operculum c подвесочной костью сильно видоизменён, будучи удлинённым и ориентированным в продольной оси (горизонтально) (Geerinckx, Adriaens, 2006; Schaefer, Provenzano, 2008).

Самцы некоторых видов Teleostei используют свою ярко окрашенную бранхиостегальную мембрану для привлечения самок (Semler, 1971; Ragland, Fischer, 1987). Кроме того, они могут сигнализировать ею в процессе агрессивной демонстрации самцам своего вида, вторгающимся на их территорию. Такое поведение свойственно Betta splendens или Chaenopsis alepidota (Baerends, Baerends-Van Roon, 1950).

В литературе описан способ воспроизводства звуковых сигналов у Gobiidae, согласно которому звуки генерируются при помощи силового выбрасывания воды через маленькие дыхательные отверстия из-под жаберных крышек (гидродинамический механизм) (Parmentier et al., 2013).

Первые radii branchiostegii Mullidae приобретают повышенную подвижность и поддерживают гиоидные усики, которые рыба использует для осязания добычи, а также для копания дна при поиске корма (Gosline, 1984). Стоит отметить, что у личинок барабулевых все radii branchiostegii имеют расположение, характерное для генерализованных Teleostei. Однако в ходе онтогенеза первый radius, формирующий скелетную поддержку подбородочного усика, смещается вперёд вдоль гиоида и заметно отделяется от остальных radii (Gosline, 1984). Описываемые модифицированные radii branchiostegii формируют шаровидные суставы с передним концом ceratohyale. Каждый из двух гиоидных усиков несёт многочисленные сенсорные органы, снабжён своей собственной мускулатурой и может функционировать независимо от усика контралатеральной стороны головы. Относительно гиоида усик может двигаться за счёт мускулов протрактора и ретрактора, сформированных из модифицированных HYO (Winterbottom, 1973). Кроме того, усик может перемещаться совместно с гиоидом, опускаясь при помощи сокращения m. sternohyoideus и поднимаясь посредством активности m. geniohyoideus (Gosline, 1984). Гиоидные усики Polymixia развиваются независимо от таковых у Mullidae. Каждый из двух усиков Polymixia поддерживают три модифицированных radii branchiostegii (Starks, 1904). Область прикрепления этих трёх radii так же, как и у барабулевых, значительно смещена вдоль гиоида рострально: усик подвижно сочленяется с нижней поверхностью hypohyale ventrale и способен к поворотам в этом суставе (Gosline, 1984).

Заключение

У Teleostei можно выделить два противоположных устройства латеральной стенки жаберной полости: 1) обладание широкой негнущейся жаберной крышкой, составленной жёсткими костными структурами, или же 2) присутствие мягкой, упругой, преимущественно мускульной наружной стенки жаберной полости, скелетную конструкцию которой формируют гибкие radii branchiostegii. В последнем случае radii берут на себя роль сокращённых жаберных костей, создавая функционально иную разновидность латеральной стенки жаберной полости. Форма operculum может меняться с целью размещения в наружной стенке жаберной полости соединительнотканного и мускульного компонентов. Развитие первого или второго из вышеописанных вариантов строения стенки жаберной полости может происходить конвергентно в рамках различных таксонов Teleostei как примитивных, так и продвинутых, и напрямую не связано с их систематическим положением. У донных или глубоководных особей Teleostei обладание мускульной стенкой жаберной полости даёт возможность более эффективно использовать объём жаберного пространства. На ряде примеров было показано, что строение жаберной крышки и radii branchiostegii тесно взаимосвязано с особенностями их работы в механизме черепа рыб. Основное влияние на конструкцию жаберной крышки и radii branchiostegii оказывают способы пищедобывания вида. Представители Teleostei, использующие разновидности укуса во время захвата добычи, демонстрируют большее разнообразие конструкции жаберной крышки, нежели полагающиеся на всасывание, главным образом путём работы жаберной полости.

Sobre autores

Е. Громова

Autor responsável pela correspondência
Email: zhenya_s@inbox.ru
Rússia, Москва

В. Махотин

Email: zhenya_s@inbox.ru
Rússia, Москва

Bibliografia

Arquivos suplementares

Arquivos suplementares

Ação

1. JATS XML

Baixar

2. Fig. 1. Generalized version of the structure and location of the opercular bones and branchiostegal rays using the example of the common pike perch Sander lucioperca (after: Dzerzhinsky et al., 2013. Figure used with the permission of OOO Educational and Publishing Center “Academy”). Here and in Fig. 2–4 bones of the gill cover: o – operculum, so – suboperculum, int – interoperculum; art – anguloarticulare, bhy – basihyale, d – dentale, ect – ectopterygoideum, ent – entopterygoideum, f – frontale, hy – hyoideum, hyom – hyomandibulare, li – lig. interoperculo-mandibulare, lo – m. levator opercluli, mt – metapterygoideum, mx – maxillare, neur – neurocranium, orb – orbitale, pal – palatinum, prmx – praemaxillare, prop – praeoperculum, q – quadratum, rbr – radii branchiostegii, sy – symplecticum; () – displacement of the opercular bones during contraction of m. levator operculi.

Baixar (294KB)

Metadados

3. Fig. 2. Variation in the size of the bones that make up the operculum in Teleostei (in comparison with the length of the neurocranium): a – large and wide operculum of the stargazer Ichthyscopus lebeck (after: Vilasri, 2013. Figure published with permission of the School of Fisheries Sciences, Hokkaido University); b – extremely small operculum of Stomias lampropeltis (after: Fink, 1985. Figure used with permission of the Museum of Zoology, University of Michigan). Scale: a – 1 cm.

Baixar (267KB)

Metadados

4. Fig. 3. Diversity of operculum shape in representatives of Teleostei: a – fork-shaped operculum of the anglerfish Lophius americanus with a ventral notch (after: Farina, Bemis, 2016); b – part of the operculum plate of Thaumatichthys binghami is fragmented into soft, weakly ossifying outgrowths (after Bertelsen, Struhsaker, 1977. Figure used with permission of the Natural History Museum of Denmark). Scale: b – 1 cm.

Baixar (369KB)

Metadados

5. Fig. 4. Reorientation of the operculum relative to its location in relation to the neurocranium in generalized representatives: a – ventrally oriented operculum of the lithogenus Lithogenes wahari (after: Schaefer, Provenzano, 2008), b – dorsocaudally displaced operculum of the bathymicrops regis (after: Sulak, 1977. Figure used Courtesy of Natural History Museum of Denmark). Scale: 1 cm.

Baixar (248KB)

Metadados

6. Fig. 5. The muscular gill cover of the moray eel Anarchias allardicei (after: Eagderi, 2010), formed by an overgrown muscle “bag” mm. hyohyoidei, which serve the branchiostegal rays: am–m. adductor mandibulae, epx – m. epaxialis, mhyo – mm. hyohyoidei; ost. for designations see fig. 1. Scale: 1 mm.

Baixar (224KB)

Metadados