Two subcompartments of the smooth endoplasmic reticulum in perisynaptic astrocytic processes: ultrastructure and distribution in hippocampal and neocortical synapses

Capa

Citar

Texto integral

Resumo

Perisynaptic astrocytic processes involved in the tripartite synapse functioning respond to its activation by local depolarization with calcium release from the intracellular stores inside nodes of astrocytic processes and develop local and generalized calcium events. However, based on the first electron microscopy studies a point of view was formed that terminal astrocytic lamellae are devoid of any organelles, including the main astrocytic calcium store - the cisternae of the smooth endoplasmic reticulum. Indeed, analysis of smooth endoplasmic reticulum cisternae could be limited by their weak electron contrast, the studying of astrocytic processes on single sections, and insufficient optical resolution of the equipment used. Here, by using serial section transmission electron microscopy and 3D reconstructions, we analyzed astrocytic processes in murine hippocampal and cortical synapses. As a result of unit membranes contrast enhancement, it was shown for the first time that perisynaptic processes of astrocytes with a morphology of thin branchlets contain two types of smooth endoplasmic reticulum cisternae and microvesicles. Unlike branchlets, membrane organelles inside terminal lamellae were comprised by only short fragments of thin smooth endoplasmic reticulum cister-nae and microvesicles, whose groups tend to be located in close proximity to active zones of the most active synapses. We speculate both on reliability of the alternative methods in electron microscopy while studying astrocytic microenvironment of synapses and structure-function aspects of smooth endoplasmic reticulum cisternae compartmentalization inside the perisynaptic processes of astrocytes.

Sobre autores

E. Shishkova

Institute of Cell Biophysics, Russian Academy of Sciences

Pushchino, Moscow Region, Russia

V. Rogachevsky

Institute of Cell Biophysics, Russian Academy of Sciences

Email: ckpem.icb.ras@gmail.com
Pushchino, Moscow Region, Russia

Bibliografia

  1. A. Reichenbach, A. Derouiche, and F. Kirchhoff, Brain Res. Rev., 63, 11 (2010).
  2. B. S. Khakh and M. V. Sofroniew, Nature Neuroscience, 18, 942 (2015).
  3. M. Arizono, V. V. G. K. Inavalli, A. Panatier, et al., Nature Commun., 11, 1906 (2020).
  4. M. Armbruster, S. Naskar, J. P. Garcia, et al., Nature Neurosci., 25, 607 (2022).
  5. J. SpaCek and A. R. Lieberman, J. Cell Sci., 46, 129 (1980).
  6. J. SpaCek and K. M. Harris, J. Neurosci., 17, 190 (1997).
  7. Y. Wu, C. Whiteus, C. S. Xue, et al., Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 114,E4859 (2017).
  8. J. SpaCek, Anat. Embryol., 171, 235 (1985).
  9. J. SpaCek and K. M. Harris, J.Comp. Neurol., 393, 58 (1998).
  10. R. Ventura and K. M. Harris, J. Neurosci., 19, 6897 (1999).
  11. M. A. Xu-Friedman, K. M. Harris, and W. G. Regehr, J. Neurosci., 21, 6666 (2001).
  12. C. Genoud, C. Quairiaux, and P. Steiner, PLoS Biol., 4, e343 (2006).
  13. M. R. Witcher, S. A. Kirov, and K. M. Harris, Glia, 55, 13 (2007).
  14. K. Chounlamountry and J.-P. Kessler, Glia, 59, 655 (2011).
  15. M. Bellesi, L. de Vivo, G. Tononi, et al., BMC Biol., 13, 66 (2015).
  16. P. Bezzi, V. Gundersen, J. L. Galbete, et al., Nature Neurosci., 7, 613 (2004).
  17. L. H. Bergersen, C. Morland, L. Ormel, et al., Cereb Cortex, 22, 1690(2012).
  18. I. Patrushev, N. Gavrilov, V. Turlapov, et al., Cell Calcium, 54, 343 (2013).
  19. M. J. Karnovsky, In Abstr. Book of the 11th Annual Meet. of the American Society for Cell Biology, Abstracts 284, 146 (1971).
  20. A. M. Seligman, H. L. Wasserkrug, and J. S. Hanker, J. Cell Biol., 30, 424 (1966).
  21. B. Fernandez, I. Suarez, and G. Gonzalez, Anat. Anz., 156, 31 (1984).
  22. A. Semyanov and A. Verkhratsky, Trends Neurosci., 44, 781 (2021).
  23. Y. Oe, O. Baba, H. Ashida, et al., Glia, 64, 1532 (2016).
  24. N. Benmeradi, B. Payre, and S. L. Goodman, Microsc. Microanal. 21 (Suppl. 3), 721 (2015).
  25. T. Hanaichi, T. Sato, T. Iwamoto, et al., J. Electron Microsc. (Tokyo), 35, 304 (1986).
  26. S. Saalfeld, R. Fetter, A. Cardona, et al., Nature Methods, 9, 717 (2012).
  27. J. C. Fiala, K. M. Harris, J. Microsc., 202, Pt 3, 468 (2001).
  28. J. C. Fiala, J. Microsc., 218 (Pt 1), 52 (2005).
  29. W. C. De Bruijn, J. Ultrastruct. Res., 42, 29 (1973).
  30. L. A. Langford and R. E. Coggeshall, Anat. Rec., 197, 297 (1980).
  31. E. A. Shishkova, I. V. Kraev, and V. V. Rogachevsky, Biophysics, 67, 5, 752 (2022).
  32. P. Drochmans, J. Ultrastruct. Res., 6, 141 (1962).
  33. J. P. Revel, J. Histochem. Cytochem., 12, 104 (1964).
  34. L.-E. Thornell, J. Ultrastruct. Res., 49, 157 (1974).
  35. C. Prats, T. E. Graham, and J. Shearer, J. Biol. Chem., 293, 19, 7089 (2018).
  36. K. K. Rybicka, Tissue Cell, 28, 3, 253 (1996).
  37. M. L. Entman, S. S. Keslensky, A. Chu, et al., J. Biol. Chem., 255, 13, 6245 (1980).
  38. Y. Hirata, M. Atsumi, Y. Ohizumi, et al., Biochem. J., 371, 81 (2003).
  39. C. Lavoie, L. Roy, J. Lanoix, et al., Prog Histochem Cytochem., 46, 1 (2011).
  40. M. S. Muller, R. Fox, A. Schousboe, et al., Glia, 62, 526 (2014).
  41. S. P. J. Brooks, B. J. Lampi, and C. G. Bihun, Contemp. Top. Lab. Anim. Sci., 38, 19 (1999).
  42. C. W. Scouten, R. O'Connor, and M. Cunningham, J. Microsc. Today, 14, 3, 26 (2006).
  43. R. Kasukurthi, M. J. Brenner, Amy M. Moore, et al., J. Neurosci. Methods, 184, 303 (2009).
  44. S. R. Nelson, D. W. Schulz, J V. Passonneau, et al., J. Neurochem., 15, 1271 (1968).
  45. F D. Morgenthaler, D. M. Koski, R. Kraftsik, et al., Neurochem.Int., 48, 616 (2006).
  46. L. F. Obel, M. S. Muller, A. B. Walls, et al., Front. Neuroenergetics, 4, 3, 1 (2012).
  47. J. S. Coggan, D. Keller, C. Calo, et al., PLoS Comput. Biol., 14, 8, e1006392 (2018).
  48. O. H. Lowry, J. V. Passonneau, F. X. Hasselberger, et al., J. Biol. Chem., 239, 18 (1964).
  49. H. Watanabe and J. V. Passonneau, Brain Res., 66, 147 (1974).
  50. R. A. Swanson, S. M. Sagar, and F R. Sharp, Neurol. Res., 11, 24 (1989).
  51. R. A. Swanson, M. M. Morton, S. M. Sagar, et al., Neuroscience, 51, 2, 451 (1992).
  52. T. Matsui, T. Ishikawa, H. Ito, et al., J. Physiol., 590, 607 (2012).
  53. M. K. Brewer and M. S. Gentry, in Advances in Neurobiology, 23: Brain Glycogen Metabolism (Springer Nature Switzerl and AG, 2019), pp. 17-81.
  54. J. Hirrlinger, S. Hulsmann, and F Kirchhoff, Eur. J. Neurosci., 20, 2235 (2004).
  55. Y. Bernardinelli, J. Randall, E. Janettet al., Curr. Biol., 24, 1679 (2014).
  56. G. R. Login and A. M. Dvorak, Histochem. J., 20, 373 (1988).
  57. G. R. Login and A. M. Dvorak, The Microwave Tool Book (Beth Israel Hospital, 1994).
  58. F.E. Jensen and K.M. Harris, J. Neurosci. Methods, 29, 217 (1989).
  59. M. A. Sullivan, S. T. N. Aroney, S. Li, et al., Biomacromolecules, 15, 660 (2014).
  60. T. Satoh, C. A. Ross, A. Villa, et al., J. Cell Biol., 111, 615 (1990).
  61. N. Holbro, A. Grunditz, and T. G. Oertner, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 106, 15055 (2009).
  62. P. Jedlicka, A. Vlachos, S. W. Schwarzacher, et al., Behav. Brain Res., 192, 12 (2008).
  63. K. Takei, H. Stukenbrok, A. Metcalf, et al., J. Neurosci., 12, 489 (1992).
  64. A. H. Sharp, P. S. McPherson, T. M. Dawson, et al., J. Neurosci., 13, 3051 (1993).
  65. H. Shimizu, M. Fukaya, and M. Yamasaki, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 105, 11998 (2008).
  66. R. Barzan, F. Pfeiffer, and M. Kukley, Front. Neurosci., 10, 135 (2016).
  67. J.-P. Mothet, L. Pollegioni, G. Ouanounou, et al., Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 102, 5606 (2005).
  68. Y. Du, S. Ferro-Novick, and P. Novick, J. Cell Sci., 117,2871 (2004).
  69. J. Espadas, D. Pendin, R. Bocanegra, et al., Nature Commun., 10, 5327 (2019).
  70. S. Wang, H. Tukachinsky, F. B. Romano, et al., eLife, 5, e18605 (2016).
  71. J. D. Lindsey and M. H. Ellisman, J. Neurosci., 5, 12, 3135 (1985).
  72. N. Rismanchi, C. Soderblom, J. Stadler, et al., Hum. Mol. Genet., 17, 11, 1591 (2008).
  73. X. Hu and F. Wu, Prot. Cell, 6, 4, 307 (2015).
  74. M. Krzisch, S. G. Temprana, L. A. Mongiat, et al., Brain Struct. Funct., 220, 4, 2027 (2015).
  75. G. Mattews, Neuron, 44, 223 (2004).
  76. R. G. Parton and K. Simons, Nat. Rev. Mol. Cell Biol., 8, 185 (2007).
  77. N. J. Willmott, K. Wong, and A. J. Strong, J. Neurosci., 20, 5, 1767 (2000).
  78. X. Hua, E. B. Malarkey, V. Sunjara, et al., J. Neurosci. Res., 76, 86 (2004).
  79. M. W. Sherwood, M. Arizono, C. Hisatsune, et al., Glia, 65, 3, 502 (2017).
  80. E. Shigetomi, S. Patel, and B. S. Khakh, Trends Cell Biol., 26, 4, 300 (2016).
  81. J. Meldolesi and T. Pozzan, J. Cell Biol., 21, 142, 1395 (1998).
  82. Y. Takumi, V. Ramirez-Leon, P. Laake, et al., Nature Neurosci., 2, 7, 618 (1999).
  83. M. G. Stewart, N. I. Medvedev, V. I. Popov, et al., Eur. J. Neurosci., 21, 3368 (2005).
  84. V. I. Popov, N. I. Medvedev, I. V. Patrushev, et al., Neuroscience, 149, 549 (2007).
  85. A. Plata, A. Lebedeva, P. Denisov, et al., Front. Mol. Neurosci., 11, 215 (2018).
  86. A. Matus, Curr. Opin. Neurobiol., 15, 76 (2005).
  87. A. J. G. D. Holtmaat, J. T. Trachtenberg, L. Wilbrecht, et al., Neuron, 45, 279 (2005).
  88. A. H. Cornell-Bell, P. G. Thomas, and S. J. Smith, Glia, 3, 322 (1990).
  89. M. E. Brown and P. C. Bridgman, J. Neurobiol., 58, 1, 118 (2004).
  90. S. J. Stachelek, R. A. Tuft, L. M. Lifschitz, J. Biol. Chem., 276, 35652 (2001).
  91. C. Cali, J. Baghabra, D.J. Boges, et al., J.Comp. Neurol., 524, 23 (2016).
  92. M. Bellesi, L. de Vivo, S. Koebe, et al., Front. Cell Neurosci., 12, 308 (2018).

Arquivos suplementares

Arquivos suplementares
Ação
1. JATS XML
Baixar

Declaração de direitos autorais © Russian Academy of Sciences, 2023

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».